PRACE PRZEGL¥DOWE

Rola jasmonianów w indukowanej

systemicznej odpornoœci roœlin
przeciwko patogenom
Paulina Król, Ewa Kêpczyñska
Zak³ad Biotechnologii Roœlin, Katedra Fizjologii i Biotechnologii Roœlin,
Wydzia³ Nauk Przyrodniczych, Uniwersytet Szczeciñski, Szczecin

The role of jasmonates in plants’ induced systemic resistance (ISR)

against pathogens

Summary

Plants can develop local and systemic wide-spectrum resistance induced by

pathogens or by some chemical products, a phenomenon known as systemic ac-
quired resistance (SAR). Non-pathogenic microbes or some elicitors can also in-
duce resistance called induced systemic resistance (ISR). Plant growth regula-
tors (e.g., jasmonates, salicylates, ethylene) play an important role in induction
of these systemic resistance types. Jasmonic acid (JA) and its methyl ester (MeJA)
as well as ethylene are thought to be important components of the signaling
pathway regulating ISR response in plants, while salicylic acid (SA) and its methyl
ester (MeSA) are required for induction of SAR.
This review will focus on the present knowledge about the role of jasmo-
nates in the induction of plant resistance induction against pathogens and their
relation to ethylene and salicylates in the process.

Adres do korespondencji Key words:

gene expression, induced systemic resistance (ISR), jasmonates, jasmonic
Paulina Król,
acid (JA), methyl jasmonate (MeJA), plants’ defense, signaling pathways, sys-
Zak³ad Biotechnologii
Roœlin, temic aquired resistance (SAR).
Katedra Fizjologii
i Biotechnologii Roœlin,
Wydzia³ Nauk
Przyrodniczych, 1. Wstêp
Uniwersytet Szczeciñski,
ul. W¹ska 13, Organizmy roœlinne wytworzy³y szereg skomplikowanych
71-415 Szczecin.
mechanizmów s³u¿¹cych do obrony przed atakiem patogenów
oraz zminimalizowania jego negatywnych nastêpstw. Patogeny,
1 (80) 122–135 2008 do których zalicza siê bakterie i grzyby, a tak¿e szkodniki takie
 Rola jasmonianów w indukowanej systemicznej odpornoœci roœlin przeciwko patogenom

Rys. 1. Rodzaje odpornoœci roœlin na patogeny.

jak owady i nicienie wykorzystuj¹ roœliny jako podstawowe Ÿród³o po¿ywienia i schro-
nienia. Ka¿dy z atakuj¹cych organizmów posiada swoisty mechanizm pozwalaj¹cy
mu na skuteczn¹ kolonizacjê roœliny, a w rezultacie wywo³anie stanu chorobowego.
Zatem zdolnoœæ do obrony przed inwazj¹ jest jedn¹ z cech, jakie musi posiadaæ roœ-
lina, aby przetrwaæ w œrodowisku pe³nym aktywnych czynników chorobotwórczych.
Roœliny dysponuj¹ doskona³ymi strategiami wykorzystuj¹cymi wiele konstytu-
tywnych lub indukowanych, anatomicznych, molekularnych i biochemicznych me-
chanizmów obronnych (rys. 1).
Indukowane reakcje odpornoœciowe, pocz¹tkowo lokalne, uruchamiane s¹ w od-
powiedzi na bezpoœredni, nag³y atak patogena, zranienie lub kontakt z cz¹steczk¹

