Tom 61 Numer 4 Strony

2012 (297) 635646

urszula KrasusKa, anna GlinKa, aGniEszKa GniazDowsKa

Szkoa Gwna Gospodarstwa Wiejskiego w Warszawie Wydzia Rolnictwa i Biologii Katedra Fizjologii Rolin Nowoursynowska 159, 02-776 Warszawa E-mail: agnieszka_gniazdowska@sggw.pl urszula_krasuska@ sggw.pl

MENU ROLIN MISOERNYCH

WSTP JAKIE ROLINY NAZYWAMY MISOERNYMI?

Spord wszystkich rolin, ktre oddziauj na wyobrani czowieka szczeglnie wyrniaj si roliny misoerne (ac. plantae carnivorae). Organizmy te, w wyniku szeregu zmian adaptacyjnych, mogy opanowa siedliska niesprzyjajce innym gatunkom rolin. Misoerno w wiecie rolin to fenomen przyrodniczy. Powszechnie uwaa si, e ten sposb pozyskiwania pokarmu jest zarezerwowany gwnie dla organizmw zwierzcych. Std te wynika fascynacja rolinami misoernymi sigajca czasw Karola Darwina, ktry w dziele powiconym tym organizmom nazywa je jednymi z najbardziej cudownych rolin na wiecie (Darwin 1875, Ellison i GotElli 2009). Naley zaznaczy, e wszystkie poznane do tej pory roliny misoerne s autotrofami (przeprowadzaj proces fotosyntezy). Naturalnie wystpuj w rodowiskach ubogich w atwo przyswajalne skadniki mineralne, zatem zapotrzebowanie rolin na makro- i mikroelementy jest zaspokajane poprzez pobieranie ich z cia zdobytych ofiar. Taki sposb przetrwania tych organizmw, jako swoistych heterotrofw, sta si moliwy dziki przeksztaceniu lici asymilacyjnych w puapki wabice zdobycz (kolorem, ksztatem czy zapachem), przeprowadzaniu procesu trawienia oraz wchaniania uwolnionych skadnikw pokarmowych (aDlassniG i wspaut. 2009, JurGEns i wspaut. 2009). Dokadny opis budowy i funkcjonowania puapek rolin misoernych zaintere-

sowany czytelnik znajdzie w pracach przegldowych: PoDbiElKowsKi i suDniK-wJciKowsKa 2003, MithfEr 2011, Krl i wspaut. 2012. Warto pamita, e zdolno do wydzielania enzymw trawiennych (takich jak proteinazy czy fosfatazy) maj te roliny nie zaliczane do misoernych (Pachno i wspaut. 2009). Ponadto, jak ma to miejsce w przypadku bodziszka lepkiego (Geranium viscosissimum), produkty powstajce w wyniku aktywnoci egzogennych proteinaz s absorbowane przez rolin (Pachno i wspaut. 2009). Roliny misoerne niewtpliwie dostarczaj nam szczeglnych wrae estetycznych. Ponadto byy, s i mog by wykorzystywane przez czowieka w yciu codziennym, chociaby jako ekologiczne rodki owadobjcze (PoDbiElKowsKi i suDniK-wJciKowsKa 2003). Coraz czciej te zwraca si uwag na substancje wytwarzane przez roliny misoerne, takie jak np. zwizki grzybobjcze nalece do naftochinonw (MithfEr 2011). Ponadto licie puapkowe typu dzbanek zawieraj specyficzne mikroorganizmy, ktrych enzymy, np. lipazy odporne na niskie pH pynu trawiennego, mogyby by z powodzeniem wykorzystywane przez czowieka (Morohoshi i wspaut. 2011). Dzi szacuje si, e wrd wszystkich rolin naczyniowych wystpuje okoo 700 gatunkw zaliczanych do grupy misoernych (Krl i wspaut. 2012). Roliny misoerne to gwnie byliny z przewag hemikryptofi-

636

UrszUla KrasUsKa i wspaut.

tw (ich pki odnawiajce mog przetrwa niekorzystn por roku na powierzchni podoa). Mona je odnale zarwno pord rolin jedno-, jak i dwuliciennych (Ellison i GotElli 2009). Nieliczne gatunki nale do epifitw, np. pywacz lotosolistny (Utricularia nelumbifolia), czy tustosz moraski (Pinguicula moranensis), lian (niektre dzbaneczniki Nepenthes), lub s rolinami jednorocznymi, tak jak enlisea afrykaska (Genlisea africana) (PoDbiElKowsKi i suDniK-wJciKowsKa 2003, aDlassniG i wspaut. 2005). Roliny misoerne nie posiadaj jednego wsplnego przodka i nie nale do jednej grupy systematycznej. Misoerno jako adaptacja rozwijaa si w rnych regionach geograficznych, niezalenie i piciokrotnie w toku ewolucji (Ellison i GotElli 2009, aDlassniG i wspaut. 2011). Wyniki bada prowadzonych nad misoernoci rolin zaowocoway sformuowaniem koncepcji tzw. syndromu misoernoci (Pachno i wspaut. 2009, Krl i wspaut. 2012), wicego si ze zwabieniem ofiary do puapki, utrzymaniem ofiary w puapce, zabiciem jej, strawieniem i przyswojeniem uzyskanych skadnikw pokarmowych. Jednake wiele rolin, ktre uwaano do tej pory za misoerne nie spenia wszystkich kryteriw syndromu misoernoci. Cz rolin nie wabi ofiar, a niektre nie s w stanie samodzielnie strawi schwytanej zdobyczy (Pachno i wspaut. 2009). Takie organizmy czsto s uwaane za pseudomisoerne. Summa summarum, jako gwny warunek zaliczenia danej roliny do grupy misoernych uwaa si zdolno do pobierania i wykorzystywania skadnikw mineralnych z cia innych organizmw (bd ich fragmentw) (Pachno i wspaut. 2009). Przykad stanowi roliny z rodzaju roridula (Roridula), kapturnica (Sarracenia), bd dojrzae osobniki dzbanecznika Lowiego (Nepenthes lowii) (clarKE i wspaut. 2009, Pachno i wspaut. 2009, KooPMan i wspaut. 2010). Roridula chwyta ofiar za pomoc lepkiej, hydrofobowej wydzieliny pochodzcej z woskw gruczoowych umieszczonych na liciach. Ofiary nie s trawione przez rolin, lecz zjadane przez owady symbiotyczne, ktrych odchody su jako donor skadnikw mineralnych absorbowanych przez roridul (Pachno i wspaut. 2009). Kapturnice yj w symbiozie z mikroorganizmami, ktre rozkadaj schwytan w puapk zdobycz na swoistego rodzaju poywny bulion. Uwolnione skadniki mineralne s absorbowane

