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Jurado
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RECONOCIMIENTOS
DEDICATORIA
Esta tesis se la dedica con todo mi corazn a las dos personas que ms amo y son
mi ms preciado tesoro
A mi par de Luis Ignacios
Y por supuesto a la persona a quin le debo todo lo que soy
A mi mam
DECLARACIN
Excepto cuando es explcitamente indicado en el texto, el trabajo de investigacin
contenido en esta tesis fue efectuado por la Biol. Martha Susana Zuloaga Aguilar como
estudiante de la carrera de Doctorado en Ciencias en Ecologa y Manejo de Recursos Naturales
entre agosto de 2003 y agosto del 2010, bajo la supervisin del Dr. Oscar Luis Briones
Villarreal y la Dra. Alma Orozco Segovia.
Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para
obtener otros grados acadmicos, ni sern utilizadas para tales fines en el futuro.
__________________________
NDICE
RESUMEN.......
18
CAPTULO I
Introduccin General.
Ecologa de la semilla y su papel en la regeneracin de las comunidades
Importancia ecolgica del banco de semillas.
Ecologa del fuego en comunidades forestales..
Manejo del fuego y conservacin de las comunidades vegetales..
22
24
26
28
31
Hiptesis..
Objetivos..
General
Especficos..
Estructura de la tesis
32
33
33
33
33
Literatura consultada.. 35
CAPTULO II
Effect of heat shock on germination of 23 plant species
in pine-oak and montane cloud forest in western Mexico
Abstract..........................................................................................................................................
Introduction
Materials and methods...................................................................................................................
Study area...........................................................................................................................
Plant species and collection...........................................................................................................
46
47
48
50
50
51
51
52
53
55
55
56
59
64
65
65
CAPTULO III
Seed germination of montane forest species in response
to ash, smoke and heat shock in western Mexico...................................................................... 91
Abstract.......................................................................................................................................... 92
8
Introduction
Materials and methods...................................................................................................................
Study site............................................................................................................................
Plant species and seed collection.......................................................................................
General procedures............................................................................................................
Germination treatments......................................................................................................
Data analysis......................................................................................................................
Results............................................................................................................................................
Treatments..........................................................................................................................
Discussion......................................................................................................................................
Conclusions....................................................................................................................................
Acknowledgements........................................................................................................................
References......
93
95
95
96
96
96
97
98
98
100
103
104
104
CAPTULO IV
Impacto de una quema prescrita sobre el banco de semillas
en un bosque de pino-encino en el occidente de Mxico .................................... 116
Resumen.....
Introduccin...
Materiales y Mtodos.
rea de estudio...
Quema prescrita.
Muestreo del banco de semillas.
Evaluacin de la lluvia de semillas y la regeneracin por rebrotes...
Muestreo de la vegetacin.
Anlisis...
Resultados..
Temperatura durante la quema prescrita
Densidad del banco de semillas en el suelo...
Riqueza de especies en el banco de semillas en el suelo...
Composicin florstica del banco de semillas en el suelo.
Composicin de la vegetacin establecida
Comparacin de la composicin de especies entre el banco de semillas en el suelo y la
vegetacin establecida....
Evaluacin de la regeneracin vegetativa y lluvia de semillas..
Discusin
Agradecimientos
Referencias.
117
118
120
120
121
122
123
123
123
124
124
125
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129
130
131
131
139
139
CAPTULO V
Variaciones temporales en la emergencia de plntulas y papel regenerativo
del banco de semillas en el suelo despus de una quema prescrita
en un bosque de pino-encino en el occidente de Mxico. 163
Resumen.
Introduccin...
Materiales y Mtodos.
rea de estudio...
Quema prescrita.
Muestreo del banco de semillas.
Anlisis...
Resultados..
Emergencia de plntulas del banco de semillas.
Variacin temporal del nmero promedio de especies en el banco de semillas
Nmero de especies e ndice de similitud temporal...
ndice de diversidad temporal
Discusin
Conclusiones..
Agradecimientos
Referencias
164
165
168
168
169
169
170
171
171
173
174
175
176
182
182
183
CAPTULO VI
Conclusin general. 209
Literatura citada. 214
10
CAPTULO II
Fig. 1. Climogram. 19 years mean monthly temperature and precipitation from the Scientific
Station Las Joyas. Data from Jardel et al. (2004b)..................................................................