BIOTECHNOLOGIA 1 (80) 122-135 2008 123

Paulina Król, Ewa Kêpczyñska

wyzwalaj¹c¹, czyli elicytorem. S¹ one sygna³em do mobilizacji systemu obronnego

w ca³ej roœlinie i pojawienia siê tzw. odpornoœci systemicznej.
W literaturze wyró¿nia siê systemiczn¹ odpornoœæ indukowan¹ (ISR, ang. Induced
Systemic Resistance) uruchamian¹ w nastêpstwie kontaktu z organizmami niepatoge-
nicznymi lub syntetycznymi elicytorami oraz systemiczn¹ odpornoœæ nabyt¹ (SAR,
ang. Systemic Acquired Resistance) bêd¹c¹ konsekwencj¹ wczeœniejszego kontaktu
z patogenem. Jednak w wyniku pojawienia siê znacznej liczby nowych danych po-
dzia³ ten ulega systematycznym modyfikacjom.
Konsekwencj¹ aktywowania kaskady reakcji odpornoœciowych jest indukcja eks-
presji wielu genów zwi¹zanych z patogenez¹, np. genów koduj¹cych bia³ka odpor-
noœciowe PR (ang. Pathogenesis Related Protein), lub enzymy katalizuj¹ce syntezê fito-
aleksyn i innych zwi¹zków maj¹cych na celu ograniczenie rozwoju choroby (1).
Skuteczne uruchomienie mechanizmów odpornoœci systemicznej, w du¿ym stop-
niu uzale¿nione jest od percepcji zewn¹trzkomórkowego sygna³u i jego transdukcji
miêdzy poszczególnymi komórkami organizmu roœliny. Kwas jasmonowy (JA), jego
ester metylowy (MeJA) oraz etylen (ET), kwas salicylowy (SA) i salicylan metylu
(MeSA) s¹ regulatorami wzrostu roœlin odgrywaj¹cymi podstawow¹ rolê w tym pro-
cesie (2,3). Uwa¿a siê, ¿e kwas jasmonowy i etylen odpowiadaj¹ za uruchomienie
mechanizmów indukowanej odpornoœci systemicznej ISR, natomiast kwas salicylo-
wy nabytej odpornoœci systemicznej SAR (4-7).
Kwas jasmonowy, jego ester metylowy (MeJA) i ich prekursor kwas 12-oksofito-
dienowy (OPDA) nale¿¹ do rodziny oksylipin, pochodnych kwasu linolenowego sta-
nowi¹cych grupê aktywnych cz¹steczek sygnalnych bior¹cych udzia³ w regulacji
wielu procesów fizjologicznych, w tym procesów zwi¹zanych z odpornoœci¹ (8). Ist-
niej¹ dowody na uczestniczenie jasmonianów we wszystkich rodzajach odpornoœci
czynnej, a znaczny wzrost stê¿enia tych zwi¹zków w tkankach obserwuje siê zarów-
no w nastêpstwie zranienia jak i kontaktu roœliny z patogenem (9).
Ró¿ne drogi prowadz¹ce do uruchomienia mechanizmów odpornoœciowych nie
s¹ niezale¿ne i oddzia³uj¹ na siebie wzajemnie poprzez wiele z³o¿onych interakcji
(10). Zrozumienie mechanizmu przekazywania sygna³ów, w które zaanga¿owane s¹
jasmoniany, pozwoli³oby na dok³adniejsze wyjaœnienie, w jaki sposób uruchamiane
s¹ w roœlinach reakcje odpornoœciowe.
Celem artyku³u jest przedstawienie roli szlaku sygna³ów odpornoœciowych indu-
kowanych przy udziale jasmonianów, podsumowanie najnowszych danych doty-
cz¹cych jego interakcji z etylenem i salicylanami, a tak¿e ocena mo¿liwoœci stoso-
wania egzogennych jasmonianów do stymulacji naturalnej indukowanej odpornoœci
systemicznej roœlin na du¿¹ skalê. Pozwoli³oby to na czêœciowe ograniczenie wyko-
rzystania roœlin transgenicznych, z wprowadzonymi genami odpornoœci na patoge-
ny, oraz syntetycznych pestycydów.

124 PRACE PRZEGL¥DOWE

 Rola jasmonianów w indukowanej systemicznej odpornoœci roœlin przeciwko patogenom

2. Jasmoniany jako cz¹steczki sygnalne

Przekazywanie sygna³ów odpornoœciowych przez jasmoniany rozpoczyna siê
najprawdopodobniej aktywacj¹ receptorów, jednak do tej pory nie zidentyfikowano
bia³ek, które mog³yby byæ uznane za receptory specyficzne (rys. 2) (8). Aktualnie

Rys. 2. Jasmoniany w indukcji odpornoœci systemicznej. Objaœnienia: JA – kwas jasmonowy, LeA –

kwas linolenowy, OPDA – kwas oksyfitodienowy, PR – bia³ka zwi¹zane z patogenez¹ (ang. Pathogene-
sis Related Proteins).

BIOTECHNOLOGIA 1 (80) 122-135 2008 125

Paulina Król, Ewa Kêpczyñska

du¿e znaczenie w tym procesie przypisuje siê systeminom, polipeptydom zbudowa-

nym z kilkunastu aminokwasów powstaj¹cym w wyniku hydrolizy ich 200-amino-
kwasowych prekursorów-prosystemin (11-14).
Systeminy zosta³y zidentyfikowane jako pierwszy z przekaŸników na drodze do akty-
wacji genów odpornoœciowych w zranionych liœciach pomidora (Solanum lycopersicon).
Jednak znalezienie ich poza tym gatunkiem nastrêcza³o wielu trudnoœci, nawet w bli-
sko spokrewnionym Solanum nigrum homolog systemin S. lycopersicon nie by³ aktywny
podczas uruchomienia odpornoœci systemicznej (15). Jednak w A. thaliana odkryto
uznany za systeminê, 23-aminokwasowy peptyd (AtPEP1), który bierze czynny udzia³
w transdukcji sygna³ów odpornoœciowych, a jasmoniany indukuj¹ ekspresjê genu ko-
duj¹cego jego prekursor (PROPEP1) (16,17).

Rys. 3. Schemat biosyntezy kwasu jasmonowego (23, zmodyfikowany). Objaœnienia: a-LeA – kwas
a-linolenowy, 13-LOX – lipoksygenaza-13, 13-HPOT 13 – hydroksynadtlenek kwasu linolenowego,
13-AOS – oksysyntaza allenylowa-13, 12,13-EOT – 12,13-tlenek allenu, AOC – cyklaza allenylowa,
cis-(+)-OPDA – kwas cis(+)-12-oksofitodienowy, OPR3 – reduktaza OPDA-3, OPC-8:0 – kwas
3-okso-2-[(Z)pent-2-enyl]-cyklopentan-1-oktanowy, ACX1A – oksydaza Acyl-CoA, MFP – bia³ko wielo-
funkcyjne, KAT – tiolaza 3-ketoacyl-CoA.