przez rolin (KooPMan i wspaut. 2010, Krl i wspaut. 2012). Dzbanecznik wystpuje w tropikalnych lasach w grach na Borneo. Osobniki niedojrzae nale do klasycznych rolin misoernych, ktre produkuj dzbanki naziemne zdolne do wabienia i apania gwnie mrwek. Z chwil kiedy rolina uzyskuje dojrzao (wytwarza zmodyfikowane dzbanki powietrzne) zmienia sposb pozyskiwania azotu. Wchodzi w mutualistyczne interakcje z wiewirecznikiem grskim (Tupaia montana), wabionym sodk wydzielin, ktrego odchody pozostawione w dzbanku dostarczaj okoo 57-100% azotu absorbowanego przez li (clarKE i wspaut. 2009). Ponadto, niedawno odkryty gatunek dzbanecznika (N. baramensis), wczeniej znany jako N. rafflesiana var. elongata, korzysta z azotu pochodzcego z odchodw nietoperza z gatunku Kerivoula hardwickii (clarKE i wspaut. 2011). Jak wykazano, nietoperze dostarczaj w ten sposb okoo 34% cakowitego azotu pobieranego przez licie (clarKE i wspaut. 2011). Ze wzgldu na wzrost, stopie odzyskiwania skadnikw pokarmowych z obumierajcych organw oraz interakcje pomidzy pobieraniem korzeniowym a absorpcj przez licie puapkowe, ldowe roliny misoerne zostay podzielone na trzy grupy ekofizjologiczne (aDaMEc 1997). Do pierwszej nale gatunki, u ktrych wchanianie przez puapki stymuluje zdolno pobierania substancji odywczych przez korzenie. Stopie odzyskiwania azotu i fosforu ze starszych czci roliny jest w tym przypadku niewielki. Druga grupa charakteryzuje si wspzawodnictwem pomidzy pobieraniem korzeniowym i liciowym jeden sposb odywiania hamuje drugi. Trzecia grupa to roliny ze sabo wyksztaconymi korzeniami, ktre s zdecydowanie zalene od odywiania mineralnego poprzez trawienie ofiar. Pozyskiwanie przez roliny niezbdnych do przeycia substancji z cia ofiar jest zwizane ze specyficznym rodowiskiem naturalnym (JurGEns i wspaut. 2009). Wikszo gatunkw rolin misoernych wystpuje w siedliskach oligotroficznych bd dystroficznych, bezwapiennych i kwanych: na torfowiskach wysokich i przejciowych, piaskach, w szczelinach ska granitowych oraz piaskowcw (aDlassniG i wspaut. 2005, Krl i wspaut. 2012). Charakterystyczn cech rolin misoernych jest sabo wyksztacony system korzeniowy (rosiczki Drosera, muchowki Dionea, kapturnice, dzbaneczniki)

Menu rolin misoernych

637

lub nawet cakowity jego brak (aldrowanda Aldrovanda, cz pywaczy Utricularia, enlisea Genlisea) (ADlassniG i wspaut. 2005, brEwEr i wspaut. 2011). Jedynie rosolistniki Drosophyllum i byblis Byblis wystpuj na glebach okresowo suchych i s silniej przytwierdzone do podoa (aDlassniG i wspaut. 2005). Brak rozwinitego systemu korzeniowego stanowi kolejn adaptacj rolin misoernych do trudnych warunkw rodowiska (brEwEr i wspaut. 2011). Typowe roliny misoerne s zdolne do trawienia cia drobnych zwierzt takich jak owady i ich larwy, pajki, roztocza, oczliki,

rozwielitki, limaki, aby, a nawet mae ryby i drobne ssaki (PEroutKa i wspaut. 2008, Pavlovi i wspaut. 2011). Niektre gatunki korzystaj z katabolicznych zdolnoci mikroorganizmw zamieszkujcych wntrze puapki i w ten sposb absorbuj przygotowany im poywny bulion (Krl i wspaut. 2012). Naley jednak wzi pod uwag fakt, e w ogromnej wikszoci roliny zaliczane do misoernych wabi ofiar do puapki, w ktrej nastpuje mier zwierzcia, to promuje wzrost, rozwj i kwitnienie (Ellison i farnsworth 2005).

MINERALNE ODYWIANIE ROLIN

Skad pierwiastkw wchodzcych w skad kadego ywego organizmu decyduje o jego funkcjonowaniu, ze wzgldu na specyficzn budow poszczeglnych pierwiastkw oraz ich zdolno do tworzenia charakterystycznych wiza chemicznych. Makro- i mikroelementy niezbdne do ycia decyduj o zachowaniu rwnowagi elektro-chemicznej komrek, uczestnicz jako kofaktory w reakcjach biochemicznych, a przede wszystkim, stanowi podstawowy budulec tkanek rolinnych (baxtEr 2009). Nauka zajmujca si badaniem znaczenia, regulacji i wzajemnych oddziaywa pierwiastkw biogennych to jonomika (baxtEr 2009). W przyrodzie naturalnie wystpuj 92 rne pierwiastki, ale jedynie kilkanacie spord nich jest niezbdnych dla organizmw rolinnych do realizacji cyklu yciowego (Maathuis 2009). Termin mineralne odywianie rolin dotyczy pobierania makro- i mikroelementw, transportu i dystrybucji oraz przemian w organizmie. Wgiel (C) (pierwiastek biogenny) absorbowany jest gwnie w postaci CO2 przez licie. Roliny misoerne s zdolne do pobierania wgla rwnie w postaci organicznej (z ciaa schwytanej ofiary). To rdo wgla w niektrych przypadkach pokrywa nawet do kilkudziesiciu procent zapotrzebowania na ten pierwiastek (aDaMEc 1997). Typowe roliny ldowe rozwiny rne metody pozyskiwania skadnikw mineralnych. Gwnym organem odpowiedzialnym za pobieranie zwizkw mineralnych takich jak np. azot (N) jest korze. U wikszoci gatunkw rolin pula zgromadzonego azotu, fosforu (P) i siarki (S) jest zbyt niska, by umoliwi normalny wzrost i rozwj duej ni przez kilka

dni (GoJon i wspaut. 2009). Std istnieje konieczno regularnego pobierania tych pierwiastkw dla zapewnienia ich homeostazy w organizmie i prawidowego przebiegu wszystkich procesw fizjologicznych. Azot jest pobierany przez roliny gwnie w formie jonw azotanowych (NO3-) i amonowych (NH4+), a take w pewnym stopniu jako zwizki organiczne, np. aminokwasy (rwnie amidy) czy mocznik. Jednake stenie najbardziej korzystnych energetycznie, zredukowanych form azotu (NH4+, mocznik, aminokwasy czy peptydy) w standardowych warunkach w glebie jest niskie (rEntsch i wspaut. 2007, GoJon i wspaut. 2009, KrouK i wspaut. 2010). Pierwiastek ten jest niezbdny, poniewa stanowi element budulcowy kwasw nukleinowych, biaek (w tym enzymw), chlorofilu, regulatorw wzrostu i rozwoju, lipidw i nonikw energii w postaci ATP (Maathuis 2009, aDaMczyK i GoDlEwsKi 2010). Du rol w fizjologii rolin odgrywaj NO3-, penice funkcj czsteczki sygnaowej, regulujcej ekspresj genw, architektur korzeni, wzrost lici, kiekowanie nasion czy kwitnienie (KrouK i wspaut. 2010). Bezporednie pobieranie aminokwasw (amidw) i peptydw z gleby moliwe jest dziki wystpowaniu selektywnych transporterw zlokalizowanych w bonach komrkowych korzeni (rEntsch i wspaut. 2007). Jednake roliny przewanie korzystaj z pomocy symbiotycznych, mikorozowych grzybw glebowych rozkadajcych wysokoczsteczkowe peptydy na prostsze zwizki, ktre tylko w czci s przyswajane przez grzyby, a reszta pozostaje do dyspozycji dla organizmw rolinnych. W warunkach bez-

638

UrszUla KrasUsKa i wspaut.

