SECRETARA DE EDUCACIN PBLICA SUBSECRETARA DE EDUCACIN SUPERIOR DIRECCIN GENERAL DE EDUCACIN SUPERIOR TECNOLGICA INSTITUTO TECNOLGICO DE CHETUMAL

HELMINTOS PARSITOS EN CINCO ESPECIES DE ANUROS EN EL SUR DE QUINTANA ROO, MXICO

TESIS
QUE PARA OBTENER EL TITULO DE

LICENCIADO EN BIOLOGA

PRESENTA

SERGIO ALEJANDRO TERN JUREZ

DIRECTOR DE TESIS: DAVID GONZLEZ SOLS

CHETUMAL, QUINTANA ROO

NOVIEMBRE, 2011

A mis ancestros, por el coraje que los hizo ser dignos de ser a travs de nuestra historia.

AGRADECIMIENTOS

A mi familia. Mis padres, Sergio Tern de la Fuente y Mara Cruz Jurez Aragn, por ser los pilares ms grandes de mi vida. Su infinito amor, educacin y el apoyo brindado son el aliento que me motiva a ser una mejor persona. A mis hermanos, Miguel ngel y Bahdir Arin, por su gran cario y apoyo. A mis tos y abuelos por el apoyo que me han brindado durante mi desarrollo, especialmente a mis abuelos, Jorge Tern Delgado (QEPD) y Delfina de la Fuente Alcal, y Guillermo Jurez lvarez (QEPD) y Liduvina Aragn lvarez (QEPD), por sus enseanzas siempre llenas de sabidura y amor. Cada logro por pequeo que sea, es pensando en Ustedes

Al Dr. David Gonzlez Sols, por su humanidad, amistad, asesora y enseanza dentro de la helmintologa. Sobre todo, le agradezco su infinita paciencia. Este logro lleno de esfuerzo es tambin suyo, gracias por darme la oportunidad de involucrarme en esta rea de la ciencia tan compleja e interesante que es la parasitologa.

A la fundacin David Gonzlez Sols por el apoyo logstico, el cul fue substancial para el desarrollo y culminacin de esta investigacin; una vez ms, apoyando la ciencia biolgica del sureste de Mxico.

A Gregorio Poot M., Aldo Reyes A., Christian Reyes L., Miguel Tun X., David Gonzlez S., Ana Santana P., Carlos Tuz N., Marisol Medina G., Ral

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Cmara C., Emigdio May U., por su compaa en campo y ayuda en algunas colectas.

A Jos S. Gmez Morales por su gran ayuda en la bsqueda de literatura especializada de difcil acceso, y a Janneth A. Padilla Saldvar por su asistencia en el diseo y elaboracin del mapa del rea de estudio.

Al Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) Unidad Chetumal, por las facilidades en el uso de infraestructura, equipo y servicios. De la misma manera a mis colegas del Laboratorio de Necton: Christian, Melisa, Miguel, Ral, Francisco, David y Omar, por hacerme ms grata mi estancia.

A la Sra. Nelda Quiterio Espinoza por toda su confianza y el apoyo que me ha brindado, y especialmente a Nayeli Trujillo, por acompaarme siempre en todo momento, gracias por todo tu amor y cario, eres increble!

A Marisol Medina G., por la buena convivencia y su amable apoyo durante los meses en que me brindo domicilio para concluir esta investigacin.

Al C.P. Antonio Bernardo Baduy Moscoso, Oficial Mayor, y Jess Rodrguez Herrera, Titular de la Direccin de Atencin Ciudadana, por el apoyo logstico en mi participacin en la X Reunin Nacional de Herpetologa.

A la directora del albergue estudiantil indgena de la casa del campesino en Chetumal, Guadalupe Rosario Pat, y dems personal, por su enorme ayuda.

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A todos mis amigos y compaeros con los que viv muchas hazaas y experiencias, compartiendo ms que tiempo, una parte de uno mismo y muy especialmente a Eduardo Ledezma M., Aldo Reyes A., y Eloy Ramrez M. por compartir grandes momentos y un clido apoyo en sta, nuestra odisea acadmica por el Caribe mexicano.

A todos mis maestros, especialmente a M. Lucrecia Garca Alanis y Mariconchis Herrera Monsivais, por enamorarme de la biologa y por su influencia en mi formacin profesional.

Esta investigacin recibi apoyo econmico por parte del fideicomiso Fondo Mixto de Fomento a la Investigacin Cientfica y Tecnolgica CONACYT-Gobierno del Estado de Quintana Roo, a travs del Consejo Quintanarroense de Ciencia y Tecnologa (COQCYT), mediante el concepto Apoyos Econmicos Complementarios para Tesis en Proyectos de

Investigacin 2009.

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CONTENIDO

DEDICATORIA....i AGRADECIMIENTOS... ii CONTENIDO......v NDICE DE TABLAS...viii NDICE DE FIGURAS.......x RESUMEN........xiii I. INTRODUCCIN....1 II. JUSTIFICACIN....5 III. OBJETIVOS...6 3.1 Objetivo general...6 3.1.1 Objetivos especficos......6 IV. ANTECEDENTES....7 4.1 Registros helmintolgicos para Incilius valliceps.......8 4.2 Registros helmintolgicos para Leptodactylus melanonotus...9 4.3 Registros helmintolgicos para Lithobates brownorum......11 4.4 Registros helmintolgicos para Smilisca baudinii....13 4.5 Registros helmintolgicos para Trachycephalus venulosus...14 V. DIAGNOSIS DE LOS HOSPDEROS...16 5.1 Incilius valliceps.16 5.2 Leptodactylus melanonotus.....18 5.3 Lithobates brownorum..19 5.4 Smilisca baudinii....21 5.5 Trachycephalus venulosus..23

VI. REA DE ESTUDIO..26 6.1 Hbitat disponibles para los anfibios.....28 6.2 Localidades de muestreo.....28 VII. MATERIALES Y MTODOS...31 7.1 Trabajo de campo.....31 7.2 Trabajo de laboratorio...31 7.3 Anlisis de los datos.....33 VIII. RESULTADOS.....35 8.1 Composicin taxonmica.....36 8.2 Riqueza de helmintos por hospedero....38 8.3 Riqueza de helmintos por tipo de hbitat..38 8.4 Parmetros de infeccin...41 8.5 Dinmica de transmisin..44 8.6 Especificidad hospedatoria..44 8.7 Origen de distribucin de los helmintos.....45 IX. DISCUSIN....46 9.1 Riqueza de helmintos por especie de hospedero....46 9.2 Riqueza de helmintos por tipo de hbitat..49 9.3 Parmetros de infeccin...51 9.4 Dinmica de transmisin..53 9.5 Especificidad hospedatoria..55 9.5.1 Especialistas...56 9.5.2 Generalistas59 9.6 Origen de distribucin......62 X. CONCLUSIONES...66

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XI. LITERATURA CITADA..69 XII. APNDICE 1.....93

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NDICE DE TABLAS

Tabla 1. Helmintos parsitos de I. valliceps, L. melanonotus, Li. brownorum, S. baudinii, y T. venulosus...7 Tabla 2. Registros de helmintos parsitos de I. valliceps....8 Tabla 3. Registros de helmintos parsitos de Le. melanonotus...10 Tabla 4. Registros de helmintos parsitos de Li. brownorum...12 Tabla 5. Registros de helmintos parsitos de S. baudinii..13 Tabla 6. Registros de helmintos parsitos de T. venulosus..15 Tabla 7. Agrupacin de localidades con respecto a la disponibilidad de agua a travs del ao.....29 Tabla 8. Nmero de anuros examinados por localidad en los dos hbitats y periodo de colecta para I. valliceps (I.v.), L. melanonotus (L.m.) Li. brownorum (Li.b.), S. baudinii (S.b.) y T. venulosus (T.v.).....35 Tabla 9. Abundancia de helmintos por grupo de helmintos en cinco especies de anuros en el sur de Quintana Roo......36 Tabla 10. Helmintos parsitos en cinco especies de anuros en el sur de Quintana Roo.....37 Tabla 11. Riqueza de especies de helmintos por taxa en cinco especies de anuros en el sur de Quintana Roo..38 Tabla 12. Riqueza de helmintos por especie de anuro, hbitat y localidad del sur de Quintana Roo.39 Tabla 13. Parmetros de infeccin y dinmica de transmisin de las especies de helmintos parsitas en cinco especies de anuros en el sur de Quintana Roo..42

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Tabla 14. Datos de localidad (nmero de localidades), tamao de muestra (n) y riqueza de helmintos (S) registrados en las cinco especies de anuros para ste y otros trabajos en Mxico y Sudamrica....47

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NDICE DE FIGURAS

Figura 1. Ejemplar macho de Incilius valliceps...16 Figura 2. Mapa del rea de distribucin de I. valliceps, tomado y modificado de Santos-Barrera et al. (2009).17 Figura 3. Ejemplar hembra de Leptodactylus melanonotus..18 Figura 4. Mapa del rea de distribucin de L. melanonotus, tomado y modificado de Sols et al. (2008).19 Figura 5. Ejemplar hembra de Lithobates brownorum...20 Figura 6. Mapa del rea de distribucin de Li.brownorum en Mxico, tomado y modificado de Zaldvar-Rivern et al. (2004)....21 Figura 7. Ejemplar hembra de Smilisca baudinii.22 Figura 8. Mapa del rea de distribucin de S. baudinii, tomado y modificado de Santos-Barrera et al. (2009b)..23 Figura 9. Ejemplar hembra de Trachycephalus venulosus...24 Figura 10. Mapa del rea de distribucin de T. venulosus, tomado y modificado de La Marca et al. (2009).....25 Figura 11. Localidades de muestreo en el sur de Quintana Roo.......................29 Figura 12. Fotografas de localidades con disponibilidad de agua a lo largo del ao (A: Chetumal IV y B: Palmar), y localidades sin cuerpos de agua a lo largo del ao (C: alrededores de Oxtankah y D: alrededores de ECOSUR)...30 Figura 13. Nmero de especies por grupo de helminto y tipo de hbitat...40 Figura 14. Nmero de especies por grupo de helminto para las localidades del hbitat acutico (A) y terrestre (B)..40

Figuras 15-20. 15. Metacercaria no identificada. 16. Mesocoelium monas. 17. Mesocoelium sp. 18. Haematoloechus floedae. 19. Glypthelmins brownorumae. 20. Rauschiella poncedeleoni.116 Figuras 21-27. Polystoma naevius: 21. En vida. 22. Preparacin permanente. 23. Detalle del opisthoahptor. 24. Detalle de los macroganchos. 25. Cyclophyllidea gen. sp. Proteocephalidae gen. sp.: 26. Cuerpo completo. 27. Detalle del esclex.117 Figuras 28-31. Centrorhynchus sp.: 28-29. Cuerpo completo. Oncicola sp.: 30. Cuerpo completo. 31. Detalle de la proboscis....118 Figuras 32-37. 32. Rhabdias elegans. 33. Rhabdias savagei. 34. Rhabdias sp. 35. Parte anterior del cuerpo de Oswaldocruzia sp. 1. 36. Detalle de la membrana cuticular ceflica de Oswaldocruzia sp. 2. 37. Parte posterior del macho Oswaldocruzia sp. 3119 Figuras 38-44. Parapharyngodon duniae: 38. Parte anterior del cuerpo. 39. Cuerpo completo. Cosmocercidae gen. sp.: 40. Parte anterior del cuerpo. 41. Parte posterior del cuerpo. Aplectana itzocanensis: 42. Cuerpo completo. 43. Detalle de la boca. 44. Detalle de la extremidad distal de la espcula.120 Figuras 45-50. 45. Macho de Aplectana sp. 46. Parte posterior de un macho de Cosmocerca parva. 47. Parte posterior de un macho de Cosmocerca podicipinus. 48. Hembra de Cosmocerca sp. Cosmocercoides variabilis: 49. Macho. 50. Hembra.121 Figuras 51-55. Raillietnema lynchi: 51. Parte anterior del macho. 52. Parte posterior del macho. 53. Hembra. 54. Macho de Schrankiana sp. 55. Detalle de la faringe de Cruzia morleyi122

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Figuras 56-63. Contracaecum sp. tipo 2: 56. Parte anterior del cuerpo. 57. Cuerpo completo. Brevimulticaecum sp.: 58. Cuerpo completo.59. Parte anterior del cuerpo. 60. Detalle de los apndices ventriculares. 61. Parte anterior de Spiroxys sp. Spirocerca sp.: 62. Detalle de la cola 63. Cuerpo completo..123 Figuras 64-68. Physocephalus sp.: 64. Parte anterior. 65. Parte posterior. 66. Physalopteridae gen. sp. Abbreviata sp.: 67. Cuerpo completo. 68. Parte anterior124 Figuras 69-76. Physaloptera sp. (adulto): 69. Parte anterior de una hembra. 70. Parte posterior de una hembra. Physaloptera sp. (larva): 71. Cuerpo completo. 72. Parte anterior. 73. Parte posterior. Physalopteroides sp.: 74. Parte anterior del cuerpo. 75. Detalle de la vulva. 76. Parte anterior de Foleyelides striatus125

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RESUMEN

En Mxico, son pocas las especies de anuros que se han estudiado desde una perspectiva parasitaria. En trminos generales, los estudios sugieren que los hospederos que habitan ambientes acuticos albergan una fauna helmintolgica mayor que su contraparte terrestre. El objetivo de este trabajo fue contribuir al conocimiento de los helmintos parsitos de cinco especies de anuros en el sur de Quintana Roo. Un total de 100 anuros de las siguientes especies: Incillius valliceps (26), Leptodactylus melanonotus (23), Lithobates brownorum (9), Smilisca baudinii (20) y Trachycephalus venulosus (22), fueron capturados manualmente, durante el periodo de agosto 2007 a junio 2011. Quince localidades fueron visitadas, 9 de las cuales tuvieron disponibilidad de agua a travs del ao (hbitat acutico) y 6 sin esta caracterstica (hbitat terrestre). Se aislaron un total de 4,185 helmintos, pertenecientes a 39 especies de helmintos: 28 nemtodos (adultos: Aplectana itzocanensis, Cosmocerca parva, C. podicipinus, Cosmocercoides variabilis, Cruzia morleyi, Foleyellides striatus, Parapharyngodon duniae, Raillietnema lynchi, Rhabdias elegans, R. savagei, Aplectana sp., Cosmocerca sp., Oswaldocruzia sp. 1, Oswaldocruzia sp. 2, Oswaldocruzia sp. 3, Physaloptera sp., Physalopteroides sp., Rhabdias sp., Schrankiana sp., Cosmocercidae gen. sp.; larvas: Abbreviata sp., Brevimulticaecum sp., Contracaecum sp. tipo 2, Physaloptera sp., Physocephalus sp., Spirocerca sp., Spiroxys sp., y Physalopteridae gen. sp.), 2 acantocfalos (larvas: Centrorhynchus sp. y Oncicola sp.), 6 digneos (adultos: Glypthelmins brownorumae,

Haematoloechus floedae, Mesocoelium monas, Rhauschiella poncedeleoni,

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Mesocoelium sp.; larvas: metacercaria no identificada), 2 cstodos (preadulto: Proteocephalidae gen. sp.; larva: Cyclophyllidea gen. sp.) y 1 monogneo (Polystoma naevius). La mayor riqueza de helmintos por hospedero la present Li. brownorum (14), seguida de I. valliceps, S. baudinii, T. venulosus (13 cada una) y L. melanonotus (12). El 93% (93) de los hospederos examinados presentaron parsitos, y la mayora de las especies de parsitos presentaron prevalencias menores al 20%, y slo cinco, igual o mayores al 50%. Tanto la abundancia media como la intensidad media presentaron rangos muy significativos (0.03-30.19 y de 1-321 individuos, respectivamente). El hbitat acutico present la mayor riqueza de helmintos respecto al hbitat terrestre con 29 y 22 especies, respectivamente. Ocho especies de helmintos presentaron especificidad a una determinada familia de hospedero, y ocho especies fueron generalistas. Trece de las especies de helmintos presentan un origen de distribucin neotropical, cuatro son endmicas, tres son nerticas y una es cosmopolita. Este es el primer reporte de helmintos parsitos de anuros en Quintana Roo y desde el punto de vista geogrfico, todos los registros son nuevos y corresponden a los que se ubican ms al sur en Mxico. El 72% (47) de ellos, representan nuevos registros de hospedero. Seis de las especies son registradas por primera vez parasitando anuros en Mxico [Parapharyngodon duniae, Raillietnema lynchi, Physalopteroides sp., Schrankiana sp.,

Brevimulticaecum sp. (larva) y Spirocerca sp. (larva)]. Tambin, se realiz el primer registro de nemtodos adultos del gnero Physaloptera sp. como parsitos de anuros en el continente americano.

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I. INTRODUCCIN

El parasitismo representa una modalidad de las relaciones simbiticas que se presentan entre los seres vivos, y se piensa que es el mecanismo bsico por el cual se crearon y diferenciaron los eucariotas (Snchez, 2000). Los parsitos representan una historia de vida fascinante, teniendo en cuenta su tremenda variabilidad morfolgica, tamao (desde organismos

microscpicos hasta macroscpicos), localizacin en el hospedero, su desarrollo en diversos rganos, las mltiples formas de reproduccin y las variadas migraciones intra y extraorgnicas a las que se ven sometidos, con el nico fin de mantener la especie (Poulin, 1996).

La mayor parte de los parsitos pluricelulares son helmintos, denominados en trminos vulgares "gusanos", por su forma vermiforme; aunque en realidad se engloben en este trmino organismos muy distintos entre s. Los helmintos constituyen un grupo artificial, que incluye a miembros de cuatro taxones no relacionados filogenticamente: Platyhelminthes (gusanos planos), Acanthocephala (cabeza espinosa), Nematoda (gusanos redondos) y Annelida (gusanos segmentados) (Prez y Garca, 2001a).