126 PRACE PRZEGL¥DOWE

 Rola jasmonianów w indukowanej systemicznej odpornoœci roœlin przeciwko patogenom

Podczas patogenezy systeminy dyfunduj¹ do apoplastów nieuszkodzonych ko-

mórek naczyniowych, gdzie wi¹zane s¹ przez receptory transb³onowe (SR160, BRI1).
Powoduje to szybk¹ aktywacjê MAPkinaz, a nastêpnie fosfolipaz katalizuj¹cych roz-
pad lipidów b³onowych, w wyniku którego uwalniany zostaje m.in. prekursor jasmo-
nianów, kwas linolenowy (18). Proces ten wykazuje wiele podobieñstw do mechani-
zmu obserwowanego w królestwie zwierz¹t, w którym zranienie aktywuje MAPkina-
zy i fosfolipazy oraz wzrost stê¿enia kwasu arachidonowego, a nastêpnie jego prze-
miany do prostaglandyn analogów jasmonianów (18,19). Systeminy indukuj¹ tak¿e
tworzenie siê aktywnych form tlenu i kaskadê miêdzykomórkowych sygna³ów pro-
wadz¹cych do nieenzymatycznego uwalniania kwasu linolenowego z lipidów b³on
komórkowych (rys. 3) (20,21). Dalsze jego przemiany prowadz¹ do powstawania
szeregu oksylipin w tym równie¿ OPDA, JA i MeJA (22,23).
Biosynteza jasmonianów jest sygna³em do aktywacji genów i uruchomienia wie-
lu reakcji odpornoœciowych (rys. 4). Jasmoniany dyfunduj¹ do systemu naczyñ
i transportowane s¹ do komórek parenchymatycznych, podczas przemieszczania siê

Rys. 4. Aktywacja biosyntezy jasmonianów i ich transport w naczyniach (23, zmodyfikowany).

Objaœnienia: miejsca blokowania biosyntezy jasmonianów u mutantów niewra¿liwych na syste-
miny: (spr1, ang. supressor of prosystemin-mediated responses 1, spr2, ang. supressor of prosystemin-mediated
responses 2, AOCas, ang. antisense suppression of AOC). JA – kwas jasmonowy, AOC – cyklaza allenylowa,
AOS – oksysyntaza allenylowa, LOX – lipoksygenaza, a-LeA – kwas a-linolenowy.

BIOTECHNOLOGIA 1 (80) 122-135 2008 127

Paulina Król, Ewa Kêpczyñska

w roœlinie mog¹ indukowaæ ekspresjê genów koduj¹cych prosysteminy oraz powsta-

wanie systemin poprzez zwiêkszanie aktywnoœci enzymów proteolitycznych i gene-
rowaæ w ten sposób rozprzestrzenianie siê sygna³ów odpornoœciowych (24). Suge-
ruje siê, ¿e systeminy indukuj¹ ekspresjê genów koduj¹cych cyklazê AOC, co z kolei
prowadzi do wzrostu stê¿enia endogennych jasmonianów (25).
Ogromna wiêkszoœæ dowodów œwiadcz¹cych o udziale jasmonianów w transduk-
cji sygna³ów odpornoœciowych u roœlin, pochodzi z analiz mutantów i roœlin trans-
genicznych, posiadaj¹cych uszkodzenia w obrêbie szlaku biosyntezy lub percepcji
jasmonianów. Udowodniono, ¿e JA indukuje ekspresjê 41 genów, z których co naj-
mniej 5 to geny koduj¹ce bia³ka zwi¹zane z biosyntez¹ jasmonianów (1,8,26-28).
W eksperymentach prowadzonych na mutantach spr1 (ang. systemin insensitive
mutant), spr2 (ang. supressor of prosystemin-mediated responses), AOCas (ang. antisense
suppression of AOC) niezdolnych do syntezy jasmonianów b¹dŸ percepcji systemin su-
geruje siê, ¿e podczas indukcji odpornoœci du¿o wiêksze znaczenie od biosyntezy
jasmonianów ma ich transport i transdukcja sygna³ów w ca³ej roœlinie (28,29).
Potrójne mutanty A. thaliana fad3, fad7, fad8 (fad, ang. fatty acid desaturase mu-
tant), w których uszkodzono geny FAD3, FAD7 i FAD8 koduj¹ce desaturazê kwasu
t³uszczowego szlaku biosyntezy jasmonianów, jak siê okaza³o, nie by³y odporne na
szereg ró¿nych patogenów, w tym na patogeny grzybowe Alternaria brassicicola,
Botrytis cinerea, Pythium sp. i bakteryjne takie jak Erwinia carotovora. Podobne zjawi-
sko obserwowano u mutantów coi1 (ang. coronatine insensitive1), w których uszko-
dzono gen COI1 koduj¹cy bia³ko F-box, podjednostkê SCF(COI1)EB ligazy ubikwity-
nowej warunkuj¹cej percepcjê jasmonianów, oraz mutantów jar (ang. jasmonic acid
resistant1) z uszkodzonym genem JAR1 koduj¹cym bia³ko odpowiedzialne za po-
wstawanie koniugantów kwasu jasmonowego z aminokwasami (30,31). Udowodnio-
no równie¿ wzrost wra¿liwoœci na Fusarium oxysporum u mutantów jar1, oraz os³a-
bienie indukowanej odpornoœci przeciw wirusowi mozaiki ogórka u mutantów fad3,
fad7, fad8 (32,33).
Z kolei roœliny posiadaj¹ce nadekspresjê enzymów szlaku biosyntezy jasmonia-
nów cechuj¹ce siê podwy¿szon¹ zawartoœci¹ endogennego MeJA w tkankach s¹ bar-
dziej odporne na patogeny grzybowe takie jak B. cinerea (1,7,8,27,31). Co wiêcej,
konstytutywna aktywacja szlaków sygnalnych zale¿nych od jasmonianów powoduje
wzrost odpornoœci u Arabidopsis na biotrofy takie jak Erysiphe cichoraceum, Erysiphe
orontii i Oidium lycopersicum (34).
Do badañ nad rol¹ jasmonianów w odpornoœci roœlin pos³u¿y³y tak¿e mutanty ze
zmianami w obrêbie genów PDF1.2 (ang. plant defensin 1.2), HEL (ang. hevein-like pro-
tein), CHI-B (ang. chitinaseB) koduj¹cych defensyny i chitynazy, bia³ka z grupy PR
(5,35).
Mutanty cev1 (ang. constitutive expression of the transgene pVSP1-luc) produkuj¹ce
zwiêkszone iloœci OPDA, JA i MeJA wykazuj¹ konstytutywn¹ ekspresjê VSP (ang. Ve-
getative Storage Proteins), defensyny PDF 1.2 oraz chitynazy CHI-B. Mutanty te synte-
tyzuj¹ znaczne iloœci antocyjanów i cechuj¹ siê zwiêkszon¹ odpornoœci¹ na biotro-