tlenowych azot jest pobierany gwnie w postaci NH4+ (Maathuis 2009). Fosfor, ktry jest dosy trudno dostpny dla rolin, jest pobierany przez korzenie w postaci jonw fosforanowych (PO43) lub wodorofosforanowych (HPO42) (GoJon i wspaut. 2009). Podobnie jak azot, wchodzi on w skad wanych biologicznie czsteczek, takich jak kwasy nukleinowe, fosfolipidy, bierze udzia w procesach przemiany energii (Maathuis 2009). Siarka jest pobierana z podoa w postaci utlenionej (SO42-) oraz w niewielkich ilociach w postaci gazowej jako dwutlenek siarki (SO2). W rolinach pierwiastek ten wystpuje gwnie w formie zredukowanej w grupach sulfhydrylowych aminokwasw cysteiny (Cys) i metioniny (Met). W maych ilociach siarka w postaci utlenionej jest obecna w sulfolipidach, ktre wchodz w skad bon komrkowych. Pierwiastek ten wpywa na ksztatowanie struktury drugo- i trzeciorzdowej biaek (Maathuis 2009). Potas wystpuje w tkankach wycznie w formie K+. Wpywa on na gospodark wodn komrek, jest aktywatorem wielu enzymw, zwiksza odporno rolin na szkodniki i choroby. Ponadto, bierze udzia w syntezie biaek i ich fosforylacji, w syntezie polisacharydw oraz transporcie cukrw (Maathuis 2009).
MINERALNE ODYWIANIE ROLIN MISOERNYCH

U rolin misoernych, nastpia zdecydowana modyfikacja sposobu pozyskiwania pierwiastkw. Duy udzia w absorpcji makro- i mikroelementw maj wyspecjalizowane licie puapkowe (aDaMEc 1997). Korzenie rolin misoernych mog stanowi stay element organizmu bd s wytwarzane tylko przez pewien okres w roku, jak ma to miejsce w przypadku rosiczek czy tustoszy (aDlassniG i wspaut. 2005). Powszechnie uwaa si, e roliny misoerne nie tworz mikoryzy, z wyjtkiem roriduli, ktrej misoerno nadal jest kwestionowana. Redukcja systemu korzeniowego szczeglnie posunita u pywaczy zaowocowaa inwestycj w licie puapkowe (aDlassniG i wspaut. 2005, aDaMEc 2010, sirov i wspaut. 2010). Pywacze posiadaj zmodyfikowane pdy pozbawione barwnikw, ktre mog wrasta w podoe i w ten sposb zastpowa korzenie. Ponadto takie bezbarwne pdy uczestnicz w pobieraniu skadnikw mineralnych (aDlassniG i wspaut. 2005). Udzia masy korzenia w

cakowitej biomasie roliny u misoernych wynosi (w zalenoci od gatunku) od 3,4 do 23% (aDaMEc 1997). Pyn trawienny lici puapkowych posiada odczyn kwany (w przypadku dzbanecznikw od pH 5,5 do nawet poniej 3,0), co sprzyja aktywnoci enzymw trawiennych. Aktywne zakwaszanie pynu jest zwizane z wydzielaniem protonw (H+) przez komrki epidermy (aDlassniG i wspaut. 2011). Wykazano, e dzbanecznik beczukowaty (Nepenthes ampullaria) nie tylko wydziela H+ ale rwnie absorbuje protony w zalenoci od zmian pH pynu trawiennego (Moran i wspaut. 2010). Ilo pierwiastkw pobieranych z cia zapanych ofiar zaley od gatunku roliny misoernej oraz rodowiska, w ktrym wystpuje. Nie mona zatem jednoznacznie stwierdzi, e substancje organicznego pochodzenia s najistotniejszym rdem niezbdnych pierwiastkw. Wany wpyw na odywianie mineralne rolin misoernych maj takie czynniki jak budowa organizmu (w tym rodzaj puapki) i dostpno nieorganicznych zwizkw w podou. Niektre gatunki rolin misoernych traktuj trawienie zwierzt jako dodatkow form pozyskiwania skadnikw mineralnych (kapturnice), inne s od tego bardziej zalene (tustosze lub dzbaneczniki) (aDaMEc 1997). Ldowe roliny misoerne zazwyczaj pobieraj okoo 50% azotu i fosforu z cia zapanych ofiar. W zalenoci od gatunku wikszo potasu, wapnia (Ca) oraz magnezu (Mg) jest pobierana z gleby. Z drugiej strony, wyniki bada prowadzonych na cefalotusie bukakowatym (Cephalotus follicularis), heliamforze zwisej (Heliamphora nutans) i kapturnicy purpurowej (Sarracenia purpurea) dotyczce pobierania skadnikw mineralnych wykazay, e potas, elazo (Fe) i mangan (Mn) s absorbowane przez puapki (aDlassniG i wspaut. 2009). Wykazano, e powyej 50% potasu roliny pobieray wanie z puapki. Wyniki te tumaczy fakt, e jest to pierwiastek trudno dostpny w rodowisku bytowania rolin misoernych, ale bardzo wany w przemianach metabolicznych (aDlassniG i wspaut. 2009). Gatunki wodne zaadoptoway si do niszych ste skadnikw mineralnych, wyszych ste kwasw humusowych oraz tanin w rodowisku. Odywianie mineralne w tym przypadku dotyczy rwnie absorpcji organicznego wgla, a co wicej, ofiary s jego bardzo wanym rdem (aDaMEc 1997). Generalnie stenie azotu, fosforu i potasu w liciach rolin mi-

Menu rolin misoernych

639

soernych jest nisze w porwnaniu do lici rolin nie misoernych (Ellison 2006), co prawdopodobnie wynika z warunkw rodowiskowych w jakich wystpuj.
WPYW WIELKOCI I RODZAJU POKARMU ROLINY MISOERNEJ NA ABSORPCJ PIERWIASTKW MINERALNYCH

pierwiastkw z muszek owocowych wynosia: dla azotu 3347%, dla fosforu 6275%, dla magnezu 3339%. Wyniki tych bada wykazay, e owady stanowi istotne rdo zwizkw nieorganicznych (Pachno i wspaut. 2009).
WPYW WIEKU PUAPKI NA POBIERANIE ZWIZKW MINERALNYCH Z CIAA OFIARY

Rozmiar ofiary wpywa na zdolno do absorpcji pierwiastkw. Im jest ona mniejsza i ma delikatniejszy chitynowy pancerzyk, tym atwiej rolinie wydoby z niej potrzebne substancje odywcze; np. rosiczka trawic much przyswaja z niej mniej substancji odywczych ni z komara (aDaMEc 2002). Skuteczno przyswajania pierwiastkw przez roliny posiadajce nieosonite puapki lub ich czci zwizane z absorpcj, moe by osabiona przez warunki atmosferyczne. Dla przykadu obfity deszcz moe spuka z puapki zapane owady przed ich cakowitym wykorzystaniem (aDlassniG i wspaut. 2011). W celu ustalenia zdolnoci do absorbowania pierwiastkw takich jak azot, fosfor, potas i magnez z cia owadw przez licie puapkowe rosiczki przyldkowej (Drosera capensis) i rosiczki wosowatej (D. capillaris), dostarczano im okrelone ofiary: muszki owocowe (Drosophila melanogaster) oraz komary brzczce (Culex pipiens). Badania prowadzone byy w warunkach optymalnych dla wzrostu rolin misoernych. Dodatkowo zabezpieczano roliny przed niekontrolowanym poowem owadw. Umieszczone na liciach puapkowych muszki badano po 15 dniach trawienia, natomiast komary po 22 dniach, w celu oznaczenia pierwiastkw pobranych przez rolin. Jako wzorzec wykorzystano nienaruszone owady (aDaMEc 2002). Wyniki tych dowiadcze wykazay, e poszczeglne pierwiastki byy pobierane przez roliny z rn intensywnoci: azot w granicach 4362%, fosfor 6197%, potas 6096% oraz magnez 5792%. Wap przyswajany by przez rosiczki jedynie wwczas, gdy pokarm stanowiy komary (aDaMEc 2002). Przy uyciu tych samych metod analitycznych zbadano zdolno do pobierania skadnikw mineralnych z cia owadw przez roliny, ktre nie do koca speniaj wszystkie kryteria typowej misoernoci, roridul (Roridula gorgonias) oraz rosolistnika portugalskiego (Drosophyllum lusitanicum). Oba gatunki wydzielaj lepk ciecz przez gruczoy znajdujce si na zmodyfikowanych anatomicznie liciach i odygach. Absorpcja