El nmero de especies de parsitos en un hospedero depende de factores atribuibles al hospedero, al ambiente, y algunos son inherentes a la biologa del parsito (Prez y Garca, 2001a). Durante su ciclo de vida, los helmintos alcanzan la madurez en los hospederos definitivos, mientras que en muchos casos, los estadios larvales se desarrollan en una serie de hospederos

intermediaros y paratnicos (pasajeros). Adicionalmente, los parsitos adultos pueden ser encontrados en una o varias especies de hospederos relacionados entre s (parsitos especialistas), o bien, en un conjunto de especies no relacionadas entre s (parsitos generalistas) (Rohde, 1980).

Los helmintos representan un importante componente de la diversidad biolgica global (Guilln-Hernndez et al., 2010). En Mxico, como resultado de ms de 70 aos de investigacin, hasta el 2001, eran conocidas 1632 especies de helmintos parsitos de vertebrados silvestres; riqueza que se ha estimado no supera el 20% de la existente (Prez-Ponce de Len y Garca-Prieto, 2001b). Adems, es necesario mencionar que la prdida de especies de hospederos en los ecosistemas, implica cambios en el nmero y composicin de las comunidades de helmintos presentes (Guilln-Hernndez et al., 2010).

Los estudios sobre la fauna parasitaria de vertebrados e invertebrados pueden aportar una nueva dimensin al entendimiento de las interacciones ecolgicas (e.g. redes trficas), los patrones de distribucin de los hospederos y la compleja historia de muchas regiones y biotas (Prez-Ponce de Len y Garca-Prieto, 2001b). Adems, los helmintos pueden ser utilizados como bioindicadores de la salud ambiental en un rea determinada, siempre y cuando se complemente con informacin sobre la biologa de los parsitos. Por lo tanto, la informacin generada en este tipo de estudios puede ser utilizada en la toma de decisiones sobre manejo y conservacin de los recursos naturales (Guilln-Hernndez et al., 2010).

Desde el punto de vista helmintolgico, los anfibios representan excelentes sistemas para el estudio de las relaciones hospedero-parsito, debido a que ocupan una amplia variedad de hbitats, exhiben diferentes patrones en el ciclo de vida y ocupan diferentes posiciones dentro de las redes trficas de los ecosistemas (Aho, 1990; Prez-Ponce de Len et al., 2002). No obstante, en Mxico no existen registros de helmintos en anfibios de 16 estados del pas, situacin que los convierte en el grupo de vertebrados menos estudiado (Prez y Garca, 2001a).

Hasta el 2001, alrededor de 68 especies mexicanas de anfibios haban sido estudiadas helmintolgicamente, de las cuales se reportaron 119 especies de helmintos parsitos (Prez-Ponce de Len et al., 2002). Basados en estos registros, se estim que si se analizara toda la anfibiofauna de Mxico en los siguientes aos, podran ser descritas aproximadamente 827 especies de helmintos adicionales (Prez-Ponce de Len et al., 2002). De esta forma, la diversidad de helmintos parsitos de anfibios est lejos de ser abordada en su totalidad.

Dada la situacin desconocida, acerca de los helmintos que parasitan anfibios en Quintana Roo, este trabajo tiene como finalidad contribuir al conocimiento de la helminto-fauna de cinco especies de anuros [Incilius valliceps (Wiegmann, 1833), Leptodactylus melanonotus Hallowel, 1861, Lithobates brownorum (Sanders, 1973), Smilisca baudinii (Dumril et Bibron, 1841) y Trachycephalus venulosus Laurenti, 1768] en distintas localidades del sur del estado. Adems, se pretende proporcionar informacin sobre la riqueza

y composicin de especies para estos hospederos en distintos hbitats (acuticos y terrestres), as como los parmetros de infeccin, dinmica de transmisin, especificidad hospedatoria y origen de distribucin de los parsitos.

II. JUSTIFICACIN

A la fecha, existen algunos estudios sobre la fauna de helmintos en anfibios de varios estados del sureste de Mxico, como Veracruz (Caballero y Zerecero, 1941; Lamothe-Argumedo, 1976; Guilln-Hernndez et al., 2000; Prez-Ponce de Len et al., 2000; Razo-Mendivil y Len-Rgagnon, 2001; Goldberg et al., 2002), Tabasco (Razo-Mendivil y Len-Rgagnon, 2001) y Yucatn (Pearse, 1936; Len-Rgagnon et al., 2005; Espnola-Novelo y Guilln-Hernndez, 2008). A pesar de esto, no existe ningn estudio para el estado de Quintana Roo.

El estado de Quintana Roo, representa la parte oriental de la Pennsula de Yucatn y lmite fronterizo con Belice. El estudio de la fauna de helmintos parsitos en anfibios de esta rea geogrfica del pas, permitir cubrir uno de los vacos de informacin estratgicos en el Atlntico mexicano. Adems, con los resultados obtenidos, se pretende contribuir al conocimiento de la riqueza de especies, dinmica de transmisin, especificidad hospedatoria y patrones de distribucin de los helmintos parsitos en anfibios de la Pennsula de Yucatn. De la misma forma, los datos generados en este trabajo, podrn usarse como lnea base para estudios posteriores sobre coevolucin, biogeografa, filogenia, indicadores ecolgicos de hbitat y de comportamiento alimentario de sus hospederos anuros (Esch y Fernndez, 1993; Brooks et al., 2001; Iannacone, 2003).

III. OBJETIVOS 3.1 Objetivo general

Determinar la fauna de helmintos parsitos en Incilius valliceps, Leptodactylus melanonotus, Lithobates brownorum, Smilisca baudinii y Trachycephalus venulosus en distintas localidades del sur de Quintana Roo, Mxico.

3.1.1 Objetivos especficos

Identificar taxonmicamente a las especies de helmintos parsitos en I. valliceps, L. melanonotus, Li. brownorum, S. baudinii y T. venulosus.

Determinar la riqueza de especies de helmintos entre las especies de hospederos y tipos de hbitats (acutico y terrestre).

Determinar los parmetros de infeccin, dinmica de transmisin y especificidad hospedatoria para cada especie de parsito.

Analizar el origen de distribucin de las especies de helmintos (nertico, endmico, neotropical, o cosmopolita).

IV. ANTECEDENTES

En Mxico, los estudios helmintolgicos en anfibios iniciaron hace ms de 70 aos con la descripcin de una nueva filaria parsita de ranas (Ochoterena y Caballero, 1932). A partir de ese trabajo, han sido publicados numerosos estudios, principalmente en el centro del pas y sobre especies de la familia Ranidae. Posteriormente, el estudio de los helmintos en anfibios pas por una etapa de escasa productividad (1950-1973) y, a partir de entonces, a la fecha, se est retomando fuertemente la iniciativa. A pesar de que se ha acumulado una gran cantidad de registros, el inventario de la riqueza de los helmintos parsitos de anfibios mexicanos es incompleto.

Existen registros helmintolgicos para las cinco especies de hospederos que son motivo de investigacin en este estudio (ver Baker, 1987; Bursey et al., 2001; Bursey y Brooks, 2004; Espnola-Novelo y Guilln-Hernndez, 2008; Paredes-Len et al., 2008; Bursey y Brooks, 2010; Yez-Arenas y GuillnHernndez, 2010). No obstante, tanto el nmero de registros, como la representacin geogrfica de los mismos, son desiguales para cada especie de hospedero (Tabla 1).

Tabla 1. Helmintos parsitos de I. valliceps, L. melanonotus, Li. brownorum, S. baudinii, y T. venulosus.

Helmintos Hospedero I. valliceps L. melanonotus Li. brownorum S. baudinii T. venulosus Digenea Monogenea 1 8 9 1 1 1 Cestoda Nematoda 1 11 12 7 11 6 Acanthocephala Annelida 1 1 1 1 -

4.1 Registros helmintolgicos para I. valliceps

Se han registrado 13 helmintos para este hospedero, los cuales incluyen digneos, acantocfalos y, en su mayora, nemtodos. Los helmintos han sido reportados de cuatro localidades de Mxico y una de Costa Rica (Tabla 2).

Tabla 2. Registros de helmintos parsitos de I. valliceps.

Helminto Digenea Haematoloechus medioplexus Nematodo Aplectana incerta Aplectana itzocanensis Pas Estado Localidad Veracruz Laguna Escondida Referencia

Mxico

Guilln-Hernndez et al., 2000

Costa Rica Mxico Costa Rica Mxico

Guanacaste Yucatn Laguna Yalahau Guanacaste Yucatn Laguna Yalahau Veracruz Lago Catemaco Guanacaste Veracruz Laguna El Zacatal Guanacaste Guanacaste Veracruz Lago Catemaco Veracruz Laguna El Zacatal Yucatn Laguna Yalahau Veracruz Laguna El Zacatal Veracruz Laguna El Zacatal

Bursey y Brooks, 2010 Espnola-Novelo y GuillnHernndez, 2008 Bursey y Brooks, 2010 Espnola-Novelo y GuillnHernndez, 2008 Galicia-Guerrero et al., 2000 Bursey y Brooks, 2010 Guilln-Hernndez, 1992 Bursey y Brooks, 2010 Bursey y Brooks, 2010 Galicia-Guerrero et al., 2000 Guilln-Hernndez, 1992 Espnola-Novelo y GuillnHernndez, 2008 Guilln-Hernndez, 1992

Rhabdias felleborni

Aplectana sp. Cosmocerca parva Cosmocerca sp. Cruzia empera Ochoterenella digiticauda Ochoterenella sp. Oswaldocruzia sp.

Mxico Costa Rica Mxico Costa Rica Costa rica Mxico Mxico

Rhabdias sp. Acanthocephala Centrorhynchus sp. (cistacanto)

Mxico

Mxico

Guilln-Hernndez, 1992

Con excepcin del acantocfalo, todos los dems helmintos fueron encontrados en su fase adulta (Tabla 2). Se ha mencionado que los especmenes de Veracruz, identificados como Haematoloechus medioplexus, podran tratarse de H. danbrooksi (Len-Rgagnon, 2003; citado en ParedesLen et al., 2008). Espnola-Novelo y Guilln-Hernndez (2008) reportaron una larva de nemtodo que, debido al mal estado del material y su estado de desarrollo, no fue posible identificar. Dicho registro no fue incluido en la tabla anterior.

4.2 Registros helmintolgicos para L. melanonotus

A la fecha, 22 especies de helmintos se han reportado para este hospedero, y estn compuestos en su gran mayora de digneos, y en menor nmero de nemtodos, cstodos y acantocfalos. Los registros provienen de 10 localidades de Mxico y una de Costa Rica (Tabla 3).

Es interesante destacar la presencia de estadios larvales de cuatro gneros (Ascarops, Porrocaecum, Spiroxys y Centrorhynchus), los cuales utilizan a L. melanonotus como hospedero intermediario o accidental en su ciclo biolgico (Goldberg et al., 2002). Por otra parte, la especie Rauschiella poncedeleoni es la ms ampliamente representada, ya que ha sido registrada en cuatro estados y cinco localidades (Tabla 3). Se ha mencionado que el digneo G. facioi se distribuye exclusivamente en Costa Rica, por lo que es necesario corroborar la identificacin de los registros provenientes de Los Tuxtlas, en Veracruz (Razo-Mendivil et al., 2004).

Tabla 3. Registros de helmintos parsitos de L. melanonotus.

Helminto Digenea Glypthelmins facioi Gorgoderina attenuata Pas Estado Localidad Veracruz Los Tuxtlas Veracruz Los Tuxtlas Sonora Guerrero Argelia Colima Coquimatln Ro Armeria Sonora Sonora Veracruz Los Tuxtlas Veracruz Laguna Escondida Laguna Escondida Sontecomapan Guerrero Laguna Tres Palos Tabasco Teapa Rancheria Benito Jurez Sonora Guerrero Laguna Tres Palos Tabasco Centro acucola de Teapa Sonora Referencia

Mxico Mxico

Goldberg et al., 2002 Goldberg et al., 2002 Goldberg y Bursey, 2002 Mata-Lpez y Len-Rgagnon, 2005 Mata-Lpez y Len-Rgagnon, 2005 Mata-Lpez y Len-Rgagnon, 2005 Goldberg y Bursey, 2002 Goldberg y Bursey, 2002 Goldberg et al., 2002 Prez-Ponce de Len et al., 2000 Razo-Mendivil y Len-Rgagnon, 2001 Razo-Mendivil y Len-Rgagnon, 2001 Razo-Mendivil y Len-Rgagnon, 2001 Razo-Mendivil y Len-Rgagnon, 2001 Razo-Mendivil y Len-Rgagnon, 2001 Goldberg y Bursey, 2002 Razo-Mendivil et al., 2006 Razo-Mendivil, 2004

Gorgoderina festoni

Mxico

Haematoloechus longiplexus Megalodiscus temperatus Megalodiscus sp. Rauschiella poncedeleoni

Mxico Mxico Mxico Mxico

Rauschiella tineri

Mxico

Cestoda Cylindrotaenia americana Nematoda Aplectana itzocanensis

Mxico

Goldberg y Bursey, 2002

Cosmocerca podicipinus

Mxico Costa Rica Mxico

Sonora Guanacaste Veracruz Los Tuxtlas Sonora Guanacaste Guanacaste Guanacaste Sonora Veracruz Los Tuxtlas

Goldberg y Bursey, 2002 Bursey y Brooks, 2010 Goldberg et al., 2002 Goldberg y Bursey, 2002 Bursey y Brooks, 2010 Bursey y Brooks, 2010 Bursey y Brooks, 2010 Goldberg y Bursey, 2002 Goldberg et al., 2002

Cruzia empera Oswaldocruzia costaricensis Oswaldocruzia pipiens Rhabdias elegans

Costa Rica Costa Rica Costa Rica Mxico Mxico

10

Tabla 3. Continuacin.
Helminto Rhabdias ranae Subulascaris falcaustriformis Ascarops sp. (larva) Oswaldocruzia sp. Porrocaecum sp. (larva) Spiroxys sp. (larva) Pas Mxico Mxico Mxico Mxico Mxico Mxico Estado Localidad Sonora Veracruz Los Tuxtlas Veracruz Los Tuxtlas Veracruz Los Tuxtlas Veracruz Los Tuxtlas Veracruz Los Tuxtlas Sonora Veracruz Los Tuxtlas Referencia Goldberg y Bursey, 2002 Goldberg et al., 2002 Goldberg et al., 2002 Goldberg et al., 2002 Goldberg et al., 2002 Goldberg et al., 2002 Goldberg y Bursey, 2002 Goldberg et al., 2002

Acanthocephala Centrorhynchus sp. (cistacanto)

Mxico

4.3 Registros helmintolgicos para Li. brownorum

Se tiene conocimiento de 17 especies de helmintos para este hospedero, en donde predominan las especies de digneos sobre las de nemtodos y acantocfalos (Tabla 4). En el trabajo de Guilln-Hernndez et al. (2000), para la regin de Los Tuxtlas, los registros de helmintos fueron asignados a Rana berlandieri (Li. berlandieri); no obstante, Zaldvar-Rivern et al. (2004) indican que esta especie no se distribuye, hacia el sur, ms all del centro de Veracruz. Por lo tanto, este anfibio podra pertenecer a la especie Li. brownorum que se distribuye en la provincia de la Planicie Costera del Golfo (por lo menos desde el norte de Los Tuxtlas). Segn Razo-Mendivil et al. (2004), la distribucin de G. californiensis no incluye el estado de Veracruz, por lo que los registros de esta especie para dicho estado son dudosos. Como se mencion anteriormente, el material de Veracruz, identificado como H. medioplexus, podra tratarse de H. danbrooksi (Len- Rgagnon, 2003).

11

Tabla 4. Registros de helmintos parsitos de Li. brownorum.

Helminto Digenea Cephalogonimus americanus Glypthelmins brownorumae Pas Estado localidad Veracruz Laguna Escondida Los Tuxtlas Tabasco Pozo Gualas, Ranchera Benito Jurez Yucatn Celestn, Ra Lagartos Veracruz Laguna Escondida Los Tuxtlas Veracruz Laguna Escondida Yucatn Santa Rosa Yalahau Veracruz Laguna Escondida Veracruz Laguna Escondida Yucatn Celestn, Yalahau, Ra Lagartos Yucatn Cenote Ixin-h Yucatn Celestn Yucatn Celestn, Yalahau, Ra Lagartos Yucatn Celestn, Yalahau, Ra Lagartos Yucatn Yalahau Yucatn Celestn, Yalahau Yucatn Celestn, Yalahau, Ra Lagartos Yucatn Celestn, Yalahau, Ra Lagartos Yucatn Celestn, Yalahau Yucatn Celestn, Ra Lagartos Referencia

Mxico

Lamothe-Argumedo et al.,1993 Guilln-Hernndez et al., 2000 Razo-Mendivil et al., 2004

Mxico

Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Lamothe-Argumedo et al.,1993 Guilln-Hernndez et al., 2000 Guilln-Hernndez et al., 2000 Len-Rgagnon et al., 2005 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Guilln-Hernndez et al., 2000 Guilln-Hernndez et al., 2000 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Moravec et al., 2002 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010

Glypthelmins californiensis

Mxico

Gorgoderina parvicava Haematoloechus floedae

Mxico Mxico

Haematoloechus medioplexus Langeronia macrocirra

Mxico Mxico

Loxogenes sp. Megalodiscus temperatus Nematoda Aplectana itzocanensis

Mxico Mxico

Mxico

Foleyellides striatus

Mxico

Oswaldocruzia subauricularis Rhabdias felleborni Subulascaris falcaustriformis

Mxico Mxico Mxico

Contracaecum sp.

Mxico

Physalopteridae gen. sp. Acanthocephala Oncicola sp.

Mxico

Mxico

12

4.4 Registros helmintolgicos para S. baudinii

Se tiene conocimiento de 14 especies de helmintos para este hospedero, representadas en su mayora por nemtodos. Estos provienen de cinco estados del pas y Costa Rica (Tabla 5).

Tabla 5. Registros de helmintos parsitos de S. baudinii.