128 PRACE PRZEGL¥DOWE

 Rola jasmonianów w indukowanej systemicznej odpornoœci roœlin przeciwko patogenom

ficzne patogeny grzybowe, bakterie z rodzaju Pseudomonas oraz owady (36). Elis
i wsp. (45) udowodnili, ¿e CEV1 jest jednym z najwa¿niejszych genów kontrolu-
j¹cych percepcjê oraz przekazywanie sygna³ów przez jasmoniany i etylen. CEV1 ko-
duje tak¿e syntazê celulozy (CeSA3), co mo¿e byæ dowodem na udzia³ jasmonianów
w regulacji reorganizacji œciany komórkowej podczas odpowiedzi roœlin na stres
biotyczny wywo³any infekcj¹ (7,37).
Przyk³ady te jasno wskazuj¹ na istotn¹ rolê, jak¹ odgrywaj¹ jasmoniany w odpor-
noœci roœlin na ró¿nego rodzaju patogeny zarówno bio- jak i nekrotroficzne.
Innym Ÿród³em dowodów œwiadcz¹cych o udziale tych zwi¹zków w indukcji od-
pornoœci s¹ eksperymenty, w których wykorzystuje siê dzia³anie egzogennych ja-
smonianów. Najczêœciej u¿ywany jest aktywny biologicznie, lotny ester metylowy
kwasu jasmonowego (MeJA), g³ówny element szlaku biosyntezy jasmonianów. Trak-
towanie liœci jêczmienia egzogennym MeJA powoduje zwiêkszenie siê puli endogen-
nych jasmonianów i prowadzi do syntezy wielu bia³ek tzw. JIPs (ang. Jasmonate Indu-
ced Proteins) o ró¿nych masach molekularnych (kDa), do których nale¿¹ JIP-6, JIP-23,
JIP-37 i JIP-60. Zwiêkszona zostaje równie¿ ekspresja genów z grupy JRGs (ang. Ja-
smonate-Responsive Genes) koduj¹cych m.in. enzymy biosyntezy flawonoidów, takie
jak O-metylotransferaza kwasu kawowego czy syntaza chalkonu (38).
Aplikacja egzogennego MeJA indukuje ekspresjê genów koduj¹cych inhibitory
proteinaz (PIN), bia³ek bior¹cych udzia³ w obronie roœlin przed insektami (1), pod-
wy¿sza równie¿ poziom transkrypcji genów koduj¹cych defensyny (PDE 1.2) i tioni-
ny (THI2.1) bia³ka o w³aœciwoœciach antybakteryjnych. Na podstawie analiz mikro-
macierzy wykazano, ¿e egzogenny MeJA indukuje transkrypcjê genów odpowie-
dzialnych za wyrzut wolnych rodników i apoptozê, zjawiska towarzysz¹ce reakcji
nadwra¿liwoœci HR (ang. Hypersensitive Reaction), we wczesnych stadiach patogenezy
(27). Na podstawie tego eksperymentu dowodzi siê tak¿e, ¿e wiele genów ko-
duj¹cych bia³ka enzymatyczne zaanga¿owane w biosyntezê jasmonianów, takie jak
np. lipoksygenaza LOX2, indukowanych jest przez egzogenny MeJA (34). Wskazuje
to na istnienie zjawiska autoindukcji dla biosyntezy jasmonianów (39-41).
Wiadomo równie¿, ¿e aplikacja egzogennego MeJA przywraca odpornoœæ mu-
tantów fad3, fad7, fad8 na Pythium mastophorum do poziomu charakterystycznego
dla roœlin dzikich (30,31).
Zwiêkszenie odpornoœci, zarówno na nekro- jak i na hemibiotrofy, pod wp³ywem
traktowania egzogennym MeJA obserwowano u roœlin ró¿nych gatunków. Przyk³adem
na to jest wzrost odpornoœci pomidora i ziemniaka na Phytophtora infestans, czy ró¿ na
B. cinerea. Podobne efekty uzyskano na grochu, który po traktowaniu MeJA wykazywa³
mniejsz¹ wra¿liwoœæ na Pythium ultimum oraz grejpfrucie uodpornionym w ten sam
sposób na Penicillium digitatum (42). Traktowanie siewek Arabidopsis egzogennym MeJA
chroni przed A. brassicicola poprzez indukcjê odpornoœci in planta, nie wp³ywaj¹c bez-
poœrednio na zahamowanie rozwoju patogena (30).