74
Fig. 2. Germination percentages of 23 species of pine-oak and montane cloud forest species
exposed to 16 heat shock treatments. Seeds were exposed to 60, 80, 100 or 120C, for 5 (
) or 60 min (
heat shock (
), in dry and moist sand (indicated at top), or were controls not exposed to
). Letters above bars indicate statistical differences between
treatments.....................................................................................................................................
75
Fig. 3. Linear or Quadratic fit to the probability of germination of 21 species exposed to heat
shocks of 60, 80, 100 or 120C and control (25C). The substrate conditions and the exposure
time to the heat shock were: in dry substrate for 5 () or 60 () min, in moist substrate for
5 min (----) or 60 min ().........................................................................................................
77
Table 1. Seed traits of 23 species. Traits of 23 plant species growing in fire prone areas
covered by pine forest (PF), pine-oak forest (POF), montane cloud forest (MCF), mixed
forest (MF) or widely distributed (Wd) in the Sierra de Manantln, Jalisco. I = water
impermeable seed coat, P = water permeable seed coat, WCdb = water content dry basis. Wu
= increase in weight after 15 h of incubation on a wet surface. (mg) = milligram. () without
data. Mean standard deviation..................................................................................................
78
Table 2. Values of deviance and the significance (with asterisks) of the 3-factor General
Linear Model (GLM) fitted for each species. Effects of the temperature (a=60, b=80, c=100,
d=120C), the duration of exposure (a=5min, b=60 min) and condition of substrate (a= dry
and b=moist) and their interactions on seed germination for the 23 species. Small letters
indicate the level of treatment with the highest germination proportion. The data
overdispersion found in some species was reduced using a quasibinomial model (qb);
accordingly the F rather than X2 test is reported. The number of freedom degrees per species
was 63. Significance: * < 0.05, **<0.001, *** 0.0001, not significant (ns)...............................
Table 3. Results of linear/quadratic regressions. Significance of the linear/quadratic nominal
logistic regression models fitted to the probability of germination and the temperature at
11
80
which the seeds were exposed prior to incubation (at 25C). These temperatures were: 60,
80, 100 or 120C, for 5 or 60 min in dry (D) or moist (W) substrate. Likelihood Ratio X2 is
two times the difference of the negative loglikelihoods between the linear and quadratic full
models. (ns) not significant (P > 0.05). (*) treatment where only the linear model was
significant. () without fit
84
Table 4. Germination percentages of seeds sown on agar with gibberellic acid (GA3 at 1000
ppm) or without it (control). We also show the germination percentages for seeds that were
non-hydrated (DS) and seeds incubated for 15 h in moist sand (I) exposed to heat shock in
moist sand. After incubation in moist sand, permeable seeds were preimbibed, whereas
impermeable seeds were just superficially damp. Damp seeds are indicated with an asterisk.
Germination percentages of complementary treatments for Lupinus exaltatus are also
included: mechanical scarification (E) or dry shock at 150C for 1 min. Letters show the
statistical differences ( = 0.05) between treatments in the same line, after tests for multiple
contrasts within each species. A hyphen indicates that the treatment was not done. Standard
deviations are shown in parentheses............................................................................................
87
Table 5. Results of the 4-factor GLM analysis applied to 16 species grouped depending on
forest type. Evaluation of the heat shock effects for nine species from pine-oak forest and
seven species from mixed forest nested in forest type (Spp within FT = FT/spp).The heat
shock levels were: temperature (T, 60, 80,100 or 120C), exposure time (ET, 5 or 60 min)
and substrate condition (CS, dry or moist sand). All terms in the model were significant
(P<0.001).
89
CAPTULO III
Figure 1. Germination percentages for 12 species exposed to the following treatments:
gibberellic acid (C2), water smoke (S), ash (A), heat shock (HS), combinations of these
treatments, and untreated seeds (C1). Lowercase letters denote significant differences
between treatments (Tukeys test, P < 0.05)...............................................................................