Helminto Digenea Mesocoelium monas Pas Estado localidad Veracruz Laguna Escondida Veracruz Laguna El Zacatal Veracruz Potrero Viejo Los Tuxtlas Sonora Guerrero Guanacaste Sonora Guanacaste Oaxaca Presa de Temascal Veracruz Los Tuxtlas Veracruz Lago de Catemaco Guanacaste Sonora Guanacaste Sonora Veracruz Potrero Viejo Veracruz Los Tuxtlas Jalisco Referencia

Mxico

Prez-Ponce de Len et al., 2000 Guillen-Hernndez et al., 2000

Monogenea Polystoma naevius

Mxico

Caballero y Zerecero, 1941 Lamothe-Argumedo, 1976 Goldberg y Bursey, 2002 Bautista-Guzmn, 2006 Bursey y Brooks, 2010 Goldberg y Bursey, 2002 Bursey y Brooks, 2010 Lamothe-Argumedo, 1997 Guilln-Hernndez, 1992 ver Paredes-Len et al., 2008 Bursey y Brooks, 2010 Goldberg y Bursey, 2002 Bursey y Goldberg, 2010 Goldberg y Bursey, 2002 ver Paredes-Len et al., 2008 Guilln-Hernndez, 1992

Nematoda Aplectana incerta

Mxico Costa Rica Mxico Costa Rica Mxico Mxico Mxico Costa Rica Mxico Costa Rica Mxico Mxico Mxico

Aplectana itzocanensis

Gnathostoma sp. Oswaldocruzia sp. Oswaldocruzia subauricularis Parapharyngodon duniae Physaloptera sp. (larva) Rhabdias alabialis Rhabdias americanus Rhabdias sphaerocephala Rhabdias sp. Annelida Haementeria lopezi

Mxico

Oceguera-Figueroa, 2006

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El primer registro helmintolgico para S. baudinii lo realizaron Caballero y Zerecero (1941), y es uno de los primeros estudios de la helmintofauna de anfibios en Mxico. En ese trabajo, se describi una especie de monogneo (Polystoma naevius), a partir de material proveniente de Veracruz. Aos despus, P. naevius sera redescrita por Lamothe-Argumedo (1976), con ejemplares de una localidad diferente; y ms de dos dcadas despus, se realizaran otros registros para otras especies. Segn Baker (1987), la distribucin geogrfica de R. sphaerocephala es palertica, y por esa razn, los registros provenientes de las Amricas necesitan confirmacin (Paredes-Len et al., 2008). Actualmente, todas las formas de Mxico, Centro y Sudamrica, previamente conocidas como R. sphaerocephala, fueron renombradas como R. pseudosphaerocephala (Kuzmin et al., 2007; Paredes-Len et al., 2008). Paredes-Len et al. (2008) mencionan a Langeronia macrocirra como parsito de S. baudinii colectado en Los Tuxtlas por Guilln-Hernndez et al. (2000); sin embargo, en la publicacin de Guilln-Hernndez et al. (2000) no se registra a dicha especie. A pesar de la amplia distribucin geogrfica del hospedero, se le han realizado pocos estudios parasitolgicos.

4.5 Registros helmintolgicos para T. venulosus

Para esta especie de hylido, los registros suman siete especies de helmintos, compuestos en su mayora por nemtodos y un monogneo, provenientes de diferentes pases. El primer registro se realiz en Argentina (Combes y Laurent, 1979), mientras que los otros reportes son relativamente recientes y provienen de Per y Costa Rica (Tabla 6).

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Tabla 6. Registros de helmintos parsitos de T. venulosus.

Helminto Monogenea Polystoma lopezromani Nematoda Aplectana incerta Aplectana itzocanensis Oswaldocruzia costaricensis Batracholandros spectatus Parapharyngodon duniae Physaloptera sp. (larva) Pas Argentina Costa Rica Costa Rica Costa Rica Per Costa Rica Per Costa Rica Guanacaste Guanacaste Guanacaste Cuzco Amaznico Guanacaste Cuzco Amaznico Guanacaste Localidad Referencia Combes y Laurent, 1979 Bursey y Brooks, 2010 Bursey y Brooks, 2010 Bursey y Brooks, 2010 Bursey et al., 2001 Bursey y Brooks, 2004 Bursey y Brooks, 2010 Bursey et al., 2001 Bursey y Brooks, 2010

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V. DIAGNOSIS DE LOS HOSPEDEROS

Las caractersticas morfolgicas, hbitos alimenticios y ecolgicos, as como la distribucin geogrfica de los hospederos, son de gran utilidad para el estudio de las relaciones parasito-hospedero. Con respecto a lo anterior, a continuacin se presenta una pequea diagnosis para cada especie de hospedero.

5.1 Incilius valliceps

Perteneciente a la familia Bufonidae Gray, 1825, el gnero Incilius Cope, 1863 est representado por 34 especies (Frost, 2010). Es una especie de talla media [70-90 mm de longitud hocico-cloaca (LHC)], con hbitos

predominantemente terrestres, aunque algunas veces se les encuentra sobre troncos y huecos de rboles, en alturas de ms de 3 m (Cedeo-Vzquez et al., 2006) (Fig. 1).

Figura 1. Ejemplar macho de Incilius valliceps. 16

Se distribuye por la vertiente del Atlntico, desde el centro de Veracruz, hasta el noreste de Costa Rica; y en el Pacfico, desde el Istmo de Tehuantepec, hasta El Salvador (Lee, 1996) (Fig. 2). Se alimenta mayormente de invertebrados (Cedeo-Vzquez et al., 2006), aunque tambin puede tragar pequeos vertebrados, como lagartijas y pequeos sapos (obs. pers.).

Figura 2. Mapa del rea de distribucin de I. valliceps, tomado y modificado de Santos-Barrera et al. (2009).

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5.2 Leptodactylus melanonotus

El gnero Leptodactylus Fitzinger, 1826 cuenta con 88 especies y pertenece a la familia Leptodactylidae Werner, 1896 (Frost, 2010). Es una rana de tamao medio (30-50 mm de LHC) y de hbitos semiacuticos, que habita principalmente en las inmediaciones de cuerpos de agua permanentes (Cedeo-Vzquez et al., 2006) (Fig. 3).

Figura 3. Ejemplar hembra de Leptodactylus melanonotus.

Se distribuye a lo largo de las costas del Atlntico y Pacfico, desde Tamaulipas y Sonora en Mxico, pasando por Amrica Central, y hasta el oeste de los Andes y Ecuador en Amrica del Sur (Lee, 1996; Cedeo-Vzquez et al., 2006) (Fig. 4). Habita principalmente en zonas con elevaciones bajas o moderadas. Se alimenta primordialmente de una gran cantidad de insectos y otros invertebrados (Lee, 1996); aunque en ocasiones puede ingerir pequeas ranitas (obs. pers.).

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Figura 4. Mapa del rea de distribucin de L. melanonotus, tomado y modificado de Sols et al. (2008).

5.3 Lithobates brownorum

El gnero Lithobates Fitzinger, 1843 cuenta con 49 especies y pertenece a la familia Ranidae Rafinesque, 1814 (Frost, 2010). La rana de Brown es una rana de gran tamao (65-114 mm de LHC), con actividad, tanto diurna como nocturna. Viven principalmente en lugares abiertos, en la cercana de estanques o charcas (Cedeo-Vzquez et al., 2006) (Fig. 5). 19

Figura 5. Ejemplar hembra de Lithobates brownorum.

Se distribuye desde la planicie costera del Golfo de Mxico (GCP), hacia el sur y sureste, a travs de la Sierra Madre de Chiapas (SMC) y la Pennsula de Yucatn (YP), incluyendo algunas poblaciones de Belice y norte de Guatemala (Zaldvar-Rivern et al., 2004) (Fig. 6). Se alimenta principalmente de invertebrados (Cedeo-Vzquez et al., 2006); no obstante, llega a tragar ranas y lagartijas de tamao mediano (obs. pers.).

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Figura 6. Mapa del rea de distribucin de Li. brownorum en Mxico, tomado y modificado de Zaldvar-Rivern et al. (2004).

5.4 Smilisca baudinii

El gnero Smilisca Cope, 1865 cuenta con ocho especies y pertenece a la familia Hylidae Rafinesque, 1815, subfamilia Hylinae Rafinesque, 1815 (Frost, 2010). Es una rana de tamao medio a grande (55-65 mm de LHC), ocasionalmente arborcola, quiz la ms abundante y conspicua de la regin (Fig. 7). Habitan virtualmente todos los ambientes disponibles, usando

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cualquier charca temporal para reproducirse, incluso abrevaderos para ganado y cisternas domsticas (Cedeo-Vzquez et al., 2006).

Figura 7. Ejemplar hembra de Smilisca baudinii.

La rana arborcola mexicana, como se le llama comnmente, se presenta en elevaciones bajas, moderadas e intermedias, desde el extremo sureste de Texas (EUA) y sur de Sonora (Mxico) en las vertientes del Pacfico y Atlntico, respectivamente, hacia el sur y este de Mxico, y hasta las tierras bajas tropicales de Costa Rica y Panam (Lee, 1996) (Fig. 8). Se alimenta de invertebrados, principalmente insectos y araas (Cedeo-Vzquez et al., 2006).

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Figura 8. Mapa del rea de distribucin de S. baudinii, tomado y modificado de Santos-Barrera et al. (2009b).

5.5 Trachycephalus venulosus

El gnero Trachycephalus Tschudi, 1838 cuenta con 12 especies y pertenece a la familia Hylidae, subfamilia Hylinae (Frost, 2010). La rana arborcola lechosa es una especie de tamao grande (7.5-9 cm de LHC) que habita una amplia gama de ambientes, incluyendo selvas primarias, vegetacin secundaria (acahuales), e incluso en zonas urbanas (Cedeo-Vzquez et al., 2006) (Fig. 9).

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Figura 9. Ejemplar hembra de Trachycephalus venulosus.

Se distribuye en elevaciones bajas y moderadas de Mxico y Amrica Central, hasta la cuenca del Amazonas, Colombia, Per, Venezuela, Brasil, las Guyanas, sur del Paran (Brasil), Paraguay, norte de Argentina, Trinidad y Tobago (Frost, 2010) (Fig. 10). Se alimenta principalmente de insectos; sin embargo, su dieta tambin puede incluir pequeos vertebrados (CedeoVzquez et al., 2006).

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Figura 10. Mapa del rea de distribucin de T. venulosus, tomado y modificado de La Marca et al. (2009).

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VI. REA DE ESTUDIO

El estado de Quintana Roo se encuentra en la parte oriental de la Pennsula de Yucatn. Tiene un clima clasificado como clido subhmedo con un promedio anual de temperatura de 22 C, y una precipitacin de 450 mm a 1500 mm al ao. Existe una temporada lluviosa bien definida que abarca de mayo a octubre, con lluvias regulares y precipitacin abundante (mayor a 60 mm mensuales) (Orellana et al., 2003).

En el sur de Quintana Roo, existe selva alta subperennifolia dominada por rboles perennifolios, pero se presentan algunas plantas caducifolias. Los rboles alcanzan una altura de entre 25 y 30 m, existe una abundancia de lianas, aunque las palmas y los helechos dominan en el sotobosque. Las especies arbreas ms abundantes son el ramn de mico (Pseudolmedia oxiphyllaria), ramn (Brosimun alicastrum), zapotillo (Pouteria unilocularis) y caoba (Swetenia macrophylla) (Duran y Olmsted, 1999). Por otra parte, la selva mediana subperennifolia -que abarca gran parte del estado-, est compuesta por los mismos estratos como en la selva alta perennifolia, pero tiene una altura ms baja (entre 15 y 25 m de altura) y es menos rica en cuanto al nmero de especies que la componen. El 25% de las especies pierden sus hojas durante la poca de secas; los rboles tpicos son el zapote (Manilkara zapota), caracolillo (Sideroxilon foetidissimum), Kaniste (Pouteria campechana), guaya (Talisia olivaeformis), katalox (Swarzia cubensis), huano (Sabal yapa), ramn y caoba. Estas selvas predominan donde la precipitacin anual total va de 1100 a 1400 mm (Carnevali et al., 2003).

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Las selvas de esta zona proveen hbitat para una gran variedad de especies de vertebrados. Entre los mamferos terrestres ms significativos, se encuentran el oso hormiguero (Tamandua mexicana), mono araa (Ateles geoffroyi), mono aullador negro (Alouatta pigra), yaguarund (Herpailurus yagouaroundi), ocelote (Leopardus pardalis), tigrillo (Leopardus wiedii), puma (Puma concolor), jaguar (Panthera onca), nutria (Lontra longicaudis), martucha (Potos flavus), cacomixtle (Basiriscus sumichrasti), tapir (Tapirus bairdii), pecar de collar (Pecari tajacu), temazates (Mazama americana y M. pandora) y venado cola blanca (Odocoileus virginianus) (Aranda, 2000). Con respecto a las aves de esta rea, se incluyen a especies tpicas de Centroamrica; entre ellas varias especies de colibres, la tucaneta verde (Aulacorhynchus prasinus), el manaqun cuello blanco (Manacus candei), entre otras (Correa y MacKinnon, 2011). En el caso de los reptiles que se encuentran en las selvas medianas del sur del estado, podemos mencionar a las lagartijas arborcolas Anolis biporcatus y Corytophanes cristatus, as como la tortuga blanca (Dermatemys mawii) (Caldern-Mandujano y Cedeo-Vzquez, 2011). Otros reptiles ms comunes son las tortugas de fango (Kinosternon spp.), el cocodrilo de pantano (Crocodylus moreletii), lagartijas como el basilisco (Basiliscus vittatus), la iguana gris (Ctenosaura similis), iguana verde (Iguana iguana), y serpientes como la boa (Boa constrictor), la cola prieta (Drymarchon melanurus), petatilla (Drymobius margaritiferus), ranera (Leptophis ahaetulla), bejuquillo (Oxybelis spp.), voladora (Spilotes pullatus), nauyaca (Bothrops asper), cascabel (Crotalus tzabcan) y coralillo (Micrurus diastema) (Lee, 1996; CaldernMandujano et al., 2009).

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6.1 Hbitat disponibles para los anfibios

Los anfibios habitan ambientes terrestres, acuticos y, algunos pocos son arborcolas. La mayora de las especies pasan por una fase larval acutica durante su ciclo de vida, ya sea en depsitos de agua permanente o temporal; como ros, lagunas, sabanas, charcas o epfitas (Duellman y Trueb, 1986).

En la Pennsula de Yucatn se carece de drenaje superficial, debido a la composicin del suelo calcreo. No obstante, son frecuentes las depresiones inundadas e inundables (p. ej. cenotes, aguadas) asociadas a fallas y fracturas geolgicas (Beddows et al., 2007), siendo el ro Hondo la falla inundada ms importante de la pennsula. Durante la estacin de secas, las aguas superficiales son escasas y se reducen a las aguadas, que representan pequeas depresiones de disolucin krstica (dolinas), y eventualmente estos cuerpos de agua se agotan durante el estiaje (Garca et al., 2002). En este tipo de formaciones, se han encontrado altos niveles de riqueza orgnica, peces e invertebrados endmicos (Surez-Morales y Rivera-Arriaga, 1998).

6.2 Localidades de muestreo

Se visitaron 15 localidades del municipio de Othn Pompeyo Blanco, en el sur del estado de Quintana Roo (Fig. 11), y fueron separadas en dos grupos, segn la disponibilidad de agua a lo largo del ao (Tabla 7).

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Figura 11. Localidades de muestreo en el sur de Quintana Roo.

Tabla 7. Agrupacin de localidades con respecto a la disponibilidad de agua a travs del ao.
Hbitat acutico 1.- Chetumal II 2.- Chetumal IV 3.- Juan Sarabia (balneario) 4.- Palmar (balneario) 5.- Antiguo A. Obregn (balneario) 6.- Caobas 7.- Nuevo Paraso II 8.- El Tesoro I 9.- Xcopn 1.- Oxtankah 2.- Chetumal I (Col. Antorchista) 3.- Chetumal III 4.- Puct 5.- Nuevo Paraso I 6.- El Tesoro II Hbitat terrestre

De esta forma, se tuvieron localidades con cuerpos de agua (aguadas y charcas) disponibles a lo largo del ao (hbitat acutico), y otras con cuerpos de agua que duran un periodo de tiempo menor a un ao (hbitat terrestre). 29

Hbitat acutico (9 localidades): Incluyen distintos tipos de asociacin con cuerpos de agua, como aguadas (Nuevo Paraso I, El Tesoro II), pequeos afluentes al ro Hondo (Juan Sarabia, Palmar, Antiguo A. Obregn, Xcopn), sabanas (Chetumal IV, Caobas) y la Baha de Chetumal (Chetumal II). La disponibilidad de agua es constante a lo largo del ao (Fig. 12 A, B).

Hbitat terrestre (6 localidades): Son sitios de selva mediana subperennifolia con diferentes grados de fragmentacin: alto (Chetumal I, Chetumal III), medio (Oxtankah, Puct) y bajo (Nuevo Progreso II, El Tesoro I). La disponibilidad de cuerpos de agua es intermitente a lo largo del ao y se limita a charcas de distintos tamaos (Fig. 12 C, D).

Figura 12. Fotografas de localidades con disponibilidad de agua a lo largo del ao (A: Chetumal IV y B: Palmar), y localidades sin cuerpos de agua a lo largo del ao (C: alrededores de Oxtankah y D: alrededores de ECOSUR).

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VII. MATERIALES Y MTODOS

Para una mayor descripcin de los procesos, conceptos y anlisis, la metodologa se dividi en tres secciones: trabajo de campo, trabajo de laboratorio y anlisis de los datos.

7.1 Trabajo de campo

Se llevaron a cabo 23 salidas de campo entre los periodos de agostooctubre de 2007, enero-octubre de 2008 (excluyendo marzo, julio y septiembre), y junio, octubre-noviembre de 2009. En cada salida se tomaron datos de nombre y tipo de localidad, fecha de colecta, colectores, especie de hospedero y sexo. La colecta de los anuros se realiz por la noche, mediante recorridos acompaados con bsqueda dirigida; ya sea buscando entre la vegetacin, bajo troncos o rocas, sobre los rboles, y en los alrededores de cuerpos de agua (Heder et al., 1994). La captura se realiz manualmente, procurando siempre atrapar ejemplares adultos, y la identificacin de los anuros se llev a cabo mediante el uso de claves taxonmicas especializadas (Lee, 1996; Cedeo-Vzquez et al., 2006). La nomenclatura de las especies se actualiz siguiendo los cambios taxonmicos recientes (Frost, 2010).