BIOTECHNOLOGIA 1 (80) 122-135 2008 129

Paulina Król, Ewa Kêpczyñska

3. Interakcje jasmonianów z innymi cz¹steczkami sygnalnymi

Istnieje stale rosn¹ca liczba doniesieñ œwiadcz¹cych o tym, ¿e szlaki sygnalne ja-
smonianów, etylenu (ISR) i salicylanów (SAR) s¹ od siebie zale¿ne. Interakcje miêdzy
nimi, jak siê wydaje, maj¹ charakter skomplikowanej sieci pozytywnych i negatyw-
nych oddzia³ywañ wzajemnie na siebie zachodz¹cych. Stworzenie jednego, czytel-
nego i uniwersalnego schematu obrazuj¹cego te powi¹zania nastrêcza wielu trud-
noœci z uwagi na fakt, ¿e badania dotycz¹ce tych zagadnieñ przeprowadzane by³y na
ró¿nych gatunkach roœlin, ró¿nych patosystemach i genach warunkuj¹cych ró¿ne
mechanizmy odpornoœci.

3.1. Jasmoniany i etylen

Rola etylenu w odpornoœci roœlin, jak siê wydaje, jest kontrowersyjna, bowiem
ten gazowy hormon roœlinny w wielu przypadkach indukuj¹cy odpornoœæ roœlin,
mo¿e równie¿ powodowaæ wzrost ich wra¿liwoœci na patogeny (rys. 5).

Rys. 5. Schemat oddzia³ywañ jasmonianów i etylenu podczas indukcji reakcji odpornoœciowych. Ob-
jaœnienia: CHIB – gen koduj¹cy roœlinn¹ chitynazê (ang. chitinaseB), ERF1 – gen koduj¹cy bia³ko odpo-
wiedzialne za reakcje roœliny na etylen (ang. ethylene response factor1), HEL – gen koduj¹cy bia³ko hewe-
inopodobne (ang. hevein-like protein), JA – kwas jasmonowy, PDF1.2 – gen koduj¹cy roœlinn¹ defensynê
(ang. plant defensin 1.2).

130 PRACE PRZEGL¥DOWE

 Rola jasmonianów w indukowanej systemicznej odpornoœci roœlin przeciwko patogenom

Niewra¿liwe na etylen mutanty A. thaliana ein2 (ang. ethylene insensitive2) wyka-

zuj¹ podwy¿szon¹ wra¿liwoœæ na B. cinerea, lecz cechuj¹ siê wiêksz¹ odpornoœci¹ na
wirulentne szczepy Pseudomonas syringae i Xanthomonas campestris pv. campestris.
U mutantów ein2 wzorce reakcji wywo³ywanych podczas kontaktu z patogenem od-
powiadaj¹ tym obserwowanym u mutantów coi1 i jar1 (27).
Udowodniono wspó³dzia³anie etylenu i jasmonianów w przekazywaniu sygna³ów
odpornoœciowych. Klasycznym przyk³adem na synergizm dzia³ania tych zwi¹zków s¹
geny zwi¹zane z odpornoœci¹ tzw. (ang. Defence Related Genes), do których nale¿y
PDF1.2. Ekspresja tego genu wymaga udzia³u zarówno etylenu jak i jasmonianów
(37).
Czynnik ERF1 (ang. ethylene response factor1) jest elementem ³¹cz¹cym etylenowe
i jasmonianowe szlaki transdukcji sygna³ów (rys. 5). Kontroluje on geny odpowie-
dzialne za odpowiedŸ roœliny na kontakt z patogenem, których ekspresja indukowa-
na jest zarówno przez jasmoniany jak i przez etylen. Nadekspresja ERF1 przywraca
odpornoœæ zarówno u mutantów coi1 jak i ein2 (43).
Blisko po³owa genów A. thaliana, których ekspresja indukowana jest przez etylen
w równym stopniu indukowana jest przez jasmoniany. Jednoczesne traktowanie
tkanek egzogennym etylenem i jasmonianami jest niezbêdne do indukcji ekspresji
genów koduj¹cych osmotyny i bia³ko PR1b u tytoniu oraz genów PDF1.2, HEL i CHIB
u A. thaliana (43).
Obserwacje te pozwoli³y na stworzenie modelu, w którym etylen i jasmoniany
uczestnicz¹ wspólnie w jednym szlaku sygnalnym podczas uruchamiania odpornoœci
u roœlin. Jednak przy obecnym stanie wiedzy model ten, jak siê wydaje, nie jest
pe³ny, nie uwzglêdnia on bowiem antagonistycznych oddzia³ywañ miêdzy tymi
zwi¹zkami. Przeciwne dzia³anie jasmonianów i etylenu udowodnione zosta³o u tyto-
niu (44), w procesie biosyntezy substancji odstraszaj¹cych owady oraz u Arabidopsis
podczas indukowanej ozonem apoptozy komórek i odpowiedzi na zranienia (45).
Niektóre fitopatogeny mog¹ powodowaæ jednoczesne uruchomienie obydwu
szlaków sygnalnych, etylenowego i jasmonianowego, prowadz¹cych do indukcji od-
pornoœci (rys. 5).
Aktywowana jest transkrypcja ERF1, co z kolei indukuje ekspresjê genów takich
jak PDF1.2, HEL, CHIB i uruchomienie reakcji odpornoœciowych. Nadal jednak mo¿li-
wa jest niezale¿na indukcja ekspresji tych dwóch szlaków (43).