110
Figure 2. Germination over time of 12 species exposed to fire products. C1= Control (), C2
= gibberellic acid (), S = Smoke (), A = Ash (U), HS = Heat shock (), HS+S = Heat
shock + Smoke (), HS+A = Heat shock + Ash () and HS+S+A = Heat shock + Smoke +
Ash ().......................................................................................................................................... 111
12
Table 1. Plant families, life form and seed traits of 12 species which are commonly found in
pine-oak forest. Month of seed collection is also indicated. P = permeable, I = impermeable.
(*) Moist heat shock. 112
Table 2. Results of one-way ANOVA on the effect of water smoke, ash, heat shock and their
combinations on germination percentages of 12 species. F-ratio and probability level (P) are
reported. Degrees of freedom = 7, a = arcsine transformation....................................................
113
Table 3. Results of 3-factor ANOVA on the effect of 7 treatments plus control on seed
germination of 12 species growing in pine-oak forest. Species were nested by seed coat type
(impermeable or permeable), indicated as Coat/spp. Significance: ** < 0.001, *** < 0.0001,
ns = not significant.......................................................................................................................
114
CAPTULO IV
Figura 1. Tiempo de residencia (a) de la temperatura promedio modal (b) y promedio
mxima (c) en cinco sitios durante la quema prescrita, as como temperatura promedio en un
sitio sin quemar (d), registradas en la hojarasca (H), mantillo (M) y suelo superficial (2 y 6
cm. de profundidad) en el bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas,
Mxico. () promedio y () 1 Error Estndar...
147
Figura 2. Densidad promedio ( DE) de plntulas emergidas del banco de semillas antes
(AQ) y despus de la quema prescrita (DQ) en la hojarasca (H) y tres profundidades en el
suelo (03, 36 y 610 cm), en un bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las
Joyas, Mxico........................... 148
Tabla 1. Anlisis de varianza con medidas repetidas para probar el efecto de la quema
prescrita (antes y despus) sobre la densidad de plntulas emergidas y riqueza de especies del
banco de semillas en cinco sitios y 3 profundidades del suelo (hojarasca, 2 cm y 3cm) del
bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico. Para cumplir con el
supuesto de normalidad, se eliminaron del anlisis los registros obtenidos a 6 cm de
profundidad y en uno de los seis sitios, debido a que el nmero de plntulas emergidas fue
extremadamente bajo..
-2
149
150
Tabla 3 Nmero de individuos por m-2, forma de vida (FV) y familia de 80 taxa (58 especies,
21 gneros y 1 desconocida) presentes en el soto-bosque de pino-encino en la Estacin
Cientfica Las Joyas, antes (AQ) y despus (DQ) de la quema prescrita. A= rbol, Ar =
arbusto, HA = hierba anual. HP = hierba perenne, T = trepadora, (*)=especies con capacidad
de rebrotar, () = sin dato.... 155
Tabla 4. Matriz de similitud de Jaccard entre las especies antes (AQ) y despus (DQ) de la
quema prescrita en el banco de semillas en el suelo y la vegetacin establecida en un bosque
de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico.
160
-2
Tabla 5. Nmero individuos m por especie que desarrollaron rebrotes tres meses despus de
la quema y que se establecieron a travs de la lluvia de semilla despus de una semana de la
quema prescrita (rea quemada) y en un rea sin quemar del bosque de pinoencino..
161
CAPTULO V
Figura 1. Temperatura y precipitacin promedio mnima y mxima mensual registradas entre
1989-2007 en la Estacin Cientfica las Joyas, en la Reserva de la Biosfera Sierra de
Manantln, Jal. (Jardel et al. 2008)..............................................................................................
190
Figura 2. Densidad promedio de plntulas por m-2 emergidas del banco de semillas en el rea
control () y el rea quemada () en cuatro fechas de muestreo (febrero, mayo, agosto y
noviembre) del 20062007, del bosque de pino-encino en la Estacin Cientfica Las Joyas.
Las letras indican diferencias significativas entre las pocas de recolecta y las dos reas
(quemada y control) para cada ao por separado. Meses a la derecha de la lnea punteada
corresponden a las estaciones de recolecta post-quema..