Pobieranie pierwiastkw przez roliny misoerne zaley rwnie od wieku i miejsca usytuowania puapki na samej rolinie. W przypadku dzbanecznika przedziwnego (Nepenthes mirabilis), ktry jest pnczem o nieco duszych dzbankach grnych w stosunku do dolnych, zawarto azotu (oznaczanego w postaci izotopu 15N) pochodzcego z cia owadw wzrastaa w tkankach wraz ze wzrostem pozycji licia puapkowego na pdach odrolowych. Ponadto w tym przypadku obserwuje si zaleno wieku puapki od pozycji na rolinie: modsze licie puapkowe znajduj si wyej na danym pdzie odrolowym roliny. Stwierdzono, e modsze puapki pobieraj azot pochodzcy wycznie z owadw zapanych przez dowolny dzbanek roliny. Starsze dzbanki (usytuowane niej) pobieraj ten pierwiastek z gleby lub korzystaj z azotu atmosferycznego, asymilowanego przez mikroorganizmy zasiedlajce puapk (schulzE i wspaut. 1997). Na przykadzie cefalotusa bukakowatego zbadano zaleno pomidzy wiekiem i wielkoci osobnika a sposobem pobierania azotu. Uzyskane wyniki sugeruj, e roliny tego gatunku przed osigniciem duych rozmiarw i wytworzeniem puapek pobieraj azot wycznie z gleby (schulzE i wspaut. 1997). Ponadto wykazano, e na pniejszych etapach rozwoju azot pozyskiwany z cia owadw stanowi jedynie dodatkowe rdo tego pierwiastka wspomagajce szybszy wzrost i osignicie fazy generatywnej oraz stymulujce produkcj nasion. Cefalotusy musz zatem korzysta z azotu nieorganicznego, aby osign odpowiedni wielko i moliwo apania ofiary. Zdolno do pobierania rnych form azotu zaley rwnie od gatunku roliny. U darlingtonii kalifornijskiej (Darlingtonia californica) wiek lici puapkowych nie wpywa na pobieranie azotu z cia owadw (schulzE i wspaut. 1997).
ZASOBNO RODOWISKA W SKADNIKI MINERALNE A MISOERNO ROLIN

Uwaa si, e roliny misoerne powinny by zupenie zalene od apania ofiar w

640

UrszUla KrasUsKa i wspaut.

przypadku, kiedy ich korzenie maj bardzo ograniczony dostp do skadnikw mineralnych (zaMora i wspaut. 1997). Przeprowadzono eksperyment na tustoszu wallisneriolistnym (Pinguicula vallisneriifolia), ktry wystpuje w grach na kamienistym podou, co w znaczcy sposb ogranicza moliwo pobierania zwizkw mineralnych za pomoc korzeni. Okazao si, e osobniki, ktre skutecznie apay owady, bd byy im one dostarczane, rosy, rozmnaay si wegetatywnie i generatywnie szybciej ni te, ktre uprawiano na poywce zawierajcej komplet skadnikw mineralnych (Ellison 2006). Oznacza to, e misoerno u tego gatunku jest gwnym sposobem pozyskiwania pierwiastkw, niezalenie od ich obecnoci w podou. Ponadto wyniki podobnych bada prowadzonych na rosiczce Whittakera (Drosera whittakeri) oraz rosiczce dwudzielnej (D. binata) dowiody, e w przypadku tych gatunkw dodanie nieorganicznego azotu do podoa wrcz hamuje ich wzrost (Ellison 2006). Tego typu rnice wynikaj z odmiennych rozwiza adaptacyjnych do rodowiska ycia. Z drugiej strony, nie wszystkie gatunki rolin misoernych negatywnie reaguj na dodatkowe wprowadzanie skadnikw mineralnych do podoa. W przypadku enlisei fioletowej (Genlisea violacea) wzbogacenie gleby w azot, fosfor, magnez, wap i elazo powodowao w czasie trwania eksperymentu dwukrotnie wikszy przyrost biomasy w stosunku do obserwowanego u nienawoonych rolin kontrolnych (aDaMEc 2008b). Ponadto roliny z gleb nawoonych posiaday wiksz ilo puapek i lici niezmodyfikowanych (aDaMEc 2008b). Badania te potwierdzaj gatunkowe rnice w przypadku cakowitego uzalenienia rolin misoernych od pobierania skadnikw mineralnych z cia zapanych ofiar. Na przykadzie czterech ldowych gatunkw rolin misoernych: tustosza alpejskiego (Pinguicula alpina), tustosza kosmatego (P. villosa), tustosza pospolitego (P. vulgaris) i rosiczki okrgolistnej (Drosera rotundifolia) wykazano zmiany w asymilacji azotu w zalenoci od warunkw otoczenia oraz jego dystrybucj do pkw spoczynkowych (ac. hibernacula) i organw reprodukcyjnych (hanslin i Karlsson 1996). W trakcie eksperymentu cz rolin rosa w warunkach dla nich naturalnych, a cz w szklarni. Wszystkim rolinom podawano ofiary znakowane izotopem 15N. Osobniki uprawia-

ne w szklarni pobieray wiksze iloci azotu (4050%) w stosunku do rolin znajdujcych si w warunkach naturalnych (3040%). W przypadku tustosza pospolitego rosncego w warunkach naturalnych ilo przyswajanego azotu sigaa okoo 41%, podczas gdy pozostae gatunki rolin absorboway ten pierwiastek tylko w okoo 30%. Takie rnice w pobieraniu azotu w zalenoci od warunkw zewntrznych najprawdopodobniej maj zwizek z tym, e w szklarni roliny s osonite przed opadami atmosferycznymi oraz maj zapewnion wysz temperatur (hanslin i Karlsson 1996). Ponadto wykazano, e u osobnikw nie kwitncych azot pobierany z ciaa ofiary kierowany by do pkw spoczynkowych (5897%), natomiast u osobnikw kwitncych zarwno do pkw spoczynkowych (3471%), jak i do organw reprodukcyjnych (1743%) (hanslin i Karlsson 1996). Wodne gatunki rolin misoernych wystpuj przewanie w rodowisku ubogim w atwo przyswajalne skadniki mineralne, ktre pobieraj przez pd z otoczenia lub z cia zapanych ofiar. Wan ekofizjologiczn adaptacj szybko rosncych gatunkw pywaczy jest atwa reutylizacja pierwiastkw ze starzejcych si organw (aDaMEc 2008a). Na przykadzie pywacza zachodniego (Urticularia australis) zbadano wpyw yznoci zbiornika wodnego (oligotroficzny, eutroficzny, mezotroficzny oraz dystroficzny) na zawarto azotu, fosforu, potasu, sodu oraz wapnia w pdzie tej roliny (aDaMEc 2008a). Wykazano, e nawet w zbiornikach silnie oligotroficznych, przy maej iloci zapanych ofiar, zawarto azotu i fosforu w pdzie roliny bya powyej wartoci limitujcej wzrost. Ponadto, ze starzejcych si organw roliny reutylizoway azot w okoo 57% i fosfor w 81%, ale traciy cay potas, sd, wap i magnez. Stenie potasu i fosforu w puapkach byo wysze ni w liciach. Kluczowym endogennym czynnikiem regulujcym wytwarzanie puapek okazao si stenie azotu w pdzie roliny (aDaMEc 2008a). Regulacja ta ma charakter ptli sprzenia zwrotnego spadek zawartoci azotu w pdzie stymuluje wytwarzanie puapek, co pozwala na zapanie wikszej iloci ofiar. Korelacja pomidzy zawartoci skadnikw mineralnych w tkance a rodowiskiem wodnym oraz liczb pcherzykw ownych zawierajcych ofiar wiadczy, e azot i fosfor zawarte w pdzie nie zale od stenia tych pierwiastkw w wodzie, a jedynie od udanego polowania na