7.2 Trabajo de laboratorio

El estudio parasitolgico de los ejemplares se llev a cabo en el Laboratorio de Necton de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), bajo la

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asesora y apoyo del Dr. David Gonzlez Sols; investigador, y especialista en helmintos parsitos de organismos acuticos y vertebrados terrestres.

Para el anlisis helmintolgico, se realiz la revisin en fresco de los hospederos recin sacrificados por congelacin y observados bajo microscopio estereoscpico. Este mtodo tiene la ventaja de que el material helmintolgico obtenido de esta forma ser mejor en comparacin con aquel fijado por cualquier otra tcnica (Vidal-Martnez et al., 2002). El examen de los anuros en busca de helmintos estuvo basado en las tcnicas de colecta, fijacin, estudio y preservacin descritas por Vidal-Martnez et al. (2002). Estas comprenden una fase de revisin externa y una interna. En la fase externa, se examin, tanto la superficie corporal, como sus orificios; mientras que el examen interno consisti en la extraccin de los rganos (corazn, pulmn, hgado, vescula biliar, pncreas, rin, bazo, cuerpos grasos, vescula urinaria, gnadas, estmago, intestino delgado y grueso) y su separacin en cajas de Petri con solucin salina (0.7-0.9% de NaCl en agua destilada). Una vez separados los rganos, se comprimieron bajo dos placas de vidrio y se revisaron bajo el microscopio estereoscpico. Los helmintos observados fueron extrados y colocados en pequeos viales con alcohol absoluto, los cuales fueron debidamente etiquetados para su almacenamiento y posterior identificacin. Para el caso de los helmintos que se encontraban encapsulados o enquistados, estos fueron extrados por desgarramiento del tejido mediante el uso de agujas de diseccin. El material helmintolgico se deposit en la Coleccin de Parsitos de ECOSUR-Chetumal.

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Las tcnicas de tincin y aclaracin de los helmintos se basaron en aquellas propuestas por Vidal-Martnez et al. (2002). Una vez teidos (digneos, monogneos, cstodos y acantocfalos) y aclarados (nemtodos), los helmintos fueron identificados a partir del uso de claves taxonmicas y literatura especializada para cada grupo: digneos: Yamaguti, 1958; PrezPonce de Len et al., 2000; Razo-Mendivil y Prez-Ponce de Len, 2008, cestodos: Yamaguti, 1959, nemtodos: Yamaguti, 1961, acantocfalos: Yamaguti, 1963. La identificacin de los individuos en estadio larval se realiz hasta el nivel taxonmico (familia, gnero) que permitiera su desarrollo.

7.3 Anlisis de datos

Riqueza de especies. La riqueza especfica se determin mediante el conteo de las especies de helmintos presentes en cada uno de los hospederos analizados, por especie, tipo de hbitat y localidad. A partir de esta informacin, fueron comparadas las riquezas y se elaboraron tablas comparativas.

Parmetros de infeccin. Para describir adecuadamente una infeccin, se determinaron los parmetros de infeccin (prevalencia, abundancia promedio e intensidad media) siguiendo los conceptos propuestos por Bush et al. (1997). La prevalencia se define como el nmero de hospederos parasitados por una especie de parsito en particular, entre el nmero de hospederos de la misma especie revisados y multiplicado por 100. La abundancia promedio es el nmero de helmintos de una especie, entre el nmero de hospederos examinados. La intensidad media se obtuvo al dividir el nmero de parsitos de

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una especie, con respecto al nmero de hospederos infectados con esa misma especie.

Dinmica de transmisin. Es explicada bajo los conceptos de especies autognicas y alognicas. Las especies autognicas representan a

organismos cuyo ciclo de vida se lleva a cabo totalmente en los sistemas acuticos; mientras que las especies alognicas pasan al menos una etapa en su ciclo de vida fuera del medio acutico (e.g. al madurar en vertebrados terrestres) (Esch et al., 1988).

Especificidad hospedatoria. Se considera a un helminto especialista cuando slo ha sido registrado en una familia, gnero o especie de hospedero, y un helminto generalista cuando es capaz de infectar a ms de una familia de hospederos (Rohde, 1980).

Origen de distribucin. Se emplearon tres categoras previamente utilizadas por varios autores (Prez-Ponce de Len et al., 2000; Goldberg y Bursey, 2002): nertica, neotropical y endmica. La clasificacin de las especies de helmintos en dichas categoras se determin a partir de los registros previos para los individuos identificados hasta especie, o gnero, en algunos casos. Adicionalmente, se agreg la categora cosmopolita para las especies que habitan distintos continentes.

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VIII. RESULTADOS

Se examinaron 100 anuros adultos de las especies: I. valliceps (26), L. melanonotus (23), Li. brownorum (9), S. baudinii (20) y T. venulosus (22). De estos, 57 se colectaron en hbitat acutico y 43 en hbitat terrestre (Tabla 8).

Tabla 8. Nmero de anuros examinados por localidad en los dos hbitats y periodo de colecta para I. valliceps (I. v.), L. melanonotus (L. m.), Li. brownorum (Li. b.), S. baudinii (S. b.) y T. venulosus (T. v.).
Hbitat Localidad Hbitat acutico Chetumal II Chetumal IV Juan Sarabia Palmar A. Obregn Caobas Nuevo Paraso I El Tesoro II Xcopn Hbitat terrestre Oxtankah Chetumal I Chetumal III Puct Nuevo Paraso II El Tesoro I I. v. 6 2 4 20 10 2 5 3 Hospederos L. m. Li. b. S. b. 23 7 4 1 6 1 4 9 3 1 1 2 2 5 4 1 10 13 1 1 T. v. 14 11 3 7 5 3 Muestra (n) 57 2 7 26 2 1 12 2 1 4 37 28 2 4 5 1 3 Periodo de Colecta 15/08/2007-01/10/2009 22/10/2008 15/08/2007 15/08/2007-28/01/2008 29/10/2007 19/10/2008 14/05/2008 01/10/2009 01/10/2009 18/10/2008 17/08/07-14/06/2011 19/09/07-14/06/2011 17/08/07-26/09/2007 22/10/2008 13/02/2008 02/10/2009 01/10/2009

Se registr un total de 4,185 helmintos, siendo los nemtodos los ms abundantes (3,228 individuos), con respecto a los otros grupos: cstodos (560), digneos (332), monogneos (38) y acantocfalos (27) (Tabla 9). La mayor abundancia de helmintos por especie de hospedero la obtuvo I. valliceps con

35

1,887 individuos, seguida de T. venulosus (1,259), Li. brownorum (390), L. melanonotus (292) y S. baudinii (226) (Tabla 9).

Tabla 9. Abundancia de helmintos por grupo de helmintos en cinco especies de anuros del sur de Quintana Roo.
Helmintos Hospedero I. valliceps L. melanonotus Li. brownorum S. baudinii T. venulosus Total Digenea Monogenea Cestoda Nematoda Acanthocephala 30 53 221 18 10 332 1 37 38 453 3 23 2 79 560 1,402 235 135 254 1,202 3,228 2 1 11 4 9 27 Total 1,887 292 390 279 1,337 4,185

8.1 Composicin taxonmica

Se determin la presencia de 39 especies (28 nemtodos, seis digneos, dos acantocfalos, dos cstodos, y un monogneo), pertenecientes a 25 gneros, 19 familias, 11 rdenes y cinco clases. De la riqueza total de helmintos, 14 se identificaron a nivel de especie, 19 a gnero, cinco a familia, y una metacercaria no fue posible identificar (metacercaria NI) (Tabla 10, Apndice 1).

La mayor parte de las especies de helmintos (24, 61%) no se comparten entre las especies de hospederos (Tabla 10). Por otra parte, nueve especies (23%) son compartidas por dos especies de hospederos, dos (5%) por tres, tres (8%) por cuatro y slo una especie (3%) es compartida por las cinco especies de hospederos (Tabla 10).

36

Tabla 10. Helmintos parsitos de cinco especies de anuros en el sur de Quintana Roo.
Helmintos Hospederos I. valliceps L. melanonotus Li. brownorum S. baudinii T. venulosus

Digenea Adultos Glypthelmins brownorumae Haematoloechus floedae X* Mesocoelium monas Mesocoelium sp. X Rauschiella poncedeleoni Larva metacercaria NI X Monogenea Adulto Polystoma naevius Cestoda Adulto Proteocephalidae gen. sp. Larva Cyclophyllidea gen. sp. X* X* Nematoda Adultos X Aplectana itzocanensis Cosmocerca parva X Cosmocerca podicipinus Cosmocercoides variabilis X* Cruzia morleyi Foleyellides striatus Parapharyngodon duniae Raillietnema lynchi X* Rhabdias elegans X Rhabdias savagei Aplectana sp. X* Cosmocerca sp. X* Oswaldocruzia sp. 1 Oswaldocruzia sp. 2 X Oswaldocruzia sp. 3 X* Physaloptera sp. Physalopteroides sp. Rhabdias sp. X* Schrankiana sp. X* Cosmocercidae gen. sp. Larvas Abbreviata sp. X* Brevimulticaecum sp. Contracaecum sp. tipo 2 X* Physaloptera sp. Physocephalus sp. X* Spirocerca sp. X* Spiroxys sp. X Physalopteridae gen. sp. X* Acanthocephala Larvas Oncicola sp. X* Centrorhynchus sp. X* X nuevo registro para Mxico; * nuevo registro de hospedero.

X X X X*

X*

X*

X*

X*

X* X* X*

X X* X* X X X

X* X* X*

X* X* X* X* X* X* X X* X X* X* X*

X*

X*

X*

X* X*

X* X*

37

Algunas especies adultas no fueron identificadas hasta nivel de especie, debido a dos razones: slo se cont con uno o dos ejemplares (Mesocoelium sp., Proteocephalidae gen. sp., Aplectana sp. Schrankiana sp.), o slo fueron colectadas hembras (Physaloptera sp., Physalopteroides sp., Rhabdias sp., Cosmocerca sp.); para estas especies, la determinacin a nivel de especie depende del estudio de ejemplares machos.

8.2 Riqueza de helmintos por hospedero

A pesar de ser la especie de hospedero con el menor nmero de individuos colectados, Li. brownorum present la mayor riqueza de helmintos con 14 especies, seguida de I. valliceps, S. baudinii, T. venulosus (13 cada una) y L. melanonotus (12) (Tabla 11).

Tabla 11. Riqueza de especies de helmintos por taxn en cinco especies de anuros del sur de Quintana Roo.
Helmintos Hospedero Digenea Monogenea Cestoda Nematoda Acanthocephala 1 1 9 2 I. valliceps 2 1 8 1 L. melanonotus 3 1 9 1 Li. brownorum 2 1 1 7 2 S. baudinii 2 1 1 7 2 T. venulosus Total 13 12 14 13 13

8.3 Riqueza de helmintos por tipo de hbitat

Los hospederos que tuvieron predileccin por el hbitat acutico, presentaron una mayor riqueza en comparacin con aquellos del hbitat terrestre (29 y 21 especies, respectivamente) (Tabla 12). Las localidades Juan 38

Sarabia (acutico) y Oxtankah (terrestre) fueron las de mayor riqueza para cada tipo de hbitat, con 18 y 17 especies, respectivamente (Tabla 12). En la tabla 12, la riqueza total por hbitat y localidad contempla a especies que estuvieron presentes en varias especies de hospederos.

Tabla 12. Riqueza de helmintos por especie de anuro, hbitat y localidad del sur de Quintana Roo.
Hbitat Hospederos Localidad I. valliceps L. melanonotus Li. brownorum S. baudinii T. venulosus Acutico 3 12 14 2 8 ChetumalII 2 ChetumalIV 4 JuanSarabia 2 4 7 2 8 Palmar 2 5 A.Obregn 6 Caobas 7 6 1 2 NuevoParasoI 9 ElTesoroII 2 Xcopn 3 Terrestre 12 12 9 Oxtankah 6 11 6 ChetumalI 3 ChetumalIII 3 4 Puct 3 ElTesoroI 5 NuevoParasoII 2 Total 29 2 4 18 6 6 13 9 2 3 21 16 3 6 3 5 2

Para cada hbitat, los nemtodos son el grupo con mayor nmero de especies (Fig. 13). Por otra parte, la riqueza de digneos fue notablemente mayor en el hbitat acutico, mientras que los cstodos y acantocfalos tuvieron valores similares y bajos en ambos ambientes (Fig. 13). De igual manera, los nemtodos fueron el grupo que estuvo presente en todas las localidades; en tanto que los cstodos y monogneos fueron los grupos con menor representatividad (Fig. 14).

39

20

14

1 Nematoda

Digenea

Monogenea

Cestoda Acutico Terrestre

Acanthocephala

Figura 13. Nmero de especies por grupo de helminto y tipo de hbitat.

12

10

Chetumal Chetumal II IV

Juan Sarabia

Palmar

A. Obregn

Caobas N. Paraso El Tesoro I II

Xcopn

12

10

Oxtankah

Chetumal I Digenea

Chetumal III Cestoda

Puct Nematoda

El Tesoro I Acanthocephala

N. Paraso II

Monogenea

Figura 14. Nmero de especies por grupo de helminto para las localidades del hbitat acutico (A) y terrestre (B). 40

8.4 Parmetros de infeccin

Con respecto al total de hospederos examinados, se tuvo una prevalencia de infeccin del 93% (93 hospederos infectados). En la tabla 13 se presentan los parmetros de infeccin para cada especie de helminto y por especie de hospedero. Los parmetros de infeccin presentaron valores muy variables para cada especie de hospedero. De manera general, la mayora de las especies de parsitos presentaron valores de prevalencia menores al 20%, y slo tres tuvieron valores mayores al 50%. Por su parte, la abundancia media (AM) y la intensidad media (IM) oscilaron entre intervalos significativos, de 0.03-30.19 y 1-321, respectivamente (Tabla 13).

El porcentaje de prevalencia ms alto por especie de hospedero se registr para C. podicipinus en L. melanonotus (83%). Otros valores altos se registraron para una metacercaria NI y Oswaldocruzia sp. 1 en Li. brownorum (67% y 56%, respectivamente), as como, para P. duniae y Physocephalus sp. en T. venulosus e I. valliceps (50%), respectivamente (Tabla 13). Los helmintos con valores menores al 50%, pero mayores o igual a 20%, fueron: Physaloptera sp. en T. venulosus (45%), R. savagei en Li. brownorum (44%), A. itzocanensis en I. valliceps (35%), una metacercaria NI en L. melanonotus (33%), G. brownorumae, C. parva y Centrorhynchus sp. en Li. brownorum (33%), P. naevius en T. venulosus (32%), P. duniae y Physaloptera sp. en S. baudinii (25%), R. elegans en L. melanonotus (22%), H. floedae, F. striatus, Brevimulticaecum sp. y Physocephalus sp. en Li. brownorum (22%), y Physocephalus sp. en S. baudinii (20%) (Tabla 13).

41

Tabla 13. Parmetros de infeccin y dinmica de transmisin de las especies de helmintos parsitas en cinco especies de anuros del sur de Quintana Roo. Abreviaturas: AM= Abundancia media, IM= Intensidad media, P= Prevalencia. (n)= nmero de hospederos revisados.
Helmintos I. valliceps (26) P AM IM Digenea Adultos Glypthelmins brownorumae* Glypthelmins sp. Haematoloechus floedae* Mesocoelium monas** Rauschiella poncedeleoni** Larva metacercaria NI Monogenea Adulto Polystoma naevius* Cestoda Adulto Proteocephalidae gen. sp. Larva Cyclophyllidea gen. sp. Nematodo Adultos Aplectana itzocanensis** Cosmocerca parva** Cosmocerca podicipinus** Cosmocercoides variabilis** Cruzia morleyi* Foleyellides striatus* Parapharyngodon duniae* Raillietnema lynchi** Rhabdias elegans** Hospederos L. melanonotus (23) Li. brownorum (9) P AM IM P AM IM S. baudinii (15) P AM IM T. venulosus (21) P AM IM Dinmica de transmisin

15 -

1.15 -

7.5 -

5 33

0.09 2.38

2 7

33 22 67

2 0.55 22

6 2.5 33

10 5

0.85 0.05

8.5 1

4.5 9

0.05 0.36

1 4

Autognica Autognica Autognica Alognica Autognica Alognica

0.05

32

1.68

5.29

Autognica

0.14

11

2.55

23

5 -

0.1 -

2 -

3.59

39.5

? Alognica

17.42 226.5

35 4 4 -

30.19 87.22 0.11 3 3.61 94 -

83 22

8 0.38

9.68 1.6

33 22 -

0.33 0.88 -

1 4 -

5 25 -

0.1 9.5 -

2 38 -

4.5 50 -

14.59 321 24.91 49.82 -

Autognica Autognica Autognica Autognica Alognica Alognica Alognica Autognica Autognica

42

Tabla 13. Continuacin. Helmintos Rhabdias savagei* Aplectana sp. Cosmocerca sp. Oswaldocruzia sp. 1 Oswaldocruzia sp. 2 Oswaldocruzia sp. 3 Physaloptera sp. Physalopteroides sp. Rhabdias sp. Schrankiana sp. Larvas Abbreviata sp. Brevimulticaecum sp. Contracaecum sp. tipo 2 Physaloptera sp. Physocephalus sp. Spirocerca sp. Spiroxys sp. Cosmocercidae gen. sp. Physalopteridae gen. sp. Acanthocephala Larvas Centrorhynchus sp. Oncicola sp. * Especialista ** Generalista

I. valliceps (26) P AM IM 4 0.03 1 4 0.07 2 15 0.3 2 50 8.8 17.61 4 6.65 173 8 4.11 53.5 4 0.03 1 4 0.03 1

L. melanonotus (23) P AM IM 5 0.14 3 10 0.42 4.5 9 0.3 3.5 5 0.57 12 14 0.23 1.66 10 0.38 4 5 0.04 1 -

Hospederos Dinmica Li. brownorum (9) S. baudinii (15) T. venulosus (21) de P AM IM P AM IM P AM IM transmisin 44 2.44 5.5 Autognica Autognica 11 0.3 3 ? 56 3.2 5.8 Autognica Autognica Autognica 11 0.2 2 Alognica 10 0.25 2.5 4.5 0.18 4 ? 5 0.1 2 4.5 0.05 1 Autognica ? 10 0.25 2.5 Alognica 22 6.2 28 Autognica Alognica 25 1.55 6.2 45 12.56 27.60 Alognica 22 1.2 5.5 20 0.65 3.25 4.5 0.27 6 Alognica Alognica Autognica 11 0.1 1 Autognica 9 2.09 23 Alognica 33 1.2 3.7 5 0.1 2 14 0.14 1 Alognica 5 0.1 2 4.5 0.27 6 Alognica

43

Por otra parte, los valores ms altos de AM se presentaron para A. itzocanensis en I. valliceps (30.19), seguido por P. duniae en T. venulosus (24.91), y una metacercaria NI en Li. brownorum (22). Mientras que los valores ms altos de IM se registraron para A. itzocanensis en T. venulosus (321), Cyclophyllidea gen. sp. en I. valliceps (226.5), Spirocerca sp. en I. valliceps (173), P. duniae y Cyclophyllidea gen. sp. en T. venulosus (49.82 y 39.5, respectivamente), P. duniae en S. baudinii (38), y una metacercaria NI en Li. brownorum (33) (Tabla 13).