191
Figura 3. Densidad promedio de plntulas por m2, por sitio, de hierbas () y arbustos ()
en el rea control y el rea quemada en cuatro pocas de colecta de 20062007, del bosque de
pinoencino en la Estacin Cientfica Las Joyas. Las letras indican diferencias significativas
entre las estaciones de recolecta y las dos formas de vida entre reas (quemada y control)
para cada ao por separado..
Figura 4. Nmero de plntulas emergidas del banco de semillas en el suelo de Eupatorium
14
192
) control.
193
-2
Figura 5. Nmero promedio de especies por unidad de muestreo (0.094 m ) en el rea control
() y el rea quemada () en cuatro pocas de recolecta de 20062007, en el bosque de pinoencino de la Estacin Cientfica las Joyas, Mxico. Las letras indican diferencias
significativas entre las estaciones de colecta y las dos reas (quemada y control) para cada
ao por separado. Meses a la derecha de la lnea punteada corresponden a las estaciones de
recolecta post-quema...
194
Figura 6. Nmero promedio de plntulas emergidas del banco de semillas de hierbas anuales
(), hierbas perennes () y arbustos (), en el rea control y el rea quemada en cuatro
pocas de recolecta de 20062007, en el bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica las
Joyas, Mxico. Las letras indican diferencias significativas entre las estaciones de colecta y
las dos reas (quemada y control) para cada ao por separado...
195
197
Tabla 1. Resultado del ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre la densidad estacional de plntula emergidas del banco de semillas del suelo
del bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico, durante 2006 y 2007.
Los muestreos se realizaron en seis sitios de un rea quemada en febrero de 2006 y otra sin
quemar (Tratamiento) durante cuatro estaciones: inicio poca seca (febrero), final poca seca
(mayo), mitad poca hmeda (agosto), final poca hmeda (noviembre)... 198
Tabla 2. Resultado del ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre la densidad estacional de plntula de hierbas y arbustos (Forma de vida=FV)
15
emergidas del banco de semillas del suelo del bosque de pino-encino, durante 2006 y 2007.
Los muestreos se realizaron en seis sitios de un rea quemada en febrero de 2006 y otra sin
quemar (Tratamiento) durante cuatro estaciones: inicio poca seca (febrero), final poca seca
(mayo), mitad poca hmeda (agosto), final poca hmeda (noviembre)... 199
Tabla 3. Resultados del ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre el nmero promedio de especies emergidas del banco de semillas del suelo del
bosque de pino-encino, durante 2006 y 2007. Los muestreos se realizaron en seis sitios de un
rea quemada en febrero de 2006 y otra sin quemar (Tratamiento) durante cuatro pocas del
ao: inicio de la poca seca (febrero), final de la poca seca (mayo), mitad de la poca de
lluvias (agosto), final de la poca de lluvias (noviembre)...
201
Tabla 4. Resultados del modelo lineal generalizado de tres vas con una distribucin del error
Poisson, sobre el efecto de la quema prescrita en el nmero promedio de especies por forma
de vida (FV= hierbas anuales, perennes y arbustos) en el 2006 y 2007. Los muestreos se
realizaron en cuatro pocas del ao: inicio de la poca seca (febrero), final de la poca seca
(mayo), mitad de la poca de lluvias (agosto), final de la poca de lluvias (noviembre), en
seis sitios del rea quemada y en seis sitios de un rea sin quemar (Tratamiento).. 202
Tabla 5. Especies emergidas del banco de semillas del suelo del bosque de pino-encino, en
dos aos de muestreo (20062007). FV= Forma de vida............................
203
16
17
RESUMEN
El fuego es una importante fuerza evolutiva que por cientos de aos ha moldeado la estructura, la
composicin y funcionalidad de los ecosistemas propensos a incendios alrededor del mundo. En
este trabajo evalu el efecto del fuego sobre la capacidad de germinacin de las semillas a nivel
de especie y comunidad (banco de semillas del suelo) del bosque de pino-encino del occidente de
Mxico. A nivel de especie se evalu bajo condiciones de laboratorio el efecto de los productos
del fuego (choque trmico, humo y ceniza) sobre la capacidad de germinacin de especies que
frecuentemente se establecen en un bosque de pino-encino. Se observ que la interaccin entre
altas temperaturas, el tiempo de exposicin, el contenido de humedad de la semilla y la condicin
de humedad del sustrato determinaron la supervivencia de las semillas. La mayora de las
especies (78.2%) necesit de la exposicin a un choque trmico (70120C) para incrementar la
germinacin. Sin embargo, para algunas especies el choque trmico disminuy la germinacin o
fueron letales en semillas hidratadas. La respuesta germinativa a los productos del incendio
estuvo relacionada con el tipo de latencia. El choque trmico por si solo o en combinacin con el
humo y la ceniza estimularon la germinacin de semillas con latencia fsica (testa impermeable).