3.2. Jasmoniany i salicylany

Istnieje wiele dowodów na istnienie wzajemnych pozytywnych i negatywnych od-

dzia³ywañ jasmonianów i salicylanów (rys. 6). W pierwotnym modelu, obrazuj¹cym
charakter tych interakcji przewidywano wy³¹cznie relacje antagonistyczne. Wykaza-
no, ¿e zarówno kwas salicylowy jak i jego analogi powoduj¹ w roœlinach Arabidopsis
silne hamowanie reakcji odpornoœciowych indukowanych przez jasmoniany, prawdo-

BIOTECHNOLOGIA 1 (80) 122-135 2008 131

Paulina Król, Ewa Kêpczyñska

Rys. 6. Schemat oddzia³ywañ jasmonianów i salicylanów podczas indukcji reakcji odpornoœciowych.

Objaœnienia: JA – kwas jasmonowy, MPK4 – gen koduj¹cy kinazê bia³kow¹ (ang. Mitogen-activated
Protein Kinase homolog-4), NPR1 – gen koduj¹cy natriuretyczne bia³ko regulatorowe (ang. Natriuretic Pep-
tide Receptor-1), SA – kwas salicylowy, WRKY70 – gen koduj¹cy czynnik transkrypcyjny WRKY (ang.
WRKY transcription Factor-70).

podobnie w du¿ej mierze poprzez inhibicjê ich biosyntezy (46,47). Mutanty eds4
(ang. enhanced disease susceptibility 4) i pad4 (ang. phytoalexin deficient 4), które nie syn-
tetyzuj¹ salicylanów, cechowa³y siê zwiêkszon¹ wra¿liwoœci¹ na jasmoniany.
W roœlinach tytoniu, w których uruchomione zosta³y mechanizmy nabytej odpor-
noœci systemicznej (SAR) i zwiêkszona zosta³a pula endogennych salicylanów, nie-
mo¿liwe jest uruchomienie odpowiedzi obronnych zale¿nych od jasmonianów (ISR).
Potwierdzeniem tego jest fakt, ¿e roœliny tytoniu zainfekowane wirusem mozaiki ty-
toniowej TMV, u których zwiêkszona zosta³a synteza salicylanów nie s¹ w stanie
skutecznie zapobiec rozwojowi tej choroby (48). Udowodniono, ¿e w antagonistycz-
nym dzia³aniu salicylanów na geny indukowane przez jasmoniany poœredniczy bia³-
ko regulatorowe NPR1 (49-51). WRKY70, (WRKY, ang. transcription Factor-70) jest re-
presorem genów VSP indukowanych przez jasmoniany. Nadekspresja WRKY70
u Arabidopsis prowadzi do konstytutywnej aktywacji genów PR2 (ang. Pathogene-

132 PRACE PRZEGL¥DOWE

 Rola jasmonianów w indukowanej systemicznej odpornoœci roœlin przeciwko patogenom