Menu rolin misoernych

641

ofiar (aDaMEc 2008a). Wgiel jest absorbowany przez pywacza gwnie z wolnego CO2. Wyniki bada wykazay, e jego stenie jest ponadto czynnikiem limitujcym wzrost roliny. Wgiel w postaci organicznej moe by pobierany, ale jedynie w niewielkim stopniu (aDaMEc 2008a). Co ciekawe, to

wanie pywacze wydzielaj zasymilowany wgiel do puapki, w ktrej znajduje si specyficzne rodowisko mikroorganizmw symbiotycznych. Wydzielanie to jest analogiczne do aktywnoci wydzielniczej korzeni rolin nie bdcych misoernymi (sirov i wspaut. 2010).

MISOERNI WEGETARIANIE

Wikszo bada zwizanych z rolinami misoernymi skupia si na ich zdolnoci do pobierania skadnikw mineralnych pochodzenia zwierzcego. Jednake w literaturze mona spotka pewne doniesienia zwizane z pozyskiwaniem makro- i mikroelementw z glonw eukariotycznych oraz rolin bd ich fragmentw. W przypadku wodnych gatunkw pywaczy, takich jak pywacz zwyczajny, pywacz zachodni, pywacz drobny (Utricularia minor) czy pywacz Brema (U. bremii), zanalizowano zawarto puapek i okazao si, e nawet do ponad 80% schwytanych ofiar stanowi glony eukariotyczne, gwnie protisty (z przewag euglenin), ktre ulegaj strawieniu i stanowi rdo pokarmu pywaczy (PEroutKa i wspaut. 2008). Autorzy przedstawili rwnie zaleno pomidzy procentow zawartoci glonw w puapkach pywaczy a przewodnictwem elektroli-

tycznym wody w zbiorniku. Jeeli woda jest uboga w jony wzrasta liczba chwytanych glonw. Jednake podawanie okazom z gatunku pywacz zawilgocony (U. uliginosa) pokarmu tylko w postaci klejnotek (Euglena sp.) hamowao wzrost. Z drugiej strony, karmienie tych rolin pokarmem mieszanym (eugleniny i zwierzta) skutkowao znacznym przyrostem biomasy (Jobson i wspaut. 2000). W przypadku dzbanecznika beczukowatego wyniki bada z wykorzystaniem izotopw N dowiody, e rolina ta korzysta z martwych czci rolin, ktre wpady do dzbanka. Ponadto wykazano, e nawet okoo 35% zaabsorbowanego azotu jest pochodzenia rolinnego (Moran i wspaut. 2003). Ten specyficzny dla rolin misoernych sposb pozyskiwania skadnikw mineralnych stymuluje fotosyntez i wzrost (Pavlovi i wspaut. 2011).

ENZYMY SOKU TRAWIENNEGO ROLIN MISOERNYCH

Ju za czasw Darwina udowodniono obecno enzymw proteolitycznych w soku trawiennym rolin misoernych (MithfEr 2011). Obecnie wiadomo, e do enzymw uatwiajcych absorpcj skadnikw mineralnych z cia zapanych ofiar poza proteazami nale rwnie: nukleazy, rybonukleazy, fosfatazy kwane i alkaliczne, fosfoamidazy, esterazy, amylazy, chitynazy i lipazy (MithfEr 2011, Morohoshi i wspaut. 2011, rottloff i wspaut. 2011). Jednake trzeba zaznaczy, e wiele gatunkw rolin misoernych, ktre wyksztacaj puapki pasywne w ksztacie dzbanka, wspyje ze specyficznymi organizmami symbiotycznymi, ktrych zadaniem jest trawienie martwych cia ofiar (MithfEr 2011, Morohoshi i wspaut. 2011, Krl i wspaut. 2012). Do organizmw tych nale bakterie, grzyby, glony, nicienie i larwy owadw (KooPMan i wspaut. 2010, Krl i

wspaut. 2012). Warto te doda, e w puapkach dzbanecznikw czy kapturnic rozwijaj si unikatowe mikroorganizmy, ktre posiadaj specyficzne geny kodujce biaka umoliwiajce trawienie zdobyczy (KooPMan i wspaut. 2010, Morohoshi i wspaut. 2011). U dzbanecznikw i cefalotusw niedojrzae, zamknite jeszcze puapki wypenia pyn trawienny. W przypadku dojrzaych dzbanecznikw ilo pynu moe przekracza nawet 1 litr (aDlassniG i wspaut. 2011).
LIPAZY

Lipazy (EC 3.1.1.3) to enzymy katalizujce reakcj hydrolizy nierozpuszczalnych w wodzie triacylogliceroli (tKs i wspaut. 1974, Morohoshi i wspaut. 2011). Badania aktywnoci katalitycznej lipaz przeprowadzono z wykorzystaniem wydzieliny pobranej z nieotwartego dzbanka dzbanecznika Macfer-

642

UrszUla KrasUsKa i wspaut.

lana (Nepenthes macferlanei), ktr inkubowano z trzema substratami: glicerolem trioleinowym, tripalmitynowym oraz lecytyn. W wyniku trawienia trioleinianu w pH 6,0 oraz pH 2,6 powstay produkty rozkadu: kwas oleinowy i dioleinian. Lecytyna rwnie ulega hydrolizie do diglicerydw, co stanowi dowd na aktywno fosfatazy D. Jednak na podstawie uzyskanych wynikw nie mona jednoznacznie stwierdzi, e lipazy wystpujce w wydzielinie trawiennej s specyficzne wzgldem nienasyconych kwasw tuszczowych. Prawdopodobnie peni one du rol w niszczeniu bon komrkowych, co z kolei sprzyja uwalnianiu biaek z komrek ofiar (tKs i wspaut. 1974).
AMYLAZY

wykorzystaniu tych zwizkw pokarmowych z cia ofiar. Jest to oczywiste, poniewa roliny misoerne s w stanie syntetyzowa cukry w procesie fotosyntezy (sirov i wspaut. 2003).
CHITYNAZY