Contrariamente, el humo y la ceniza estimularon la germinacin en semillas con latencia
fisiolgica. An cuando germinan en bajos porcentajes, las semillas de especies del bosque
mesfilo de montaa que frecuentemente se establecen bajo el dosel de pino-encino pudieron
tolerar el choque trmico. Una quema prescrita, equivalente a un incendio superficial de baja
intensidad, realizada al inicio de la poca seca increment la germinacin de un gran nmero de
plantas del banco de semillas del suelo, especialmente de hierbas perennes. La similitud de
especies (Morisita-Horn) registrada en tres profundidades del suelo y en la hojarasca vari
despus del incendio. En general el ndice de similitud de especies emergidas del banco de
semillas en el suelo entre antes y despus de la quema fue alto (70%). Lo cual indica que las
semillas de la mayora de las especies dominantes en el banco de semillas del suelo del bosque de
pino-encino toleraron el paso del fuego. Por otro lado, el banco de semillas recolectado antes y a
pocas horas despus de la quema y la vegetacin establecida antes y tres meses despus de la
quema mostraron bajos ndices de similitud (14.618.7%). Dado el patrn de germinacin
estacional, se infiere que una gran proporcin del banco de semillas del bosque de pino-encino es
transitoria. Una gran densidad de semillas no latentes se registr en la poca de secas (febrero18
mayo), la cual disminuy significativamente al final de los dos aos muestreados. Despus de un
ao post-quema el nmero de semillas no latentes de arbustos se increment en mayo y agosto.
En general se registraron bajos ndices de similitud estacional entre el rea quemada y noquemada durante los aos muestreados (15-52%). En comparacin al rea no quemada, la
diversidad se increment despus de seis meses de la quema prescrita. El nmero total de
especies registradas en el banco de semillas del suelo tras dos aos de muestreo en el rea
quemada (90) fue ligeramente mayor que el registrado en el rea no-quemada (84). Los
resultados indican que las semillas de un importante nmero de especies del bosque de pinoencino presentan atributos que les permiten sobrevivir e incrementar su germinacin despus de
un incendio. El banco de semillas es una importante fuente de regeneracin post-incendio de
varias especies del sotobosque de pino-encino. Las quemas superficiales de baja intensidad
pueden favorecer el establecimiento e incrementar el nmero de especies nativas del bosque de
pino-encino del occidente de Mxico.
19
20
CAPTULO I
Introduccin
21
Los incendios son parte de la dinmica natural de diferentes ecosistemas alrededor del
mundo. En consecuencia, podemos encontrar que las historias de vida exitosas en estas
comunidades vegetales son el resultado de la presin selectiva de un particular rgimen de
incendio (Wright y Bailey 1982; Chandler et al. 1983). De esta manera, la composicin y
dinmica poblacional de las especies en reas propensas a incendios estar asociada a la
intensidad, frecuencia y estacionalidad del incendio (Bond y van Wilgen 1996; Clarke 2002;
Menges et al. 2006). En ambientes con frecuentes disturbios, las historias de vida de las especies
vegetales representan un conjunto de atributos que permiten a las plantas sobrevivir y persistir en
la comunidad post-disturbio (Nobel y Slatyer 1980). La estrategia regenerativa post-disturbio
puede llevarse a cabo a travs de la reproduccin vegetativa (rebrotes) y por va sexual (semillas).
Gracias a la regeneracin por rebrotes, algunas especies experimentan un rpido incremento en
cobertura tras el paso de un incendio (Trabaud 1987; Fle et al. 2000). Sin embargo, para
especies que se propagan principalmente por va sexual, la lluvia de semillas o la formacin de un
banco de semillas puede ser las principales fuentes de regeneracin post-fuego (EgertonWarburton 1998; Quintana-Ascencio y Menges 2000; Fenner y Thompson 2005; Keeley et al.