sis-Related gene-2) i PR5. Ekspresja WRKY70 jest hamowana przez JA, a aktywowana
przez SA, zatem bia³ko to stanowi swego rodzaju wêze³ miêdzy œcie¿kami sygnalny-
mi jasmonianów i salicylanów (23).
Innym bia³kowym ³¹cznikiem jest MPK4 (ang. Mitogen-activated Protein Kinase ho-
molog-4), bia³ko to jest pozytywnym regulatorem dla genów indukowanych przez JA,
negatywnym zaœ dla tych indukowanych przez SA (rys. 4) (52,53).
Dowodów na antagonizm jasmonianów wzglêdem sygna³ów zale¿nych od salicy-
lanów dostarczono w badaniach przeprowadzonych na tytoniu, w tkankach którego
JA hamowa³ ekspresjê genów indukowanych przez SA. U mutantów Arabidopsis coi1
z zaburzeniami percepcji jasmonianów zaobserwowano równie¿ wzrost reakcji od-
pornoœciowych indukowanych przez salicylany (5). Sugeruje siê, ¿e w wiêkszoœci an-
tagonistyczny charakter relacji miedzy JA i SA oraz oddzielenie obu tych szlaków sy-
gnalnych pozwala roœlinom na precyzyjne dobranie reakcji odpornoœciowej w zale¿-
noœci od rodzaju i wirulencji patogena.
Istniej¹ jednak tak¿e dowody na synergizm miêdzy szlakami sygnalnymi salicyla-
nów i jasmonianów. Jednoczesne traktowanie tkanek egzogennym JA i SA indukuje
ekspresjê genu PR1b (ang. Pathogenesis-Related gene-1b) u tytoniu. Na podstawie ana-
liz mikromacierzy oligonukleotydowych A. thaliana dowodzi siê, ¿e ekspresja prze-
sz³o 50 genów warunkuj¹cych odpornoœæ tej roœliny na czynniki biotyczne, induko-
wana jest synergistycznie przez JA i SA (27).

4. Podsumowanie
Wed³ug obecnej wiedzy reakcje odpornoœciowe roœlin s¹ indukowane i regulo-
wane przez sieæ sygna³ów, w których, jedn¹ z g³ównych ról odgrywaj¹ jasmoniany.
Odpowiadaj¹ one za przekazywanie sygna³ów podczas reakcji roœliny na uszkodze-
nie tkanek przez owady, a tak¿e podczas infekcji przez patogeny, prowadz¹c rów-
nie¿ do ekspresji wielu genów warunkuj¹cych biosyntezê bia³ek zwi¹zanych z od-
pornoœci¹. Wykorzystanie zjawiska naturalnej indukcji odpornoœci roœlin pozwo-
li³oby na ograniczenie stosowania szkodliwych dla œrodowiska, chemicznych œrod-
ków ich ochrony. W³aœnie z tego powodu tak istotne sta³o siê znalezienie odpo-
wiednich induktorów, które s¹ w stanie skutecznie i trwale aktywowaæ w roœlinach
reakcje odpornoœciowe.
Dziêki rozwojowi technik molekularnych i wykorzystaniu roœlin transgenicznych
udowodniono, ¿e szlak sygnalny jasmonianów œciœle wi¹¿e siê ze szlakami etylenu
i salicylanów zarówno poprzez oddzia³ywania synergistyczne jak i antagonistyczne
i bez w¹tpienia nie s¹ to jedyne drogi prowadz¹ce do indukcji odpornoœci u roœlin.
Mimo tak wielu prac traktuj¹cych o roli jasmonianów w odpornoœci roœlin nadal
nie okreœlono jednoznacznie, czy zwi¹zki te bior¹ udzia³ wy³¹cznie w odpornoœci in-
dukowanej ISR, czy mo¿e s¹ równie istotne dla odpornoœci nabytej SAR. W¹tpliwo-
œci te mog¹ staæ siê powodem nieporozumieñ i wymagaj¹ dalszych badañ wyjaœnia-

BIOTECHNOLOGIA 1 (80) 122-135 2008 133

Paulina Król, Ewa Kêpczyñska

j¹cych. Precyzyjne ustalenie roli tych cz¹steczek w generowaniu i transdukcji reakcji

odpornoœciowych, stworzy³oby mo¿liwoœæ praktycznego ich zastosowania w natu-
ralnej ochronie roœlin.