Amylazy (EC 3.2.1) to enzymy hydrolityczne, ktre katalizuj reakcje rozkadu wielocukrw. Zbadanie ich aktywnoci w wydzielinie trawiennej rolin misoernych przeprowadzono poprzez oznaczenie cukrw redukujcych metod Samogyi. Jako substratu uyto glikogenu wyizolowanego z ostryg, ktry inkubowano z wydzielin dzbanecznika Macferlana. Nie wykryto znaczcej aktywnoci amylolitycznej w kwanym pH, charakterystycznym dla wntrza puapki. Jedynie znikom aktywno zarejestrowano dla rodowiska obojtnego (tKs i wspaut. 1974). Wyniki tych bada mog wskazywa albo na niewielk zawarto amylazy w wydzielinie trawiennej lub na mae znaczenie tego enzymu dla odywiania mineralnego rolin misoernych.
GLUKOZYDAZY

Aktywno -glukozydazy (EC 3.2.1.20) i -glukozydazy (EC 3.2.1.21), (enzymw rozcinajcych wizania pomidzy czsteczkami glukozy) oraz -heksozaminidazy (EC 3.2.1.52), ktra rozkada acuchy oligosacharydw badano u czterech gatunkw wodnych rolin misoernych: pywacza zotego (Utricularia aurea), pywacza skponasiennego (U. foliosa), pywacza zachodniego oraz pywacza zwyczajnego (sirov i wspaut. 2003). Stosunkowo wysok aktywno w pustych puapkach stwierdzono tylko dla -glukozydazy (1,352,95 mol produktu l1h1), dla pozostaych enzymw aktywno okazaa si o jeden lub nawet dwa rzdy nisza, a zatem waciwie bez znaczenia dla roliny. Znikoma aktywno enzymw hydrolizujcych cukry zoone wiadczy o niewielkim

Chitynazy (EC 3.2.1.14) katalizuj hydroliz wiza -1,4-glikozydowych w chitynie, ktra jest polimerem N-acetylo-D-glukozoaminy wystpujcym w ciele ofiar rolin misoernych. Chitynazy dzieli si na dwie grupy. Endochitynazy przecinaj polimer w rodku acucha polisacharydowego, natomiast egzochitynazy na jego kocach (libantova i wspaut. 2009). Chitynazy wystpuj w tkankach rolin i mog by wydzielane przez komrki do apoplastu, jak i gromadzone w wakuoli (byczKowsKi i wspaut. 2009). Prawdopodobnie enzymy te bior udzia w reakcjach obronnych rolin na infekcje patogenne. Chityna jest rwnie gwnym zwizkiem, z ktrego zbudowane s szkielety zewntrzne stawonogw (sun i wspaut. 2010). Wyniki bada przeprowadzonych na rosiczce okrgolistnej wykazay, e aktywno chitynazy w poszczeglnych czciach roliny nie jest taka sama najwiksza w korzeniach i kwiatach, natomiast najmniejsza w odydze i liciach (libantova i wspaut. 2009). Wiksze znaczenie hydrolityczne chitynaza moe mie w przypadku dzbanecznikw, podczas trawienia owadw. Aktywno endochitynazy w dzbankach zaley od gatunku roliny, w niektrych przypadkach jest ona wysoka jak np. u dzbanecznika Thorela (Nepenthes thorelli) (rottloff i wspaut. 2011).
PROTEAZY I FOSFATAZY

Trawienie biaek umoliwiaj enzymy proteolityczne (EC 3.4), ktre rozcinaj wizania peptydowe, czce poszczeglne aminokwasy. Analiza aktywnoci proteaz nie jest prosta, poniewa enzymy te s wydzielane przez gruczoy trawienne w niewielkich ilociach. Ponadto w cieczy trawiennej puapki mog znajdowa si enzymy proteolityczne obcego pochodzenia. Badania nad enzymami proteolitycznymi rolin misoernych zwizane byy z pobieraniem wydzieliny trawiennej z nieotwartych jeszcze dzbankw dwudziestu gatunkw dzbanecznikw. Z analizowanej cieczy otrzymano frakcj wykazujc aktywno proteolityczn. Z frakcji tej wyizolowano enzym nazwany nepentensyn

Menu rolin misoernych

643

(JEntsch 1972). Jednake badania aktywnoci proteolitycznej cieczy trawiennej dzbankw zamknitych s obarczone pewnym bdem, poniewa odczyn pH pynu zamknitego dzbanka wynosi 3,04,5 i jest nieco wyszy ni w dorosych (otwartych), przygotowanych do apania ofiar (pH 2,12,8). Spostrzeenia te potwierdzono w przypadku dzbanecznika Macferlana. Po izolacji enzymw wykazano specyficzno dziaania enzymu proteolitycznego w stosunku do wizania peptydowego. Okazao si, e jest ona analogiczna do tej, jak wykazuje pepsyna ssakw (tKs i wspaut. 1974). Podobnie inkubacja utlenionego acucha bydlcej insuliny z pynem trawiennym pobranym z licia puapkowego dzbanecznika oskrzydlonego (Nepenthes alata) spowodowaa uzyskanie zhydrolizowanych peptydw (an i wspaut. 2002b). Wyniki kolejnych bada prowadzonych na tym samym gatunku dzbanecznika wykazay, e pojawienie si ofiary w modej, nowo otwartej puapce powoduje spadek odczynu pynu trawiennego do pH 2,8 w cigu 5 dni (an i wspaut. 2002b). Oznacza to, e musi istnie mechanizm przystosowujcy stenie jonw wodorowych do pojawienia si obcego biaka w wydzielinie. Ponadto, dodajc do cieczy trawiennej pepstatyn A (silny inhibitor proteinazy asparaginowej) potwierdzono obecno tego enzymu w pynie trawiennym dzbanka. Uzyskane wyniki wiadcz o utylizowaniu zwierzcych biaek w celu wykorzystania ich jako rda azotu. Dodatkowo analiza ekspresji genw kodujcych proteinaz asparaginow wykazaa synchronizacj pro-

dukcji enzymu z obecnoci ofiary w puapce (an i wspaut. 2002a). Z drugiej strony, aktywno aminopeptydaz w przypadku pywaczy bya znikoma. Minimalna obecno tego enzymu w puapkach moe by tumaczona zanieczyszczeniem enzymami obecnymi w wodzie. Wykryto jednak wysok aktywno kwanej fosfatazy (EC 3.1.3.2), ktra bierze udzia w procesach defosforylacji estrw fosforanowych (sirov i wspaut. 2003). Dodatkowo, aktywno tego enzymu okazaa si powszechna dla rolin misoernych, ktre w ten sposb s zdolne do przyswajania fosforu z cia ofiar (Pachno i wspaut. 2006).
RYBONUKLEAZY

Wyniki bada przeprowadzonych na wydzielinie trawiennej rosiczki Adeli (Drosera adelae) wykazay obecno specyficznej rybonukleazy, czyli biaka katalizujcego reakcj rozkadu czsteczki kwasu rybonukleinowego (RNA) na krtsze acuchy lub pojedyncze nukleotydy poprzez hydroliz wiza fosfodiestrowych (oKabE i wspaut. 2005). Enzym sklasyfikowano jako RNaz DA-1 (EC 3.1). Homopolirybonukleotydy poddane jej dziaaniu ulegay strawieniu, za wyjtkiem sekwencji poli(C). Aktywno wykrytego enzymu bya wysoka w kwanym pH, natomiast bliska zeru w zasadowym, przy czym odczyn pH pynu wydzielanego przez rolin wynosi od 4,3 do 4,4. Misoerne roliny produkuj ten enzym prawdopodobnie w celu pozyskania fosforu z kwasw rybonukleinowych zapanych zwierzt (oKabE i wspaut. 2005).