2005; Williams et al. 2005; Gamboa-de Buen y Orozco-Segovia 2008). Ambos tipos de
estrategia regenerativa pueden contribuir a la capacidad de resilencia de la comunidad e influir en
la ruta sucesional de las reas propensas a incendios (Trabaud 1987; Fle et al. 2000; Carr 2008;
Franklin et al. 2006; Moya et al. 2008). Por tal razn, un mejor conocimiento de la interaccin
entre el fuego y los atributos de las especies es necesario para entender cmo la dinmica de una
comunidad vegetal es afectada por el fuego.
El banco de semillas juega un papel importante en la dinmica de las comunidades vegetales.
La funcin principal del banco de semillas es la de regeneracin poblacional (Thompson 1992), a
travs del reemplazo poblacional (e.g. anuales), o como recurso de regeneracin post-disturbio
22
(Grime 1989). La respuesta del banco de semillas a las fluctuaciones estacionales o los disturbios
est regida por caractersticas fisiolgicas y morfolgicas intrnsecas de las semillas (Thompson y
Grime 1979; Baskin y Baskin 1989, 2001). Por lo que, para comprender la manera en que el
fuego afecta el banco de semilla, es necesario conocer la dinmica del mismo y las caractersticas
de las semillas que les permiten sobrevivir y contribuir a la regeneracin post-disturbio (DeBano
et al. 1998). Sin embargo, el papel que juega el banco de semillas en la regeneracin de los
sistemas forestales puede variar entre comunidades (Calvo et al. 2003) y su importancia puede
ser medida en funcin de su composicin, riqueza de especies, diversidad y tamao de la reserva.
Estas caractersticas influyen en la capacidad de resilencia y patrn sucesional de la comunidad.
En bosques templados, la germinacin de las semillas de especies herbceas de etapas
tempranas en la sucesin, es comnmente promovida tras el paso de un incendio (Izhaki et al.
2000; Calvo et al. 2003; Wienk et al. 2004; Shelling y McCartgy 2007; Knapp et al. 2007;
Glasgow y Matlack 2007). Sin embargo, la respuesta germinativa a los productos de un incendio
como el choque trmico, humo o ceniza puede ser tan diversa como la diversidad en formas de
vida alojadas en el banco de semillas (Keeley et al. 1985; Abella et al. 2007; Luna et al. 2007).
Las contribuciones enfocadas al entendimiento de la ecologa del fuego han sido particularmente
amplias en ecosistemas mediterrneos y en comunidades boscosas templadas en Australia,
Europa y Norteamrica, pero existe un rezago en el conocimiento de la ecologa del fuego en
zonas subtropicales de montaa de Norteamrica, donde los bosques de pino o pino-encino son
abundantes (Trabaud 1987; Keeley 1987; Gill y Catling 2002). Este tipo de bosques templados es
de particular inters ya que se encuentran en la zona de transicin biogeogrfica HolrticaNeotropical, por lo que su flora es una compleja mezcla de especies templadas y tropicales
(Snchez-Velsquez et al. 1996). Es posible que, dada la mezcla de historias de vida de esta flora
particular, se desarrollen patrones complejos en la dinmica del banco de semillas y en su
23
respuesta al fuego. Est diversidad de respuestas estar en funcin de los requerimientos especieespecficos de germinacin, ciclos y tipo de latencia y longevidad. Este trabajo es una
contribucin al conocimiento de la ecologa del fuego de los bosques de pino-encino del
occidente de Mxico, y aporta el conocimiento base para la implementacin de estrategias de
manejo y conservacin de reas propensas a incendios.