Literatura
1. Staskawicz B. J., Mdgett M. B., Dangl J. L., Golan J. E., (2001), Science, 292, 2285-2289.
2. Heil M., Bostock M., (2002), Ann. Bot., 89, 503-512.
3. Sasaki K., Hiraga S., Ito H., Seo S., Matsui H., Ohashi Y., (2002), Plant Cell Physiol., 43, 108-117.
4. Ryu C. M., Murphy J. F., Mysore K. S., Kloepper J. W., (2004), Plant J., 39, 381-392.
5. Penninckx J., Thomma B., Buchala A., Metraux J. P., Broekaert W. F., (1998), Plant Cell, 10,
2103-2113.
6. Adersen I., Becker W., Schüter K., Burges J., Partier B., Apel K., (1992), Plant Mol. Biol., 19, 193-204.
7. Creelman R. A., Mullet J. E., (1995), Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 92, 4114-4119.
8. Dong X., (2001), Curr. Opin. Plant Biol., 4, 309-314.
9. Ryals J. A., Neuenschwander U. H., Willits M. G., Molina A., Steiner H., Hunt M. D., (1996), Plant
Cell, 8, 1809-1819.
10. Ryan C. A., (2000), Biophy. Acta, 1477, 112-121.
11. Pearce G., Ryan C. A., (2003), J. Biol. Chem., 278, 30044-30050.
12. Schilmiller A. L., Howe G. A., (2005), Curr. Opin. Plant Biol., 8, 369-377.
13. Hause B., Maier W., Miersch O., Kramell R., Strack D., (2002), Plant Physiol., 130, 1213-1220.
14. Hause B., Mrosk C., Isayenkov S., Strack D., (2007), Phytochemistry, 68, 101-110.
15. Schmidt S., Baldwin I. T., (2006), Plant Physiol., 142, 1751-1758.
16. Huffaker A., Pearce G., Ryan C. A., (2006), Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 103, 10098-10103.
17. Yamaguchi Y., Pearce G., Ryan C. A., (2006), Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 103, 10104-10109.
18. Yi Xu., Chang P. L., Liu D., Narasimhan M. L., Raghothama K. G., Hasegawa P. M., Bressu R. A.,
(1994), Plant Cell, 6, 1077-1085.
19. Mussig C., Biesegen C., Lisso J., Uwe U., Weiler E. W., Altman T., (2000), J. Plant Physiol., 17,
143-152.
20. Reymond P., Farmer E. E., (1998), Curr. Opinion Plant Biol., 1, 404-441.
21. Ishiguro S., Kawai-Oda A., Ueda K., Nishida I., Okada K., (2001), Plant Cell, 13, 2191-2209.
22. Jyoti Shah., (2005), Annu. Rev. Phytopathol., 43, 229-260.
23. Wasternack C., (2007), Ann. Bot., 2, 1-17.
24. Thomma B. P., Egqermont K., Broekaert W. F., Cammeue B. P. A., (2000), Plant Physiol. Biochem.,
38, 421-427.
25. Stenzel I., Hause B., Maucher H., Pitzschke A., Mierach O., Ziegler J., Ryan C., Wasternack C.,
(2003), Plant J., 33, 577-589.
26. Vijayan P., Shockey J., Levesque C.A., Cook R.J., Browse J., (1998), Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 9,
7209-7214.
27. Bent A. F., Innes R.W., Ecker J. R., Staskawicz B. J., (1992), Mol. Plant-Microbe Interact., 5, 372-378.
28. Wasternack C., (2006), Ann. Plant Rev., Blackwell Publishing Ltd, 185-228.
29. Howe G. A., Schilmiller A. L., (2002), Curr. Opinion Plant Biol., 5, 230-236.
30. Li J., Brader G., Palva E. T., (2004), Plant Cell, 16, 319-331.
31. Lorenzo O., Piqueras R., Sanchez-Serrano J. J., Solano R., (2003), Plant Cell, 1, 165-178.
32. Kunkel B. N., Brooks D. M., (2002) Curr. Opin. Plant Biol., 32-331.
33. Sivasankar S., Sheldrick B., Rothstein S. J., (2000), Plant Physiol., 122, 133-142.
34. Feys B. J., Parker J. E., (2000), Transd. Genet., 16, 449-455.
35. Ellis C., Karafyallidis I., Wasternack C., Turner J. G., (2002), Plant Cell, 14, 1557-1566.
36. Scheer J. M., Ryan C. A., (2002), Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99, 9585-9590.
37. Norman-Setterblad C., Vidal S., Palva E. T., (2000), Mol. Plant Microbe Jnteract., 13, 430-438.

134 PRACE PRZEGL¥DOWE

 Rola jasmonianów w indukowanej systemicznej odpornoœci roœlin przeciwko patogenom

38. Hammond-Kosack K. E., Jones J. D. G., (1996), Plant Cell, 8, 1773-1791.

39. Seo H. S., Song J. T., Cheong J. J., Lee Y. H., Lee Y. W., Hwang I., Lee J. S., Chol Y. D., (2001), Proc.
Natl. Acad. Sci. USA, 98, 4788-4793.
40. Ryan C. A., Pearce G., (2003), Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 25, 14577-14580.
41. Overmayer K., Trominen H., Kettunen R., Betz C., Lengebarteis C., Sandermann H., Kangasiaryl J.,
(2000), Plant Cell, 12, 1849-1862.
42. Uquillas C., Letelier I., Blanco F., Jordana X., Holuigue L., (2004), Mol. Plant Microbe Interact., 17,
34-42.
43. Sasaki Y., Asamizu E., Shibata D., (2001), DNA Res., 8, 13-161.
44. Shoji T., Nakajima K., Hashimoto T., (2000), Plant Cell Physiol., 41, 1072-1076.
45. Ellis C., Karafyllidis L., Turner J. G., (2002), Mol. Plant-Microbe Interact., 15, 102-1030.
46. Pieterse C. M. J., Loon L. C., (1999), Trends Plant. Sci., 4, 52-58.
47. Pieterse C. M. J., Schaller A., Mauch-Main B., Conrath U., (2006), in: Multigenic and Induced Systemic
Resistance in Plants, Eds. Tuzun S., Bent E., Springer, New York, 166-196.
48. Berrocal-Lobo M., Molina A., (2004), Mol. Plant-Microbe Interact., 17, 763-770.
49. Pieterse C. M. J., Loon L. C., (2004), Curr Opinion Plant Biol., 7, 456-464.
50. Turner J. G., Ellis C., Devoto A., (2002), Plant Cell, 14, 153-164.
51. Ellis C., Turner J. G., (2001), Plant Cell, 13, 1025-1033.
52. Mahalingam R., Gomez-Butirago A., Eckardt N., (2003), Genome Biol., 4, R20.
53. Yang K. Y., Liu Y., Zhang S., (2001), Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 98, 741-746.

BIOTECHNOLOGIA 1 (80) 122-135 2008 135