PODSUMOWANIE

Od czasw Karola Darwina, ktry zapocztkowa badania rolin zjadajcych zwierzta, nasza wiedza na temat pokarmu misoernych autotrofw znacznie si poszerzya. Dokadniej poznano menu tych organizmw. Na licie przysmakw znalazy si nie tylko owady, drobne miczaki, mae ssaki, lecz take szcztki innych rolin i odchody zwierzt. Niektre roliny misoerne nie trawi samodzielnie zdobytego pokarmu, ale absorbuj skadniki mineralne z poywnego bulionu przygotowanego przez mikroorganizmy symbiotyczne. Pozwolio to, na wprowadzenie podziau tej grupy rolin na typowo misoerne i pseudomisoerne

(w tym detrytusoerne/koprofagi). Pozornie odwrcony porzdek natury wymaga wyksztacenia przez roliny nie tylko mechanizmw apania ofiary, ale take biochemicznej maszynerii pozwalajcej na strawienie pokarmu i pozyskanie z cia ofiar niezbdnych do ycia skadnikw mineralnych. Zewntrzne odki rolin misoernych, pod pewnymi wzgldami, niewiele rni si od ukadu pokarmowego zwierzt. W wypeniajcej je cieczy trawiennej wystpuj podstawowe enzymy odpowiadajce za rozkad biaek, wielocukrw, kwasw nukleinowych, a nawet tuszczw. Jednak, mimo intensywnie prowadzonych bada, wiedza zwizana z izola-

644

UrszUla KrasUsKa i wspaut.

cj i identyfikacj poszczeglnych zwizkw uatwiajcych absorpcj skadnikw mineralnych jest nadal fragmentaryczna. Niewiele wiadomo te, na temat molekularnych mechanizmw kontroli syntezy tych zwizkw w samych rolinach, jak i u symbiotycznych mikroorganizmw zasiedlajcych puapki. Zastosowanie w badaniach rolin misoernych coraz bardziej wyrafinowanych metod analitycznych pozwolio na odsonicie licznych podobiestw pomidzy rolinami i zwierztami przy jednoczesnym podkreleniu rnic jakie dziel te dwa wspzalene i wspistniejce wiaty. Biorc pod uwag, postpujce zmiany klimatyczne, prowadzce do

zmniejszania si areau zajmowanego przez naturalne rodowiska rolin misoernych, istnieje potrzeba poznania upodoba dietetycznych tych organizmw w celu zapewnienia im szansy przetrwania np. na obszarach chronionych lub w ogrodach botanicznych. Chocia uprawa rolin misoernych nie jest atwa, dostarcza jednak satysfakcji estetycznych. Moe ponadto, przynosi wymierne korzyci w postaci ywych lepw na muchy. Obiecujce, mogoby by take wykorzystanie przez czowieka substancji trawiennych wytwarzanych przez roliny misoerne i/lub mikroorganizmy symbiotyczne wystpujce w puapkach.

MENU ROLIN MISOERNYCH

Streszczenie Roliny misoerne to organizmy autotroficzne wabice i chwytajce zwierzta za pomoc specyficznych lici puapkowych, mona wic powiedzie, e to roliny odywiajce si pokarmem zwierzcym. Misoerno w wiecie rolin stanowi ciekawy przykad zdolnoci adaptacyjnych. Brak atwo dostpnych skadnikw mineralnych w rodowisku naturalnym spowodowa, e w toku ewolucji roliny te wyksztaciy szereg mechanizmw umoliwiajcych im zdobywanie pierwiastkw biogennych w sposb alternatywny do pobierania ich z roztworu glebowego. Wyniki bada prowadzonych od ponad 100 lat wskazuj, e roliny misoerne absorbuj z cia zapanych ofiar nie tylko azot, ale rwnie m.in. fosfor i wgiel. Przyswajanie skadnikw mineralnych jest moliwe dziki obecnoci w puapkach cieczy trawiennej, zawierajcej enzymy odpowiadajce za degradacj biaek, kwasw nukleinowych, cukrw, a nawet lipidw. Z uwagi na rny rodzaj pokarmu, sposb jego pozyskiwania i dalszej obrbki, mona wrd rolin misoernych wyrni roliny misoerne sensu stricto, pseudomisoerne i roliny detrytusoerne/koprofagi. W niniejszej pracy omwiono zagadnienia mineralnego odywiania rolin misoernych, ze szczeglnym uwzgldnieniem preferowanej przez nie diety.

MENU OF CARNIVOROUS PLANTS

Summary Carnivory is a interesting example of plant adaptation to the environment deprived in mineral nutrients, especially nitrogen. Carnivorous plants derive some or most of their nutrients from trapping and consuming animals (mainly insects), instead of taking them from the soil. The results of experiments started in the past (even more than 100 years ago) on menu of carnivorous plants demonstrated that not only nitrogen but also phosphorous or carbon may be absorbed from trapped victims. Carnivorous plants are subdivided into those with passive traps and those with active traps. For some of these traps the actual method of insect decomposition involves digestive enzymes produced by the plant and bacterial decay within the trap. The composition of digestive fluid is still controversial, although activities of typical enzymes that can hydrolyze carbohydrates, nucleic acids, proteins and even lipids were found in the solution. Depending on the manner of nutrition e.g. a variety of victims, the group of carnivorous plants may be divided into carnivorous sensu stricto, pseudocarnivores and detritivores/coprophages. The aim of this review was to clarify current knowledge on mineral nutrition of carnivorous plants in relation to their favor diet.

LITERATURA
aDaMczyK B., GoDlEwsKi M., 2010. Rnorodno strategii pozyskiwania azotu przez roliny. Kosmos 59, 211222. aDaMEc L., 1997. Mineral nutrition of carnivorous plants a review. Bot. Rev. 63, 273299. aDaMEc L., 2002. Leaf absorption of mineral nutrients in carnivorous plants stimulates root nutrient uptake. New Phytol. 155, 89100. aDaMEc L., 2008a. Mineral nutrient relations in the aquatic carnivorous plant Utricularia australis and its investment in carnivory. Arch. Hydrobiol. 3, 175183.