8.5 Dinmica de transmisin

El 51% (20) de las especies de helmintos registradas en este trabajo, presentan una dinmica de transmisin de tipo autognica, mientras que el 39% (15) son consideradas como alognicas. Para cuatro especies (10%) se desconoce la dinmica de transmisin. A excepcin de Li. brownorum, el resto de las especies de hospederos presentaron un mayor nmero de especies alognicas que autognicas (Tabla 13).

8.6 Especificidad hospedatoria

Ocho especies de helmintos son especialistas para las familias Bufonidae (1), Leptodactylidae (1), Ranidae (4) e Hylidae (2). Por otra parte, ocho especies (2 digneos y 6 nemtodos) son consideradas generalistas, debido a que parasitan distintas familias de hospederos (Tabla 13).

44

8.7 Origen de distribucin de los helmintos

Fueron clasificadas 21 especies (4 digneos, 1 monogneo, 15 nemtodos y 1 acantocfalo) en alguna de las categoras de distribucin propuestas. La mayor parte de ellas (13: P. naevius, C. parva, C. podicipinus, F. striatus, P. duniae, R. lynchi, R. elegans, R. savagei, Physalopteroides sp., Schrankiana sp., Abbreviata sp., Brevimulticaecum sp., Oncicola sp.) tienen un origen de distribucin neotropical. Un menor nmero son endmicas (4: G. brownorumae, R. poncedeleoni, C. morleyi, Rhabdias sp.), nerticas (3: H. floeade, A. itzocanensis, C. variabilis), y segn Prudhue y Bray (1982), M. monas tiene una distribucin cosmopolita.

45

IX. DISCUSIN

Este es el primer y ms representativo estudio de los helmintos parsitos de anuros en Quintana Roo. Desde el punto de vista geogrfico, todos los registros son nuevos y corresponden a los que se ubican ms al sur en Mxico. De stos, siete especies son registradas por primera vez parasitando anuros en Mxico (Parapharyngodon duniae, Raillietnema lynchi, Phyaloptera sp. Physalopteroides sp., Schrankiana sp., Brevimulticaecum sp. y Spirocerca sp.). Adems, es la primera ocasin que se reporta una especie adulta de Physaloptera parasitando anuros en el continente americano. De igual manera, el 72% (47) representan nuevos registros de hospedero.

Los resultados de este trabajo, junto con los de Yucatn (Pearse, 1936; Moravec et al., 2002; Len-Rgagnon et al., 2005; Espnola-Novelo y GuillnHernndez, 2008; Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010), permiten incrementar de 16 a 46 el nmero de especies de helmintos parsitos de anuros registradas para la Pennsula de Yucatn.

9.1 Riqueza de helmintos por especie de hospedero

Al comparar nuestros resultados con aquellos de estudios previos, donde se consideraron las mismas especies de hospederos, se puede notar una mayor riqueza de helmintos en el presente trabajo. Este patrn es interesante, ya que se present a pesar de haber colectado un menor tamao

46

de muestra, aunque esto se contrarrest al considerar un mayor nmero de localidades (Tabla 14).

Tabla 14. Datos de la localidad (nmero de localidades), tamao de muestra (n) y riqueza de helmintos (S) registrados en las cinco especies de anuros para este y otros trabajos en Mxico y Sudamrica.
Hospedero
I. valliceps L. melanonotus

Estado
Yucatn (1)* Q. Roo (8)* Sonora (1)* Veracruz (3)* Q. Roo (7)* Yucatn (3)* Q. Roo (6)* Sonora (1)* Q. Roo (7)* Dep. del Cuzco (1) ** Q. Roo (6)*

n S
40 26 30 24 23 84 9 19 15 9 21 4 13 10 12 12 12 14 4 11 2 12

Referencia
Espnola-Novelo y Guilln-Hernndez, 2008 Este estudio Goldberg y Bursey, 2002 Goldberg et al., 2002 Este estudio Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010 Este estudio Goldberg y Bursey, 2002 Este estudio Bursey et al., 2001 Este estudio

Li. brownorum S. baudinii T. venulosus

* Mxico ** Per (Reserva Cuzco Amaznico)

En este punto, es de precisar que un importante porcentaje de la riqueza de helmintos para cada especie de hospedero (50% en L. melanonotus, Li. brownorum y T. venulosus, 46% en I. valliceps y 33% en S. baudinii), estuvo constituido por especies de colonizacin local o accidental, representadas por estadios larvales. Esto nos indica que los anuros son utilizados primordialmente como hospederos definitivos, aunque tambin actan como intermediarios, paratnicos o accidentales para los estadios larvales.

Poulin (1997) seala que el pool regional de parsitos para las especies de hospederos, a lo largo de su rango de distribucin, no es el principal determinante de la comunidad de helmintos, sino que la riqueza de

47

especies es influenciada por la viabilidad local de las especies de helmintos y sus posibilidades de colonizacin. Por lo tanto, la representatividad geogrfica de esta investigacin (de 4-6 localidades para cada especie de hospedero), as como la capacidad de infeccin de helmintos, influy significativamente en la riqueza de especies.

De igual manera, es necesario mencionar que la composicin en la riqueza de parsitos es el resultado de las caractersticas ecolgicas de los hospederos y sus interacciones a travs de la historia evolutiva (Poulin, 1995). Al contemplar especies de hospederos con hbitos ecolgicos distintos (acuticos, semiacuticos, terrestres y arborcolas), se observ que el 66.6% (26) de las especies de helmintos no se compartieron entre ellas, lo que sugiere que la mayora de las infecciones estn relacionadas, de alguna manera, con el hbitat de los hospederos y sus interacciones con el ambiente (e.g. sus preferencias alimenticias). De este modo, el gran nmero de especies registradas se debi principalmente a dos factores: 1) la representatividad geogrfica de las muestras; y 2) la representatividad ecolgica de los anuros analizados.

Por otra parte, 47 de los registros son nuevos a la fauna de helmintos en I. valliceps (11), L. melanonotus (6), Li. brownorum (11), S. baudinii (9) y T. venulosus (10). Al igual que la riqueza, la composicin de helmintos para cada especie de hospedero, esta influenciada por la representatividad geogrfica de las muestras. Esto explicara por qu slo 10 especies de helmintos previamente conocidas para las especies de hospederos fueron nuevamente

48

registradas: una en I. valliceps (A. itzocanensis), tres en L. melanonotus (R. poncedeleoni, C. podicipinus, R. elegans), Li. brownorum (G. brownorumae, H. floedae, F. striatus), S. baudinii (M. monas, P. naevius, P. duniae), y dos en T. venulosus (A. itzocanensis, P. duniae). Algunas especies no registradas en este estudio presentan un amplio mbito de distribucin, e incluye algunas localidades del estado de Yucatn (e.g. Aplectana incerta, Subulascaris falcaustriformis, Oswaldocruzia subauricularis, Rhabdias felleborni). No obstante, otras especies podran presentar un mbito de distribucin ms reducido, como consecuencia de las caractersticas del hbitat, los hospederos intermediarios y la ausencia de hospederos definitivos que contribuyan a su colonizacin.

9.2 Riqueza de helmintos por tipo de hbitat

Se ha mencionado que el ambiente donde viven los hospederos, es uno de los factores que influye en la riqueza de helmintos (Prez y Garca, 2001a). En este trabajo, la mayor riqueza de helmintos para las localidades consideradas como del hbitat acutico, podra ser resultado de un sesgo en los muestreos, dado que fue examinado un mayor nmero de individuos y especies de hospederos, en comparacin con el hbitat terrestre. Esto pudo resultar en una mayor representatividad de las especies de hospederos para este hbitat. Sin embargo, a partir de esta informacin, se pueden discutir algunos aspectos de los hbitats que influyen en la riqueza encontrada en los hospederos a partir de sus hbitos de vida.

49

De manera general, es conocido que en anfibios de hbitos acuticos o semiacuticos, la riqueza de helmintos est dominada por digneos, mientras que las especies de nemtodos son ms comunes en anfibios terrestres (Aho, 1990; Guilln-Hernndez et al., 2000; Prez-Ponce de Len et al., 2000; Paredes-Caldern et al., 2004; Yez-Arenas y Guilln-Hernndez, 2010). No obstante, este patrn no fue evidente en los resultados, ya que la riqueza de helmintos en el hospedero acutico (Li. brownorum) y semiacutico (L. melanonotus) estuvo dominada por nemtodos. Esto concuerda con lo mencionado por Aho (1990), quien seala que el nmero de especies de nemtodos e individuos vara entre las especies de hospederos anfibios, pero frecuentemente puede dominar la composicin de la comunidad de helmintos. Dicho patrn en la riqueza de helmintos ha sido registrado para varias especies de ranas del gnero Lithobates. Yez-Arenas y Guilln-Hernndez (2010) reportaron este patrn en dos de tres localidades de Yucatn para Li. brownorum. Estos autores infieren que, en las localidades en donde dominaron los nemtodos, se presenta una baja riqueza de posibles hospederos intermediarios que pueden participar en el ciclo de vida de digneos (e.g. moluscos). Por otra parte, Cabrera-Guzmn et al. (2010) sugieren que la dominancia de nemtodos sobre digneos para Lithobates sp. Colima, se presenta cuando los nemtodos dependen de un medio acutico para completar su ciclo de vida. En este trabajo, la mayora de las especies de nemtodos registradas infectan a Li. brownorum y L. melanonotus dentro de medios acuticos por va ingestin y/o penetracin de la piel. De esta forma, la mayor riqueza de helmintos para la rana acutica y semiacutica es aportada por su marcada exposicin a cuerpos de agua, lo que favorece la infeccin de

50

especies de nemtodos que tienen ciclos de vida directos. No obstante, es probable otras especies de digneos no fueron encontradas debido a la ausencia de hospederos intermediarios adecuados en las localidades en donde se colectaron estas ranas.

Barton (1999) mencion que, en contraste con los anuros acuticos, los anuros terrestres estn comnmente infestados por un mayor nmero de nemtodos. Nuestros resultados para el hospedero terrestre (I. valliceps), y los arborcolas (S. baudinii y T. venulosus) se ajustan a lo dicho por Barton (1999). La mayora de las especies de nemtodos encontradas en I. valliceps, S. baudinii y T. venulosus, utilizan a stos anuros como hospederos

intermediarios o paratnicos durante su ciclo biolgico, y son adquiridas a travs de un hospedero intermediario. Otras especies de nemtodos tienen ciclos de vida directos e infectan a los hospederos mediante penetracin de la piel; ya sea durante la fase larval, o una vez realizada la metamorfosis. De esta manera, las dinmicas trficas representan uno de los eventos ms importantes que explican nuestros resultados en anuros de distintos hbitos ecolgicos, y concuerdan con los de otras investigaciones (Garca-Altamirano et al., 1993; Paredes-Caldern et al., 2004).

9.3 Parmetros de infeccin

Estudios recientes efectuados en anuros de regiones templadas y tropicales, muestran que los parmetros de infeccin de sus parsitos, son muy pobres y variables (ver Barton, 1999; Paredes-Caldern et al., 2004; Yoder y

51

Whitney, 2007). Este mismo patrn fue evidente en los resultados de este trabajo, a partir de lo cual se puede realizar algunas observaciones.

Una metacercaria NI present mayores valores de prevalencia para los hospederos de hbitos acuticos (Li. brownorum) y semiacuticos (L. melanonotus), que en hospederos de hbitos arborcolas (S. baudinii y T. venulosus). Esta observacin concuerda, en parte, con lo mencionado por Guilln-Hernndez et al. (2000), quienes sealan que los hospederos de

hbitos acuticos o semiacuticos tienen ms especies de tremtodos con altos valores de prevalencia, intensidad media y abundancia. Sin embargo, en nuestros resultados dichas caractersticas no se presentaron para el hospedero semiacutico (L. melanonotus), cuyas prevalencias ms altas fueron para un nemtodo (C. podicipinus). Es sabido que C. podicipinus infecta al hospedero por la ingestin directa de la larva o mediante la activa penetracin de la piel en medios acuticos (Goldberg y Bursey, 2008); inclusive las larvas pueden sobrevivir en pelculas delgadas de agua (Anderson, 2000). Por lo tanto, el hbitat de L. melanonotus (que incluye mrgenes de cuerpos de agua permanentes) y el ciclo de vida directo del parsito, favorecieron su infeccin.

A diferencia de lo anterior, en el caso particular de los hospederos terrestres, las altas prevalencias de larvas de Physocephalus sp. encapsuladas en el estmago de I. valliceps, son adquiridas al ingerir un insecto infectado. Es sabido que algunos escarabajos adquieren las larvas del estircol, mientras que los adultos habitan en estmagos de cerdos, caballos, ganado vacuno y conejos (Anderson, 2000). Por otra parte, los representantes del gnero

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Aplectana presentan un ciclo de vida directo, en donde la infeccin al hospedero definitivo puede darse por la penetracin cutnea de la larva o por la ingestin de huevos o larvas (Santos y Amato, 2010). Por lo tanto, las preferencias en la dinmica alimenticia (predominantemente insectvoros) y el hbitat de I. valliceps explican los altos valores registrados para estas especies de nemtodos.

Con respecto a los hospederos arborcolas (S. baudinii y T. venulosus), se observ que Parapharyngodon duniae present las ms altas prevalencias y abundancias medias. Esta especie, junto con P. garciae y P. osteopili son las nicas que parasitan anuros (Bursey y Brooks, 2004; Bursey y Goldberg, 2007). Ms especficamente, P. duniae y P. osteopili nicamente se han registrado parasitando anuros arborcolas (ver Adamson, 1981; Bursey y Brooks, 2004). Los altos parmetros de infeccin y la especificidad hospedatoria a nivel de familia (Hylidae), permiten suponer que factores ecolgicos o fisiolgicos podran estar relacionados con la estrategia de infeccin de P. duniae, ya que se desconoce el modo en que se producen las infecciones en anuros.

9.4 Dinmica de transmisin

Bsicamente, existen diferencias muy claras en la proporcin de helmintos autogicos y alognicos que los hospederos de diferentes ambientes pueden presentar. En aquellos hospederos de hbitos acuticos hay una dominancia de especies autognicas sobre las alognicas, para los

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semiacuticos, los valores son muy similares entre autognicas y alognicas; mientras que para los terrestres y arborcolas, las alognicas son ms caractersticas.

De las especies de parsitos que presentaron una dinmica de transmisin de tipo autognica, slo Brevimulticaecum sp. y Spiroxys sp. no completan su ciclo de vida en anfibios, y maduran en cocodrilos (Sprent, 1979) y tortugas de agua dulce (Anderson, 2000), respectivamente. Gran parte de las especies autognicas corresponden a gneros tpicos de anfibios y reptiles (e.g. Aplectana, Rhabdias, Oswaldocruzia), mientras que los gneros Glypthelmins, Haematoloechus y Polystoma son exclusivos de anuros. En pocos casos, se requiere de hospederos intermediarios para completar el ciclo de vida en especies autognicas, como en H. floedae (Dronen, 1975). Por otra parte, durante la fase larval acutica de los anuros, stos pueden adquirir especies autognicas de distintos modos: ya sea que las larvas sean ingeridas (Aplectana spp.) (Anderson, 2000); se enquisten en la piel y maduren en el tracto cuando la piel es ingerida por la rana metamorfoseada (Glypthelmins spp.) (Tkach, 2008); o que pudieran adherirse a las branquias para alcanzar la madurez cuando estos metamorfosean (P. naevius) (Zeller, 1876; Stunkard, 1959). Una vez metamorfoseados los anuros, pueden ser infectados de manera activa por penetracin de la larva en la piel, como lo hacen especies de los gneros Cosmocerca, Rhabdias y Oswaldocruzia (Anderson, 2000); ya sea durante el reposo, forrajeo, o en las congregaciones reproductivas que se llevan a cabo en los mrgenes de cuerpos de agua.

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Respecto a las especies alognicas, slo los nemtodos C. morleyi, F. striatus y Physaloptera sp. corresponden a estadios adultos. Estas especies maduran en los anuros a partir de la ingesta de un insecto que acta como hospedero intermediario (C. morleyi, Physaloptera sp.), o mediante la transmisin de un vector (F. striatus) (Anderson, 2000). Las especies representadas por estadios larvales pueden madurar en distintos grupos de vertebrados. Por ejemplo, adultos de Abbreviata maduran principalmente en reptiles (Schulz, 1927), Centrorhynchus spp. en aves de presa (Richardson y Nickol, 1995), Contracaecum spp. en aves piscvoras y mamferos acuticos (Anderson, 2000). Tambin, en mamferos carnvoros maduran muchas especies de los gneros Oncicola (Van Clave, 1923), Physaloptera y Spirocerca (Anderson, 2000). Dado que las larvas del gnero Physocephalus no maduran en anfibios y se encontraron en el estmago, se considera la probabilidad de que se trate de una infeccin de tipo accidental producto de la dieta, ya que los hospederos definitivos (e.g. pacares) (Anderson, 2000) se alimentan preferentemente de material vegetal (Aranda, 2000).

9.5 Especificidad hospedatoria

Estudios previos en anuros tropicales (Barton, 1999; Goldberg et al., 2002; Goldberg y Bursey, 2008) demuestran que la estructura de especies de helmintos adultos esta dominada por especies generalistas. Este patrn se corrobora para cuatro de las especies de anuros. Por otra parte, en Li. brownorum, la dominancia de especialistas concuerda con lo registrado para otra especie de rnido tropical (Li. vaillanti) (Predes-Caldern, 2004).

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9.5.1 Especialistas

En Li. brownorum, los helmintos G. brownorumae, H. floedae, F. striatus y R. savagei, se encuentran entre las especies especialistas para la familia Ranidae: Glypthelmins brownorumae y G. tuxtlasensis fueron descritas por Razo-Mendivil et al. (2004) de Li. brownorum de Tabasco y Li. vaillanti de Los Tuxtlas, respectivamente. La descripcin de las especies se realiz a partir de evidencia molecular y una re-examinacin morfolgica detallada de

especmenes identificados previamente como G. facioi; esta ltima especie, ahora se sabe que slo parasita a Li. vaillanti de Costa Rica. Posteriormente, G. brownorumae seria registrado para Li. brownorum en Yucatn (YezArenas y Guilln-Hernndez, 2010). Razo-Mendivil et al. (2004) encontraron que G. brownorumae, G. tuxtlasensis y G. facioi muestran similitud morfolgica y estn ms cercanamente emparentadas genticamente entre ellas, que con otras especies de distribucin nertica (G. californiciensis, G. hyloreus y G. quieta). Dado que la familia Ranidae coloniz Sudamrica a travs de Norteamrica (ver Bossuyt et al., 2006) y considerando que 6 de las 10 especies reconocidas de Glypthelmins de Amrica se distribuyen en Norteamrica, y cuatro de ellas parasitan rnidos (ver Razo-Mendivil y PrezPonce de Len, 2008), creemos que durante la dispersin y diversificacin del gnero Lithobates hacia Centro y Sudamrica (ver Hillis y Wilcox, 2005 y sus referencias), sucedi tambin una diversificacin de las especies de Glypthelmins. Esta observacin explicara la cercana gentica entre las especies centroamericanas con las norteamericanas, y permitira suponer que

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el grado de especificidad de G. brownorumae en Li. brownorum sea resultado de una co-evolucin con el hospedero, el cual se origin mediante un proceso de dispersin y aislamiento geogrfico (ver Zaldvar-Rivern et al., 2004).

Haematoloechus floedae presenta un amplio mbito geogrfico, que va desde Carolina del Sur a California en el sur de los Estados Unidos, y el sur de Mxico a Costa Rica. Se ha mencionado que la amplia distribucin de esta especie est relacionada con la distribucin de su hospedero original, Li. catesbeianus (Len- Rgagnon et al., 2005). Esta especie de rana se distribuye al este de Norteamrica, excepto el sur de Florida, el norte de Nueva Escocia, Nuevo Brunswick, sur de Quebec y sur de Ontario (Canad); en Mxico, al oeste de las llanuras centrales y al sur de Hidalgo, Puebla y reas adyacentes de Veracruz. Ha sido introducida en algunas islas del Caribe, y ampliamente en el resto del mundo, incluyendo el sur y oeste de Mxico (Frost, 2010). Segn Len-Rgagnon et al. (2005), los individuos de esta especie se encuentran espordicamente en la naturaleza, pero no hay registros de poblaciones estables de vida silvestre. La presencia de H. floedae en especies de ranas nativas del sur de Mxico podra ser debido a la reciente introduccin de la rana toro y el establecimiento del ciclo de vida del parsito en la naturaleza (Len-Rgagnon et al., 2005).

Foleyellides striatus ha sido registrada para varias especies de la familia Ranidae en Mxico: Li. tarahumarae (Bursey y Goldberg, 2001), Li. forreri, Li. magnaocularis (Goldberg y Bursey, 2002), Lithobates sp. Colima (ver Cabrera-Guzmn et al., 2010), Li. brownorum (Yez-Arenas y Guilln-

57

Hernndez, 2010), y Costa Rica: Li. cf. forreri (Bursey y Goldberg, 2005) y Li. vaillanti (Goldberg y Bursey, 2007). Al igual que las ranas del gnero Lithobates, las larvas de mosquitos tienen una fase acutica, y consideramos representan un vector potencial para F. striatus; en este caso, la piel delgada y los hbitos acuticos explicaran su presencia en rnidos.

Rhabdias savagei fue descrita recientemente de Li. cf. forreri de Costa Rica (Bursey y Goldberg, 2005). Otros registros aparecen en Len-Rgagnon et al. (2005) y Bursey y Goldberg (2006), para Li. berlandieri y Li. vibicaria, de Nuevo Len y Costa Rica, respectivamente. Lithobates brownorum representa la cuarta especie de hospedero. El hbitat de los rnidos y la capacidad de adaptacin del parsito a nuevos sitios, son caractersticas que podran explicar los registros distantes.

En los hylidos, S. baudinii y T. venulosus, se presentaron dos especies especialistas: Polystoma naevius ha sido reportado en varias especies de la familia Hylidae en Centroamrica: Agalychnis spurrelli, Isthmohyla lancasteri, Scinax boulengeri, Smilisca baudinii, S. cyanosticta, S. phaeota y T. venulosus (Goldberg et al., 2002; Brooks et al., 2006; Goldberg y Bursey, 2008; Bursey y Brooks, 2010). Bentz et al. (2006), propusieron un escenario en el cual, el gnero Polystoma se originara en hylidos de Sudamrica, y que

posteriormente se dispersaran a Norteamrica, como resultado de sucesivas colonizaciones. Basados en esta hiptesis, algunos gneros de hylidos como Smilisca y Trachycephalus, pudieron representar un importante papel en la distribucin de P. naevius. La segunda especie especialista para los hylidos es

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P. duniae, que fue descrita de T. venulosus en Costa Rica (Bursey y Brooks, 2004). Recientemente, Bursey y Brooks (2010) la reportaron en S. baudinii y T. venulosus para la localidad tipo. Smilisca baudinii es la segunda ocasin que se registra como hospedero para este especie, y es la primera vez que se registra fuera de Costa Rica.

Cruzia morleyi fue la nica especie especialista para I. valliceps. Esta especie fue descrita originalmente de R. marina (= Bufo horribilis) en el cenote Xtoloc, Chichn-itz, Yucatn (Pearse, 1936). Posteriormente, fue registrada en distintos estados de Mxico: Veracruz (Caballero-Deloya, 1974); Oaxaca (Espinoza-Jimnez et al., 2007); y Yucatn (Espnola-Novelo y GuillnHernndez, 2008). En la Pennsula de Yucatn, R. marina e I. valliceps son los nicos representantes de la familia Bufonidae y son simptricas en algunas localidades, como en Oxtankah (obs. pers.). Aunque se desconoce la dinmica de transmisin para C. morleyi, consideramos la importancia de la simpatricidad con R. marina en la transmisin del parsito a I. valliceps.

Schrankiana sp. fue la nica especie especialista para L. melanonotus. Las especies del gnero Schrankiana son caractersticas de leptodactilidos, y se han registrado ampliamente en especies sudamericanas (ver ).

9.5.2 Generalistas

Cosmocerca parva es la nica especie generalista en Li. brownorum. Su ciclo de vida directo y su mecanismo de transmisin en medios acuticos,

59

hacen que sea un parsito capaz de infectar a especies de las familias Bufonidae (Rhiniella schneideri) (Baker y Vaucher, 1984), Ranidae (Lithobates vaillianti) (Paredes-Caldern et al., 2004), y principalmente, Leptodactylidae (Leptodactylus spp.) (De Fabio, 1982; Baker y Vaucher, 1984).

De las especies generalistas reportadas para S. baudinii y T. venulosus, C. variabilis es de las ms ampliamente registradas. Sus registros incluyen gran cantidad de familias de anfibios, como Salamandridae (Triturus meridionalis), Ambystomatidae (Ambystoma mcrostomum), Bufonidae (Incilius nebulifer), Hylidae (Hyla squirella, Pseudacris triseriata), Microhylidae

[Gastrophryne areolata (=olivacea), G. carolinensis], Ranidae [Lithobates areolata (=areolatus), Li. blairi, Li. magnaocularis, Li. palustris, Li.

sphenocephala (=sphenocephalus), Li. sylvatica (=sylvaticus)], y reptiles, como en Anguidae (Barisia imbricata, Elgaria paucicarinata, Gerrhonotus ophiurus, Ophisaurus ventralis), Scincidae (Leiolopisma laterale), Colubridae (Heterodon contortrix, Storeria dekayi), Elapidae (Micrurus fulvius) y Emydidae (Terrapene carolina var. triunguis, T. ornata) (Harwood, 1930; Goldberg et al., 2000; McAllister y Bursey, 2005; Paredes-Len et al., 2008). La razn por la cual C. variabilis puede infectar hospederos tan distintos entre si, puede deberse a su modo de infeccin, en el cual, las larvas infectan penetrando la piel (Anderson, 2000).

Mesocoelium monas y A. itzocanesis, son tambin generalistas registrados en S. baudinii y T. venulosus, as como, en I. valliceps, un bufnido. Mesocoelium monas ha sido registrada en Mxico, previamente para la familia

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Bufonidae (Rhiniella marina) e Hylidae (Smilisca cyanosticta y S. baudinii); tambin se ha registrado en varias especies de lagartijas y serpientes (Paredes-Len et al., 2008). Adems, ha sido previamente reportada para anuros del Caribe, Sudamrica y frica (ver Prez-Ponce de Len et al., 2000). Aplectana itzocanensis es una de las especies de nemtodos ms ampliamente reportadas entre familias de anuros del oeste de los Estados Unidos, Mxico y Costa Rica: Bufonidae (Anaxyrus boreas, A. cognatus, A. debilis, A. kelloggi, A. microscaphus, A. punctatus, A. retiformis, A. woodhousii, Incilius alvarius, I. mazatlanensis, I. nebulifer, I. valliceps, Rhinella marina), Hylidae (Dendrosophus microcephalus, Pachymedusa dacnicolor, Pseudacris regilla, Smilisca baudinii, S. cyanosticta, S. fodiens), Leptodactylidae (L. melanonotus), Microhylidae (Gastrophryne olivcea), Ranidae (Li. cf. forreri, Li. magnaocularis), Scaphiopodidae (Scaphiopus couchii, Spea bombifrons, S. multiplicata) (Goldberg et al., 1999; Bursey y Goldberg, 2005; Paredes-Len et al., 2008; Espnola Novelo y Guilln-Hernndez, 2008). Aplectana itzocanensis es adquirida por los renacuajos, y puede perdurar en la rana de este modo, o al ingerir renacuajos infectados (Anderson, 2000). El modo de infeccin de A. itzocanensis permite la transmisin del parsito entre especies simptricas, ya sea, dentro o fuera del agua. Otra especie generalista en I. valliceps, fue R. lynchi, que slo era conocida para una especie de Ranidae (Lithobates vibicara) (Bursey y Goldberg, 2006). Este es el primer reporte de esta especie para bufnidos.

Mientras que en L. melanonotus, las especies generalistas fueron R. poncedeleoni, C. podicipinus y R. elegans. Rauschiella poncedeleoni ha sido

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reportada para la familia Bufonidae (R. marina) y particularmente en Leptodactylidae (L. melanonotus) de Mxico (Paredes-Len et al., 2008). Cosmocerca podicipinus es otra especie de nemtodo generalista bien representado para Leptodactylidae [Leptodactylus podicipinus, L. fuscus, L. elenae, L. chaquensis (Baker y Vaucher, 1984), L. melanonotus (Goldberg y Bursey, 2002; Bursey y Brooks, 2010)], y en especies de Ranidae [Lithobates forreri (Goldberg y Bursey, 2002), Li. cf. forreri (Cabrera-Guzmn et al., 2007)], Craugostoridae [Craugastor rhodopis (Goldberg et al., 2002)], e Hylidae [Smilisca cyanosticta (Goldberg et al., 2004)]. Larvas de C. podicipinus y R. elegans infectan a sus hospederos mediante la penetracin de la piel, en medio acuticos (Anderson, 2000). Rhabdias elegans ha sido reportada previamente para L. melanonotus en Mxico (Goldberg et al., 2002), mientras que en Sudamrica y el Caribe (Argentina, Paraguay, Uruguay, Brasil y Cuba) ha sido registrado en Bufonidae y Leptodactylidae (Baker, 1987).

9.6 Origen de distribucin

De los cuatro grupos biogeogrficos de parsitos registrados, el mayor porcentaje correspondi a especies neotropicales (62% = 13 spp.). Para tres de estas especies (P. naevius, P. duniae y R. lynchi), nuestros resultados y los de otras investigaciones muestran que los registros se restringen a Centroamrica, y han sido colectadas de hospederos de las familias Hylidae (A. spurrelli, I. lancasteri, S. boulengeri, S. baudinii, S. cyanosticta, S. phaeota, T. venulosus), Ranidae (Li. vibicaria) y Bufonidae (I. valliceps) (ver Caballero y Zerecero, 1941; Lamothe-Argumedo, 1976; Goldberg et al., 2002; Bursey y Brooks, 2004,

62

2010; Brooks et al., 2006; Bursey y Goldberg, 2006). La regin de Centroamrica (desde el Istmo de Tehuantepec, en Mxico, hasta Panam) representa un enlace entre Norteamrica y Sudamrica que es de gran importancia zoogeogrfica, debido a que su fauna contiene especies de ambas regiones y un alto nmero de especies endmicas (Khler, 2008). Otras especies clasificadas como neotropicales en este estudio han sido registradas ms al norte del Istmo de Tehuantepec en Mxico y en Costa Rica (F. striatus y R. savagei). Es posible que la presencia de F. striatus, P. naevius, P. duniae, R. savagei y R. lynchi en el sur de la Pennsula de Yucatn sea resultado de una antigua asociacin con los grupos de hospederos (Bufonidae, Hylidae, Ranidae). Por otra parte, especies ampliamente distribuidas en Sudamrica como C. parva, C. podicipinus, R. elegans, Schrankiana sp. podran ser el resultado de colonizaciones por parte de especies de anuros simptricos de origen Sudamericano es (e.g. Leptodactylus realizar spp.). A partir de estas sobre

observaciones,

necesario

estudios

ms

detallados

biogeografa de helmintos parsitos de anuros que sustenten el reconocimiento de Centroamrica como una unidad independiente de Norteamrica y Sudamrica.

Con respecto a G. brownorumae, R. poncedeleoni, C. morleyi y Rhabdias sp., stas fueron clasificadas como endmicas debido a que no existen registros para estas especies fuera de Mxico; es probable que Rhabdias sp. de este estudio y R. tobagoensis de Los Tuxtlas (Goldberg et al., 2002), podran representar la misma especie. Dada la cercana del rea de estudio con la frontera sur de Mxico, y considerando que sus caractersticas

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son relativamente homogneas en la parte norte de Centroamrica, es probable que estas especies puedan distribuirse ms al sur de los lmites del pas. Los hospederos ms comunes para especies de Rauschiella son tpicamente anfibios sudamericanos del gnero Leptodactylus (Razo-Mendivil y Len-Rgagnon, 2001). En Mxico la distribucin de R. poncedeleoni est muy ligada a la de L. melanonotus (ver Paredes-Len et al., 2008). Es sabido que el gnero Leptodactylus se dispers hacia Norteamrica por las tierras bajas (Stuart, 1957). Probablemente, durante su dispersin, los hbitos acuticos y preferencias alimenticias fueron una importante influencia que permiti el origen de R. poncedeleoni. Por otra parte, a una escala mayor, los registros de C. morleyi (Pearse, 1936; Caballero-Deloya, 1974; Espinoza-Jimnez et al., 2007; Espnola-Novelo y Guilln-Hernndez, 2008) estaran incluidos en Centroamrica.

La existencia de especies clasificadas como nerticas en esta rea del pas, se explica debido a que el hospedero habitual de H. floedae (Li. catesbaiana) fue recientemente introducido, as como al establecimiento del ciclo de vida del parsito en la naturaleza (Len-Rgagnon et al., 2005). En el caso de A. itzocanensis, es una especie ampliamente reportada en anuros de las familias Bufonidae, Hylidae, Leptodactylidae, Microhylidae, Ranidae y Scaphiopodidae del oeste de los Estados Unidos y Mxico (Goldberg et al., 1999; Espnola Novelo y Guilln-Hernndez, 2008; Paredes-Len et al., 2008). No obstante, tambin se ha registrado en rnidos (Li. cf. forreri y Li. vibicaria) de Costa Rica (Bursey y Goldberg, 2005, 2006). La mayora de las especies del gnero Aplectana en Amrica son neotropicales (ver Ramallo et al., 2007), y es

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probable que la colonizacin de hospederos simptricos haya sido un evento que explicara su presencia en los hospederos de distintas familias. De modo similar, C. variabilis ha sido ampliamente reportada en diversas familias de anfibios y reptiles en los Estados Unidos (Harwood, 1930; Goldberg et al., 2000; McAllister y Bursey, 2005) y en menor grado se ha reportado en Mxico (Paredes-Len et al., 2008).

Finalmente, la presencia de estas especies en el sur de Quintana Roo es resultado de una antigua asociacin con los grupos de hospederos, con distribucin neotropical, o el resultado de colonizaciones por parte de otras especies simptricas neotropicales. De este modo, factores evolutivos, afinidades filogenticas de los hospederos, as como, la distribucin geogrfica, determinan una parte de la composicin taxonmica de los helmintos encontrados en las cinco especies de anuros analizados en este trabajo.