Menu rolin misoernych aDaMEc L., 2008b. Soil fertilization enhances growth of the carnivorous plant Genlisea violacea. Biologia 2, 201203. aDaMEc L., 2010. Mineral cost of carnivory in aquatic carnivorous plants. Flora 205, 618621. aDlassniG W., PEroutKa M., laMbErs H., lichtschEiDl I. K., 2005. The roots of carnivorous plants. Plant Soil 274,127140. aDlassniG W., stEinhausEr G., PEroutKa M., MusilEK A., stErba J. H., lichtschEiDl I. K., bichlEr M., 2009. Expanding the menu for carnivorous plants: Uptake of potassium, iron and manganese by carnivorous pitcher plants. Appl. Radiat. Isotop. 67, 21172122. aDlassniG W., PEroutKa M., lEnDl T., 2011. Traps of carnivorous pitcher plants as a habitat: composition of the fluid, biodiversity and mutualistic activities. Ann. Bot. 107, 181194. an C.-I., fuKusaKi E., Kobayashi A., 2002a. Aspartic proteinases are expressed in pitchers of the carnivorous plant Nepenthes alata Blanco. Planta 214, 661667. an C.-I., taKEKawa S., oKazawa A., fuKusaKi E., Kobayashi A., 2002b. Degradation of a peptide in pitcher fluid of the carnivorous plant Nepenthes alata Blanco. Planta 215, 472477. baxtEr I., 2009. Ionomics: studying the social network of mineral nutrients. Curr. Opin. Plant Biol. 12, 381386. brEwEr J. S., baKEr D. J., nEro A. S., PattErson A. L., robErts R. S, turnEr L. M., 2011. Carnivory in plants as a beneficial trait in wetlands. Aquat. Bot. 94, 6270. byczKowsKi B., MacioszEK V. K., Kononowicz A. K., 2009. Rolinne biaka PR w odpowiedzi obronnej na atak grzybw neurotroficznych. Post. Biol. Kom. 36, 121134. clarKE C. M., bauEr U., lEE C. C., tuEn A., rEMbolD K., Moran J. A., 2009. Tree shrew lavatories: a novel nitrogen sequestration strategy in a tropical pitcher plant. Biol. Lett 5, 632635. clarKE C., Moran J. A., lEE C. C., 2011. Nepenthes baramensis (Nepenthaceae) a new species from north-western Borneo. Blumea 56, 229 233. Darwin C., 1875. Insectivorous plants. John Murray, London. Ellison A. M., 2006. Nutrient limitation and stoichiometry of carnivorous plants. Plant Biol. 8, 740747. Ellison A. M., farnsworth E. J., 2005. The cost of carnivory for Darlingtonia californica (Sarraceniaceae): evidence from relationships among leaf traits. Am. J. Bot. 92, 10851093. Ellison A. M., GotElli N. J., 2009. Energetics and the evolution of carnivorous plants Darwins most wonderful plants in the world. J. Exp. Bot. 60, 1942. GoJon A., nacry P., DaviDian J.-C., 2009. Root uptake regulation: a central process for NPS homeostasis in plants. Curr. Opin. Plant Biol. 12, 328338. hanslin H. M., Karlsson P. S., 1996. Nitrogen uptake from prey and substrate as affected by prey capture level and plant reproductive status in four carnivorous plant species. Oecologia 106, 370 375. JEntsch J., 1972. Enzymes from carnivorous plants (Nepenthes). FEBS Lett. 3, 273276. Jobson R.W., Morris E.C., burGin S., 2000. Carnivory and nitrogen supply affect the growth of the bladderwort Utricularia uliginosa. Aust. J. Bot. 48, 549560. JurGEns A., El-sayED A. M., sucKlinG D. M., 2009. Do carnivorous plants use volatiles for attracting prey insects? Functional Ecol. 23, 875887.

645

KooPMan M. M., fusEliEr D. M., hirD S., carstEns B. C., 2010. The carnivorous pale pitcher plant harbors diverse, distinct and time-dependent bacterial communities. Appl. Environ. Microbiol. 76, 18511860. KrouK G., crawforD N. M., coruzzi G. M, tsay Y.F., 2010. Nitrate signaling: adaptation to fluctuating environments. Curr. Opin. Plant Biol. 13, 266273. Krl E., Pachno B. J., aDaMEc L., stolarz M., DziubisKa M., trbacz K., 2012. Quite a few reasons for calling carnivores the most wonderful plants in the world. Ann. Bot. 109, 4764. libantova J., KaMarainEn T., MoravciKova J., MatusiKova I., salaJ J., 2009. Detection of chitinolytic enzymes with different substrate specificity in tissues of intact sundew (Drosera rotundifolia L.). Mol. Biol. Rep. 36, 851856. Maathuis F. J. M., 2009. Physiological functions of mineral macronutrients. Curr. Opin. Plant Biol. 12, 250258. MithfEr A., 2011. Carnivorous pitcher plants: insights in an old topic. Phytochemistry 72, 1678 1682. Moran J. A., clarKE C. M., hawKins B. J., 2003. From carnivore to detritivore ? Isotopic evidence for leaf litter utilization by the tropical pitcher plant Nepenthes ampullaria. Int. J. Plant Sci. 164, 635639. Moran J. A., hawKins B. J., GowEn B. E., robbins S. L., 2010. Ion fluxes across the pitcher walls of three Bornean Nepenthes pitcher plant species: flux rates and gland distribution patterns reflect nitrogen sequestration strategies. J. Exp. Bot. 61, 13651374. Morohoshi T., oiKawa M., sato S., KiKuchi N., Kato N., iKEDa T., 2011. Isolation and characterization of novel lipases from a metagenomic library of the microbial community in the pitcher fluid of the carnivorous plant Nepenthes hybrida. J. Biosci. Bioeng. 112, 38123818. oKabE T., iwaKiri Y., Mori H., oGawa T., ohyaMa T., 2005. An S-like ribonuclease gene is used to generate a trap-leaf enzyme in the carnivorous plant Drosera adelae. FEBS Lett. 579, 5729 5733. Pavlovi A., slovKov L., antrEK J., 2011. Nutritional benefit from leaf litter utilization in the pitcher plant Nepenthes ampullaria. Plant Cell Environ. 34, 18651873. PEroutKa M., aDlassniG W., volGGEr M., lEnDl T., url W. G., lichtschEiDl I. K., 2008. Utricularia: a vegetarian carnivorous plant ? Algae as prey of bladderwort in oligotrophic bogs. Plant Ecol. 199, 153162. Pachno B. J., aDaMEc L., lichtschEiDl I. K., PEroutKa M., aDlassniG W., vrba J., 2006. Fluorescence labelling of phosphatase activity in digestive glands of carnivorous plants. Plant Biol. 8, 813820. Pachno B. J., aDaMEc L., huEt H., 2009. Mineral nutrientnt uptake from prey and glandular phosphatase activity as a dual test of carnivory in semi-desert plants with glandular leaves suspected of carnivory. Ann. Bot. 104, 649654. PoDbiElKowsKi Z., suDniK-wJciKowsKa B., 2003. Roliny misoerne zwane te owadoernymi. Multico Oficyna Wydawnicza, Warszawa. rEntsch D., schMiDt S., tEGEDEr M., 2007. Transporters for uptake and allocation of organic nitrogen compounds in plants. FEBS Lett. 581, 2281228. rottloff S., stiEbEr R., MaischaK H., turini F. G., hEubl G., MithfEr A., 2011. Functional characterization of a class III acid endochitinase from

646

UrszUla KrasUsKa i wspaut. sun J., tonG J., chEn D., lin J., liu X., wanG Y., 2010. Micro-tensile testing of the lightweight laminated structures of beetle elytra cuticle. Adv. Nat. Sci. 3, 225234. tKs Z. A., woon W. C., chaMbErs S. M., 1974. Digestive enzymes secreted by the carnivorous plant Nepenthes macferlanei L. Planta 119, 39 46. zaMora R., GoMEz J. M., hoDar J. A., 1997. Responses of a carnivorous plant to prey and inorganic nutrients in a Mediterranean environment. Oecologia 111, 443451.

the traps of the carnivorous pitcher plant genus, Nepenthes. J. Exp. Bot. 62, 46394647. schulzE W., schulzE E. D., PatE J. S., Gillison A. N., 1997. The nitrogen supply from soils and insects during growth of the pitcher plants Nepenthes mirabilis, Cephalotus follicularis and Darlingtonia californica. Oecologia 112, 464471. sirov D., aDaMEc L., vrba J., 2003. Enzymatic activities in traps of four aquatic species of the carnivorous genus Utricularia. New Phytol. 159, 669675. sirov D., borovEc J., antrKov H., antrEK J., vrba J., aDaMEc L., 2010. Utricularia carnivory revisited: plants supply photosynthetic carbon to traps. J. Exp. Bot. 61, 99103.