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X. CONCLUSIONES

Se registr la presencia de 28 especies de nemtodos, seis digneos, dos cstodos, dos acantocfalos, y un monogneo, que parasitan a I. valliceps, L. melanonotus, Li. brownorum, S. baudinii y T. venulosus al sur de Quintana Roo.

El 61% del total de especies no se compartieron entre las especies de hospederos, y la mayor riqueza de helmintos se registr para Li. brownorum (14 spp.), seguido de I. valliceps, S. baudinii, T. venulosus (13 cada una) y L. melanonotus (12).

La riqueza de helmintos en localidades con disponibilidad de agua (hbitat acutico) es mayor que la de localidades sin sta caracterstica (hbitat terrestre). La riqueza de digneos es notablemente mayor en el hbitat acutico, debido a que necesitan de hospederos intermediarios y definitivos acuticos para completar su ciclo biolgico.

Los anuros representan importantes sistemas en la dinmica de transmisin de parsitos para distintas clases de vertebrados en los ecosistemas terrestres y acuticos.

Glypthelmins brownorumae fue el nico helminto que mostr una especificidad a nivel de especie de hospedero (Li. brownorum). Por otra parte, siete especies fueron especialistas a nivel de familia de hospedero: Bufonidae

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(Cruzia morleyi), Hylidae (Polystoma naevius, Parapgaryngodon duniae) y Ranidae (Haematoloechus floedae, Glypthelmins brownorumae, Foleyellides striatus, Rhabdias savagei).

La composicin taxonmica encontrada para cada especie de hospedero estuvo dominada por especies de parsitos generalistas, principalmente en estadio larval.

La mayor parte de los helmintos que parasitan a las especies de anuros examinadas al sur de Quintana Roo son de origen neotropical (13), y le siguieron en menor cantidad las de origen endmico y nertico, as como una especie de distribucin cosmopolita.

La composicin de la riqueza de parsitos es el resultado de las caractersticas ecolgicas de los hospederos y sus interacciones a travs de la historia evolutiva; las afinidades filogenticas con los hospederos y la distribucin geogrfica de los mismos, son factores que determinaron una parte importante de la composicin sus helmintos.

Se reportan 47 nuevos registros de hospedero: I. valliceps (11), L. melanonotus (6), Li. brownorum (11), S. baudinii (9) y T. venulosus (10).

Se ampli la distribucin geogrfica en Mxico para cuatro digneos (Glypthelmins brownorumae, Haematoloechus floedae, Mesocoelium monas y Rauschiella poncedeleoni), un monogneo (Polystoma naevius) y siete

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nemtodos (Aplectana itzocanensis, Cosmocerca parva, C. podicipinus, Cruzia morleyi, Foleyellides striatus, Rhabdias elegans y R. savagei).

Se registraron por primera vez en Mxico Parapharyngodon duniae, Raillietnema lynchi, Physalopteroides sp., Schrankiana sp., Brevimulticaecum sp. (larva) y Spirocerca sp. (larva) parasitando anuros.

Se realiz el primer registro de nemtodos adultos del gnero Physaloptera como parsitos de anuros para el continente americano.

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XI. LITERATURA CITADA

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XII. APNDICE 1

Se presenta una clasificacin taxonmica para las 39 especies de helmintos parsitas de anuros del sur de Quintana Roo. La riqueza de especies est incluida en 5 clases, 11 rdenes, 19 familias y 26 gneros. Para cada especie se presenta informacin sobre los hospederos registrados en este estudio, el sitio de infeccin, las localidades en donde se colect, y comentarios relevantes sobre su biologa y taxonoma. Al final de la clasificacin taxonmica, se presenta -por lo menos- una microfotografa que describe la morfologa general para cada especie de helminto.

Clase Trematoda Rudolphi, 1808 Metacercaria no identificada (Fig. 15) Estado de desarrollo: Larval. Hospederos: Leptodactylus melanonotus, Li. brownorum, S. baudinii, T. venulosus. Sitio de infeccin: Tejido conectivo asociado al corazn, hgado, tracto digestivo, rin y vescula urinaria. Localidades: Oxtankah, Chetumal IV, Juan Sarabia, Palmar, Caobas, Nuevo Paraso II. Comentarios: Las metacercarias infectan a los anfibios mediante la penetracin de cercaras en la piel y la cloaca (Kehr y Hamann, 2003). La determinacin de estos digneos se ve dificultada por el escaso desarrollo de sus rganos. Aparentemente, los anuros sirven de hospederos intermediarios o paratnicos.

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Orden Plagiorchiida La Rue, 1957 Familia Mesocoeliidae Dollfus, 1929 Gnero Mesocoelium Odhner, 1910 Mesocoelium monas (Rudolphi, 1819) Freitas, 1958 (Fig. 16) Estado de desarrollo: Adulto. Hospederos: Incilius valliceps, S. baudinii. Sitio de infeccin: Intestino delgado. Localidades: Oxtankah, Juan Sarabia, Caobas. Comentarios: La familia Mesocoeliidae incluye principalmente a parsitos intestinales de anfibios y reptiles (Pojmaska, 2008). El ciclo de vida para miembros del gnero Mesocoelium es desconocido.

Mesocoelium sp. (Fig.17) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Trachycephalus venulosus. Sitio de infeccin: Intestino delgado. Localidad: Juan Sarabia. Comentarios: El cuerpo mide 1.36 mm de longitud y 648 m de ancho. El tegumento est cubierto con pequeas escamas y serradas como espinas que se extienden del extremo anterior al segundo tercio del cuerpo. La ventosa oral es subterminal y mide 220 x 224 m. La ventosa ventral es ms pequea que la oral, y mide 167 x 163 m. Los pliegues transversales uterinos ocupan la regin intercecal, cecal y extracecal.

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Familia Haematoloechidae Freitas et Lent, 1939 Gnero Haematoloechus Looss, 1899 Haematoloechus floedae Harwood, 1932 (Fig. 18) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Lithobates brownorum. Sitio de infeccin: Pulmn. Localidades: Antiguo lvaro Obregn, Nuevo Paraso I. Comentarios: La dinmica de transmisin del gnero Haematoloechus, incluye la participacin de un caracol pulmonado de agua dulce, una ninfa de liblula y una rana acutica relativamente grande (Dronen, 1975; Brooks et al., 2006). Se ha mencionado que la presencia de esta especie en ranas nativas del sur de Mxico podra ser resultado de la reciente introduccin de la rana toro y el establecimiento del ciclo de vida del parsito en la naturaleza (Len-Rgagnon et al., 2005).

Familia Glypthelminthidae Cheng, 1959 Gnero Glypthelmins Stafford, 1905 Glypthelmins brownorumae Razo-Mendivil, Len-Rgagnon et Prez-Ponce de Len, 2004 (Fig. 19) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Lithobates brownorum. Sitio de Infeccin: Intestino delgado. Localidades: Juan Sarabia, Antiguo lvaro Obregn y Caobas. Comentarios: Todos los miembros de este gnero son parsitos intestinales de anfibios, en donde las metacercarias se enquistan bajo la epidermis de la

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piel de su hospedero y la infeccin se produce cuando stos ingieren su propia piel (Tkach, 2008).

Familia Macroderoididae McMullen, 1937 Gnero Rauschiella Babero, 1951 Rauschiella poncedeleoni (Razo-Mendivil et Len-Rgagnon, 2001) RazoMendivil, Len-Rgagnon et Prez-Ponce de Len, 2006 (Fig. 20) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Leptodactylus melanonotus. Sitio de infeccin: Estmago. Localidad: Caobas. Comentarios: Recientemente, Font y Lotz (2008) incluyeron provisionalmente a Rauschiella en la familia Macroderoididae, hasta que no se alcance un consenso con respecto a la separacin de esta familia con Plagiorchiidae. Estudios sobre el ciclo de vida de miembros de este gnero no han sido publicados (Font y Lotz, 2008).

Clase Monogenea Bychowsky, 1937 Orden Polystomatidea Lebedev, 1988 Familia Polystomatidae Gamble, 1896 Gnero Polystoma Zeder, 1800 Polystoma naevius (Caballero et Cerecero, 1941) Lamothe-Argumedo, 1976 (Figs. 21-24) Estado de desarrollo: Adulto. Hospederos: Smilisca baudinii, T. venulosus.

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Sitio de infeccin: Vejiga urinaria. Localidades: Chetumal III, Juan Sarabia y Nuevo Paraso II. Comentarios: Es probable que las larvas de P. naevius sean ovopositadas de manera simultnea a las del hospedero infectado en el mismo cuerpo de agua, para posteriormente adherirse a las branquias de los renacuajos y alcanzar la madurez cuando los renacuajos metamorfosean, como se ha registrado para P. integerrimum de Europa (ver Zeller, 1876; Stunkard, 1959).

Clase Cestoda Rudolphi, 1808 Orden Cyclophyllidea van Beneden, 1900 en Braun, 1900 Cyclophyllidea gen. sp. (Fig. 25) Estado de desarrollo: Larval. Hospederos: Incilius valliceps, L. melanonotus, Li. brownorum, T. venulosus. Sitio de infeccin: Cavidad corporal. Localidades: Juan Sarabia, Puct. Comentarios: Los parsitos adultos se encuentran en anfibios, reptiles, aves y mamferos (Jones et al., 1994). La identificacin del material se realiz a nivel de orden, debido a que slo fueron colectados estadios inmaduros. Las larvas se encontraron en la parte externa de casi todos los rganos del cuerpo.

Orden Proteocephalidea Mola, 1928 Familia Proteocephalidae La Rue, 1911 Proteocephalidae gen. sp. (Figs. 26, 27) Estado de desarrollo: Preadulto. Hospedero: Smilisca baudinii.

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Sitio de infeccin: Intestino delgado. Localidad: Oxtankah. Comentarios: Los miembros de la familia Proteocephalidae infectan a peces, anfibios y reptiles (Rego, 1994). En uno de los ejemplares se apreci que el esclex estaba armado con cuatro ventosas redondas, y es probable que pertenezca los gneros Ophiotaenia o Proteocephalus; ambos contienen varias especies que parasitan peces, anfibios y reptiles (Moravec y Kaiser, 1995).

Clase Palaeacanthocephala Mayer, 1931 Orden Polymorphida Petrochenko, 1956 Familia Centrorhynchidae Van Cleave, 1916 Gnero Centrorhynchus Lhe, 1911 Centrorhynchus sp. (Figs. 28, 29) Estado de desarrollo: Larval. Hospederos: Incilius valliceps, L. melanonotus, Li. brownorum, S. baudnii, T. venulosus. Sitio de infeccin: Tracto digestivo. Localidades: Oxtankah, Juan Sarabia, El Palmar, Antiguo lvaro Obregn, Caobas. Comentarios: Acantocfalos adultos de Centrorhynchus son parsitos comunes de aves de presa (Richardson y Nickol, 1995). Las larvas de acantocfalos son frecuentemente encontradas en la cavidad corporal y las vsceras de anfibios y reptiles que sirven de hospederos paratnicos (Petrochenko, 1958; Crompton y Nickol, 1985; Moravec y Kaiser, 1995).

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Orden Echinorhynchida Southwell et MacFie, 1925 Familia Oligacanthorhynchidae Southwell et MacFie, 1925 Gnero Oncicola Travassos, 1917 Oncicola sp. (Figs. 30, 31) Estado de desarrollo: Larval. Hospedero: Incilius valliceps, S. baudinii y T. venulosus. Sitio de infeccin: Estmago, hgado, cavidad corporal. Localidad: Chetumal I. Comentarios: Las especies del gnero Oncicola son parsitos de carnvoros y primates, con registros en Norte y Sudamrica, Asia, frica y Europa (Schmidt, 1972). Algunos insectos (e.g. termitas) usualmente representan hospederos intermediarios en el ciclo de vida de estos parsitos (Nickol et al., 2006). Debido a la presencia de quistes de stos parsitos en anuros, se ha considerado que pueden servir de hospederos paratnicos (Goldberg et al., 2002). Quistes de O. luehei han sido reportados en anuros (S. cyanosticta) de otras reas tropicales de Mxico (Los Tuxtlas) (Goldberg et al., 2002).

Clase Nematoda Cobb, 1919 Orden Rhabditida Yamaguti, 1961 Familia Rhabdiasidae Railliet, 1916 Gnero Rhabdias Stiles et Hassall, 1905 Rhabdias elegans Gutirrez, 1945 (Fig. 32) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Leptodactylus melanonotus. Sitio de infeccin: Pulmn.

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Localidades: Chetumal IV, Juan Sarabia, Xcopn, Caobas. Comentarios: Para algunas especies de este gnero que parasitan anfibios (R. americanus y R. ranae), se ha descubierto que las larvas infectan a sus hospederos por penetracin en la piel, y Anderson (2000) indica la probabilidad de que este patrn se presente en otras especies que parasitan anfibios.

Rhabdias savagei Bursey et Goldberg, 2005 (Fig. 33) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Lithobates brownorum. Sitio de infeccin: Pulmn. Localidades: Juan Sarabia, El Palmar, Antiguo lvaro Obregn, Nuevo Paraso I. Comentarios: El modo de infeccin en los hospederos definitivos podra ser similar al descrito anteriormente para R. elegans.

Rhabdias sp. (Fig. 34) Estado de desarrollo: Adulto. Hospederos: Incilius valliceps, S. baudinii, T. venulosus. Sitio de infeccin: Pulmn. Localidades: Oxtankah, Chetumal III, El Tesoro I. Comentarios: El modo de infeccin en los hospederos definitivos podra ser similar al descrito anteriormente para R. elegans. El material colectado de I. valliceps, S. baudinii y T. venulosus presenta similitud en algunos caracteres con R. tobagoensis, la cual fue colectada de Pristimantis charlottevillensis en Trinidad (Moravec y Kaiser, 1995). No obstante, las biometras de nuestro

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material difieren de las de R. tobagoensis en la combinacin de los siguientes caracteres: la longitud del esfago (323-372 vs. 476-530), as como la menor proporcin de la longitud del esfago respecto a la longitud del cuerpo (3.815.30% vs. 6-7%).

Orden Strongylida (Diesing, 1851) Molin, 1861 Familia Molineidae Durette-Desset et Chabaud, 1977 Gnero Oswaldocruzia Travassos, 1917 Oswaldocruzia sp. 1 (Fig. 35) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Lithobates brownorum. Sitio de infeccin: Tracto digestivo, rin. Localidades: Juan Sarabia, El Palmar, Antiguo lvaro Obregn, Caobas, Nuevo Paraso I. Comentarios: En la actualidad, se conocen 82 especies del gnero Oswaldocruzia (Santos et al., 2008), cuyos miembros son encontrados en los intestinos de anfibios y reptiles de varias partes del mundo (Anderson, 2000). En una especie norteamericana (O. pipiens), se registr que larvas infectan a sus hospederos mediante la penetracin en la piel, aparentemente cuando son jvenes, poco despus de su metamorfosis (Anderson, 2000). Debido al mal estado del material, no pudo ser identificada a nivel de especie. No obstante, Oswaldocruzia sp. 1, tiene una longitud de entre 5.92-6.17 mm, y se distingue de las otras especies del gnero registradas aqu por la proporcin de la longitud de sus espculas con respecto a la del cuerpo (2.46-2.87%).

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Oswaldocruzia sp. 2 (Fig. 36) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Incilius valliceps. Sitio de infeccin: Intestino delgado. Localidad: El Tesoro I. Comentarios: El modo de infeccin de este gnero en anfibios se mencion anteriormente para Oswaldocruzia sp. 1. Debido al mal estado del material, no pudo ser identificada a nivel de especie. Esta especie tiene una longitud de 3.68 mm y la proporcin de la longitud de las espculas con respecto al cuerpo equivale al 3.51%.

Oswaldocruzia sp. 3 (Figs. 37) Estado de desarrollo: Adulto. Hospederos: Leptodactylus melanonotus. Sitio de infeccin: Intestinos. Localidades: Xcopn, Caobas. Comentarios: Tiene un modo de infeccin parecido al de las 2 especies anteriores. Debido al mal estado del material, no pudo ser identificada a nivel de especie. Mide 2.67 mm de longitud, y la longitud de las espculas representa el 5.76% de la longitud del cuerpo.

Orden Oxyurida Weinland, 1858 Familia Pharyngodonidae Travassos, 1919 Gnero Parapharyngodon Chatterji, 1933 Parapharyngodon duniae Bursey et Brooks, 2004 (Figs. 38, 39)

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Estado de desarrollo: Adulto. Hospederos: Smilisca baudinii, T. venulosus. Sitio de infeccin: Intestinos. Localidades: Oxtankah, Chetumal III, Juan Sarabia, Caobas. Comentarios: Miembros de la familia Pharyngodonidae son parsitos comunes del intestino posterior de pequeos vertebrados herbvoros, con unas pocas especies en mamferos (Anderson, 2000), y anfibios (Bursey y Brooks, 2004). El ciclo de vida de miembros del gnero Parapharyngodon es desconocido.

Orden Ascaridida Skrajabin et Schulz, 1940 Familia Cosmocercidae (Railliet, 1916) Travassos, 1925 Cosmocercidae gen. sp. (Fig. 40, 41) Estado de desarrollo: Preadulto. Hospedero: Lithobates brownorum. Sitio de infeccin: Cavidad corporal. Localidad: Caobas. Comentarios: Los cosmocrcidos son parsitos intestinales de anfibios y reptiles, los cuales se infectan por va oral o por penetracin en la piel (Anderson, 2000). Slo se colect un ejemplar no completamente desarrollado, y fue por ello que no se pudo identificar ms all del nivel de familia.

Gnero Aplectana Railliet et Henry, 1916 Aplectana itzocanensis (Bravo-Hollis, 1943) Baker, 1985 (Figs. 42-44) Estado de desarrollo: Adulto. Hospederos: Incilius valliceps, T. venulosus.

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Sitio de infeccin: Tracto digestivo. Localidades: Oxtankah, Chetumal II, Juan Sarabia, Puct, El Tesoro I. Comentarios: Los hospederos definitivos pueden ser infectados por va oral; las larvas son ingeridas y se desarrollan en renacuajos. Se ha sugerido que pueden persistir en la rana de este modo, o al comer renacuajos infectados (Anderson, 2000).

Aplectana sp. (Fig. 45) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Incilius valliceps. Sitio de infeccin: Intestino grueso. Localidad: Oxtankah. Comentarios: Probablemente, tiene un ciclo parecido al de la especie anterior. No fue posible la identificacin a nivel de especie debido a que slo se obtuvo un ejemplar. No obstante, podemos indicar que Aplectana sp. difiere morfolgicamente de las especies conocidas como parsitas de anuros en Amrica (A. artigasi, A. chilensis, A. crucifer, A. delirae, A. meridionalis y A. tarija) en la presencia de gubernculo. A su vez, se distingue de A. incerta, A. itzocanensis, A. elenae, A. hamatospicula, A. lopesi, A. membranosa, A. micropenis, A. paraelenae, A. travassosi y A. vellardi, en presentar un gubernculo claramente ms grande (mayor de 100m). Finalmente, tiene espculas ms pequeas y no estn divididas por una articulacin, como sucede en A. adaechevarriae y A. hylambatis (ver Ramallo et al., 2008; Gonzlez y Hamann, 2010).

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Gnero Cosmocerca Diesing, 1861 Cosmocerca parva Travassos, 1925 (Figs. 46) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Lithobates brownorum. Sitio de infeccin: Intestino delgado y grueso. Localidades: Juan Sarabia, Caobas, Nuevo Paraso. Comentarios: Tiene un ciclo de vida directo, en donde las larvas infectantes penetran al hospedero definitivo a travs de la piel, y una migracin desde los pulmones al tracto digestivo parece ser necesaria para completar el desarrollo (Anderson, 2000).

Cosmocerca podicipinus Baker et Vaucher, 1984 (Fig. 47) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Leptodactylus melanonotus. Sitio de infeccin: Pulmn, tracto digestivo. Localidades: Chetumal IV, Juan Sarabia, El Palmar, Xcopn, Caobas. Comentarios: El modo en el que esta especie podra infectar a sus hospederos se describi anteriormente para C. parva.

Cosmocerca sp. (Fig. 48) Estado de desarrollo: Preadulto. Hospederos: Leptodactylus melanonotus, Li. brownorum. Sitio de infeccin: Estmago. Localidades: El Tesoro II, Nuevo Paraso I.

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Comentarios: El modo en el que esta especie podra infectar a sus hospederos se describi anteriormente para C. parva. Debido a que no se colectaron machos no se pudo identificar ms all del nivel de gnero.

Gnero Cosmocercoides Wilkie, 1930 Cosmocercoides variabilis (Harwood, 1930) Travassos, 1931 (Figs. 49, 50) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Smilisca baudinii. Sitio de infeccin: Estmago. Localidad: Oxtankah. Comentarios: Las larvas infectantes de C. variabilis penetran la piel del hospedero definitivo, y despus de un periodo de desarrollo en los pulmones, se establecen en los intestinos en donde maduran (Anderson, 2000). Los ejemplares colectados presentan una longitud corporal y nmero de rosetas preanales que coinciden con el intervalo registrado para C. variabilis (2.2-5 mm de longitud; 24-36 rosetas preanales). Las pequeas diferencias que existen son consideradas como resultado de la variabilidad intraespecfica (ver Harwood, 1930). Dada la amplia distribucin, representatividad y variabilidad de C. variabilis entre anfibios y reptiles, es necesario realizar una evaluacin taxonmica para descartar la posibilidad de que se trate de un complejo de especies.

Gnero Raillietnema Travassos, 1927 Raillitnema lynchi Bursey et Goldberg, 2006 (Fig. 51-53) Estado de desarrollo: Adulto.

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Hospedero: Incilius valliceps. Sitio de infeccin: Intestino delgado y grueso. Localidad: Chetumal I. Comentarios: El gnero Raillietnema est constituido por parsitos de anfibios y raramente en peces (Moravec, 1998). A pesar de que el ciclo de vida no ha sido estudiado para ninguna de sus especies, es probable que sea directo, tal como lo seal Moravec (1998) para una especie parsita de peces del sureste de Mxico (R. kritscheri). Las caractersticas de nuestro material son ms similares a R. lynchi que a otra especie del gnero. Los ejemplares colectados en este estudio son ligeramente ms pequeos que los reportados para R. lynchi, mientras que las espculas son ligeramente mayores y en ambos casos est presente una delgada capa hialina en el extremo distal de las espculas. La mayor similitud de nuestro material con respecto a R. lynchi se observa en el arreglo de los pares de papilas caudales (preanales: 5 vs. 4; postanales: 5 vs. 5). Las diferencias en el nmero de papilas preanales puede ser resultado de la variabilidad que aparentemente presenta entre sus hospederos.

Gnero Schrankiana Strand, 1942 Schrankiana sp. (Fig. 54) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Leptodactylus melanonotus. Sitio de infeccin: Intestino delgado y grueso. Localidad: Juan Sarabia. Comentarios: El ciclo de vida para miembros de Schrankiana es desconocido. Schrankiana se encuentra en anuros, principalmente de la familia

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Leptodactylidae (Dyer y Altig, 1977; Vicente et al., 1991). Debido al escaso material disponible, no se logr la identificacin a nivel de especie.

Familia Kathlaniidae Travassos, 1918 Gnero Cruzia Travassos, 1917 Cruzia morleyi (Pearse, 1936) Yamaguti, 1961 (Fig. 55) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Incilius valliceps. Sitio de infeccin: Estmago, intestino delgado. Localidad: Oxtankah. Comentarios: Es posible que en miembros de la familia Kathlaniidae que parasitan anfibios, el desarrollo del tercer estadio se presente fuera del hospedero y despus invada varios invertebrados que sirven de hospederos paratnicos (Anderson, 2000).

Familia Anisakidae Railliet et Henry, 1912 Gnero Contracaecum Railliet et Henry, 1912 Contracaecum sp. tipo 2 larva de Moravec, Kohn et Fernandes, 1993 (Figs. 56, 57) Estado de desarrollo: Larval. Hospedero: Leptodactylus melanonotus. Sitio de infeccin: Pulmn, estmago. Localidad: Chetumal IV. Comentarios: Hospederos definitivos de miembros de Contracaecum son aves piscvoras y mamferos asociados a cuerpos de agua dulce, salobre y marina

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(Anderson,

2000).

Probablemente,

los

anuros

sirven

de

hospederos

paratnicos. Moravec (1998), presenta una clasificacin de las larvas de este gnero a partir del tamao del cuerpo y la proporcin del apndice ventricular con el ciego intestinal. Este tipo de larvas tienen un cuerpo grande, son de color caf, y presentan una proporcin del ciego intestinal y el apndice ventricular de 1.02:1, caractersticas que ubican a estas larvas en el tipo2.

Familia Heterocheilidae Railliet et Henry, 1915 Gnero Brevimulticaecum Mozgovov, 1951 Brevimulticaecum sp. (Figs. 58-60) Estado de desarrollo: Larval. Hospedero: Lithobates brownorum. Sitio de infeccin: Estmago e intestino delgado. Localidad: Nuevo Paraso I. Comentarios: Brevimulticaecum es un gnero de nemtodos ascridos del Nuevo Mundo y aunque es tpico de cocodrilianos, se han encontrado larvas enquistadas en la pared del estmago de ranas, tritones y serpientes (Sprent, 1979; Moravec y Kaiser, 1994). Los anfibios sirven de hospederos intermediarios o paratnicos (Moravec, 1998; Anderson, 2000). Recientemente, se report B. baylisi de cocodrilos de pantano (Crocodylus moreletii) del Ro Hondo, al sur de Quintana Roo (Castillo-Martnez Omar com. pers.). Es sabido que Li. brownorum comparte el hbitat con C. moreletii en algunas zonas del sur de Quintana Roo (obs. pers.), y que los juveniles de C. moreletii consumen ranas (Lithobathes spp.) (ver Platt et al., 2006). Por lo tanto, es probable que las larvas registradas aqu correspondan a la especie B. baylisi.

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Orden Spirurida Chitwood, 1933 Familia Gnathostomatidae Railliet, 1985 Gnero Spiroxys Schneider, 1866 Spiroxys sp. (Fig. 61) Estado de desarrollo: Larval. Hospedero: Leptodactylus melanonotus. Sitio de infeccin: Intestinos. Localidad: Caobas. Comentarios: Los adultos de Spiroxys son parsitos comunes de la mucosa gstrica de tortugas en Norte Amrica (Anderson, 2000), y en menor medida en serpientes y ranas (ver Paredes-Len et al., 2008). Larvas encapsuladas se han reportado en peces, ranas, renacuajos, tritones, liblulas y caracoles, y son considerados potenciales hospederos paratnicos (Anderson, 2000). Esta larva fue encontrada en L. melanonotus de la localidad de Caobas, en donde comparte el hbitat acutico con peces (Cichlidae), y tortugas semiacuticas (Kinosternon leucostomum y K. scorpioides) (obs. pers.). Tun-Xix Miguel y Gonzlez-Sols David registraron S. contortus de la tortuga Dermatemys mawii, del Ro Hondo, al sur de Quintana Roo (com. pers.), y es sabido que parasita otras especies de tortugas en Mxico (Kinosternon hirtipes, Trachemys scripta y Terrapene ornata) (ver Paredes-Len et al., 2008). Es probable que los anuros sirvan de hospederos paratnicos, y que las larvas encontradas pertenezcan a S. contortus.

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Familia Spirocercidae Chitwood & Wehr, 1932 Gnero Spirocerca (Rudolphi, 1809) Railliet et Henry, 1911 Spirocerca sp. (Figs. 62, 63) Estado de desarrollo: Larval. Hospedero: Incilius valliceps. Sitio de infeccin: Intestino grueso. Localidad: El Tesoro I. Comentarios: Los insectos o colepteros representan hospederos

intermediarios, mientras que animales carnvoros actan como hospederos definitivos (Anderson, 2000). De esta forma, las larvas son enquistadas en el tracto digestivo al ingerir insectos infectados, y a su vez los anuros podran servir de hospederos paratnicos.

Gnero Physocephalus Diesing, 1861 Physocephalus sp. (Fig. 64, 65) Estado de desarrollo: Larval. Hospederos: Incilus valliceps, Li. brownorum, S. baudinii, T. venulosus. Sitio de infeccin: Tracto digestivo, rin. Localidades: Oxtankah, Chetumal I, Chetumal II, Chetumal III, El Palmar, Antiguo lvaro Obregn, Puct. Comentarios: Adultos del gnero Physocephalus habitan en estmagos y raramente en el intestino delgado de suidos domsticos y salvajes, pecares, y son menos comunes en tapires, caballos, ganado y conejos (Anderson, 2000). Las larvas infectivas son adquiridas del estircol por escarabajos, y es comn encontrarlas encapsuladas en el tejido (especialmente en el intestino y

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mesenterio) de anfibios, reptiles, aves y mamferos (Anderson, 2000). Debido a que los hospederos definitivos se alimentan principalmente de materia vegetal (Aranda, 2000), es probable que los anuros representen hospederos accidentales.

Familia Physalopteridae (Railliet, 1893) Leiper, 1908 Physalopteridae gen. sp. (Fig. 66) Estado de desarrollo: Larval. Hospederos: Incilius valliceps, T. venulosus. Sitio de infeccin: Estmago. Localidades: Oxtankah, Juan Sarabia, Caobas. Comentarios: Los hospederos finales pueden adquirir la infeccin al ingerir insectos que contienen las larvas infectivas; los adultos se presentan principalmente en el estmago de reptiles, aves, mamferos, y raramente, en anfibios y peces (Anderson, 2000). Es probable que los anuros representen hospederos intermediarios o paratnicos.

Gnero Abbreviata (Travassos, 1920) Schulz, 1927 Abbreviata sp. (Figs. 67, 68) Estado de desarrollo: Larval. Hospederos: Leptodactylus melanonotus, S. baudinii. Sitio de infeccin: Estmago. Localidades: Oxtankah, Chetumal III, El Tesoro II. Comentarios: Nemtodos del gnero Abbreviata son parsitos de mamferos, anfibios y principalmente de reptiles; son comunes en el estmago y raramente

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se les encuentra en la boca, esfago, intestinos, y la rbita de los ojos (Schulz, 1927; Morgan, 1945). Las ranas sirven de hospederos intermediarios y son infestados al alimentarse de invertebrados infectados (Anderson, 2000).

Gnero Physaloptera Rudolphi, 1819 Physaloptera sp. (Figs. 69, 70) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Lithobates brownorum. Sitio de infeccin: Estmago. Localidad: Nuevo Paraso I. Comentarios: Especies adultas del gnero Physaloptera se han registrado en el estmago de mamferos, serpientes y unas cuantas especies de lagartijas (Anderson, 2000). Particularmente, son raras en anfibios y se conocen dos especies: P. amphibia y P. tigrinae, colectadas de rnidos (Lithobates spp.) de las Filipinas y la India, respectivamente (Baker, 1987). No se logr avanzar en la identificacin a nivel de especie debido a que no se colectaron machos.

Physaloptera sp. (Figs. 71-73) Estado de desarrollo: Larval. Hospederos: Smilisca baudinii, T. venulosus. Sitio de infeccin: Hgado, estmago, rin. Localidades: Oxtankah, Chetumal II, Juan Sarabia, Nuevo Paraso II. Comentarios: Las larvas de ste gnero se alojan en el estmago en ranas y persisten por prolongados periodos sin desarrollo; los grillos y escarabajos actan como hospederos intermediarios, mientras que los anuros pueden servir

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de hospederos paratnicos y llegan a ser la fuente ms importante de infeccin para el hospedero definitivo (un mamfero) (Anderson, 2000).

Gnero Physalopteroides Wu et Liu, 1940 Physalopteroides sp. (Figs. 74, 75) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Trachycephalus venulosus. Sitio de infeccin: Estmago. Localidad: Oxtankah. Comentarios: La biologa de este gnero no ha sido estudiada, pero se piensa que puede madurar en los mismos hospederos que usan los miembros de la familia Physalopteridae. El gnero Physalopteroides est representado por 14 especies, de las cuales, P. valdesi y P. venancioi parasitan anfibios de las familias Leptodactylidae y Bufonidae, respectivamente. Physalopteroides sp. representa el primer registro para hospederos de la familia Hylidae.

Familia Onchocercidae Chabaud et Anderson, 1959 Gnero Folleyellides Ochoterena et Caballero, 1932 Folleyelides striatus (Ochoterena et Caballero, 1935) Caballero, 1935 (Fig. 76) Estado de desarrollo: Adulto. Hospedero: Lithobates brownorum. Sitio de infeccin: Cavidad corporal, rin. Localidades: Juan Sarabia, Nuevo Paraso I. Comentarios: Los oncocrcidos han sido reportados para todos los sistemas de rganos del cuerpo, y para muchos tejidos. Cada especie tiene un sitio

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preferido dentro el hospedero, y uno de los misterios es cmo pueden encontrar un sitio altamente especfico en el cuerpo (Anderson, 2000). Las microfilarias son ovopositadas por las hembras en la sangre o la piel, donde se encuentran disponibles para vectores hematfagos (Anderson, 2000).

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Figuras 15-20. 15. Metacercaria no identificada. 16. Mesocoelium monas. 17. Mesocoelium sp. 18. Haematoloechus floedae. 19. Glypthelmins brownorumae. 20. Rauschiella poncedeleoni.

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Figuras 21-27. Polystoma naevius: 21. En vida. 22. Preparacin permanente. 23. Detalle del opisthoahptor. 24. Detalle de los macroganchos. 25. Cyclophyllidea gen. sp. Proteocephalidae gen. sp.: 26. Cuerpo completo. 27. Detalle del esclex.

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Figuras 28-31. Centrorhynchus sp.: 28-29. Cuerpo completo. Oncicola sp.: 30. Cuerpo completo. 31. Detalle de la proboscis.

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Figuras 32-37. 32. Rhabdias elegans. 33. Rhabdias savagei. 34. Rhabdias sp. 35. Parte anterior del cuerpo de Oswaldocruzia sp. 1. 36. Detalle de la membrana cuticular ceflica de Oswaldocruzia sp. 2. 37. Parte posterior del macho Oswaldocruzia sp. 3.

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Figuras 38-44. Parapharyngodon duniae: 38. Parte anterior del cuerpo. 39. Cuerpo completo. Cosmocercidae gen. sp.: 40. Parte anterior del cuerpo. 41. Parte posterior del cuerpo. Aplectana itzocanensis: 42. Cuerpo completo. 43. Detalle de la boca. 44. Detalle de la extremidad distal de la espcula.

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Figuras 45-50. 45. Macho de Aplectana sp. 46. Parte posterior de un macho de Cosmocerca parva. 47. Parte posterior de un macho de Cosmocerca podicipinus. 48. Hembra de Cosmocerca sp. Cosmocercoides variabilis: 49. Macho. 50. Hembra.

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Figuras 51-55. Raillietnema lynchi: 51. Parte anterior del macho. 52. Parte posterior del macho. 53. Hembra. 54. Macho de Schrankiana sp. 55. Detalle de la faringe de Cruzia morleyi.

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Figuras 56-63. Contracaecum sp. tipo 2: 56. Parte anterior del cuerpo. 57. Cuerpo completo. Brevimulticaecum sp.: 58. Cuerpo completo.59. Parte anterior del cuerpo. 60. Detalle de los apndices ventriculares. 61. Parte anterior de Spiroxys sp. Spirocerca sp.: 62. Detalle de la cola 63. Cuerpo completo.

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Figuras 64-68. Physocephalus sp.: 64. Parte anterior. 65. Parte posterior. 66. Physalopteridae gen. sp. Abbreviata sp.: 67. Cuerpo completo. 68. Parte anterior. 124

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Figuras 69-76. Physaloptera sp. (adulto): 69. Parte anterior de una hembra. 70. Parte posterior de una hembra. Physaloptera sp. (larva): 71. Cuerpo completo. 72. Parte anterior. 73. Parte posterior. Physalopteroides sp.: 74. Parte anterior del cuerpo. 75. Detalle de la vulva. 76. Parte anterior de Foleyelides striatus.

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