La semilla, adems de ser la unidad de propagacin de una planta, es el resultado del proceso
de reproduccin sexual, que es la principal fuente de variabilidad gentica (Fenner y Thompson
2005). Esta variabilidad es necesaria para que la poblacin pueda afrontar los cambios
ambientales. En respuesta a la presin ambiental, las semillas han desarrollado caractersticas
morfolgicas y fisiolgicas especie-especificas (longevidad, requerimientos de germinacin, y
latencia) que les permiten enfrentar diferentes situaciones de estrs. Una caracterstica de gran
importancia ecolgica es el lapso de tiempo que la semilla permanece viable en la comunidad. La
capacidad de las semillas para retener su viabilidad por periodos prolongados es adquirida
durante el proceso natural de desecacin que ocurre durante la etapa de maduracin de la semilla
(Priestley 1986; Murdoch y Ellis 1992; Beweley y Black 1994). El tamao de la semilla es un
importante atributo morfolgico relacionado con la persistencia y la tolerancia a las altas
temperaturas. Thompson et al. (1993) encuentran que las semillas pequeas tienen una mayor
capacidad de formar un banco de semillas persistentes en el suelo, en comparacin con las
semillas grandes. Por su parte, Hanley et al. (2003) encuentran que la germinacin de semillas
pequeas no solo es estimulada por altas temperaturas, sino que adems toleran temperaturas
mayores que las semillas grandes.
24
Si bien la longevidad de una semilla no est relacionada con la latencia (Thompson et al.
2003); las semillas con bajo contenido de humedad o con latencia fsica (testa impermeable)
pueden presentar periodos prolongados de longevidad (Priestley 1986; Beweley y Black 1994;
Baskin y Baskin 2001), y por lo tanto una mayor probabilidad de persistencia. La latencia es una
caracterstica intrnseca de las semillas y es una importante adaptacin, debido a que permite la
supervivencia de las semillas y favorece el establecimiento de las plntulas hasta que se presentan
condiciones favorables para la germinacin y el crecimiento de la plntula (Baskin y Baskin
2003). La latencia, si bien define la estacionalidad de la germinacin, la capacidad de persistencia
de las semillas provee de individuos listos para ser reclutados en diferentes espacios y lapsos de
tiempo. La importancia evolutiva de la latencia se ve reflejada en el gran nmero de especies
alrededor del mundo que producen semillas latentes. En especial la latencia fisiolgica, seguida
de la fsica, son las ms frecuentes en el mundo vegetal (Baskin y Baskin 2001, 2003, 2004). En
general podemos definir que la latencia es la imposibilidad de una semilla intacta y viable para
completar la germinacin bajo condiciones favorables (Bewley 1997; Baskin y Baskin 2001). Si
bien el periodo de latencia se caracteriza por una baja actividad metablica (Vzquez-Yanes y
Orozco-Segovia 1996), realmente no es un estado fisiolgico fijo. El estado latente de la semilla
vara dentro de una escala continua o grados de latencia, que es afectada continuamente por las
condiciones ambientales (Baskin y Baskin 1985, 2001; Foley y Fennimore 1998). El grado de
latencia define las condiciones de luz, temperatura y humedad necesarias para la germinacin
(Baskin y Baskin 1985). Sin embargo, los factores que estimulan la germinacin pueden ser muy
diferentes a los necesarios para romper el estado latente (Nikolaeva 2001; Allen et al. 2007). De
esta manera si las condiciones ambientales no son las adecuadas para la germinacin, las semillas
vuelven a entrar en un estado latente. Los cambios rtmicos entre la latencia y la no latencia de las
semillas de algunas especies es lo que Baskin y Baskin (2001) definieron como ciclo de latencia.
25
El banco de semillas del suelo est formado por todas las semillas viables que se encuentran
alojadas en el suelo y hojarasca (Simpson et al. 1989; Baskin y Baskin 2001), y que
potencialmente son capaces de remplazar a las plantas establecidas en una comunidad (Baker
1989). El reservorio de semillas del suelo es crucial para las especies anuales y perennes que slo
se reproducen por semillas y que presentan un patrn de regeneracin estacional (Baskin y
Baskin 1985; Grime 1989; Fenner y Thompson 2005). Por ejemplo, el carcter persistente de las
semillas y el desarrollo de latencia condicionada permite que especies anuales sujetas a disturbios
frecuentes no predecibles, se restablezcan rpidamente en una amplia gama de condiciones
ambientales (Baskin y Baskin 1985; Baskin et al. 2004). Para este tipo de especies la
26
de vida dominantes en el banco de semillas, su proporcin vara en funcin del tipo de bosque, el
tipo de disturbio y las prcticas previas de manejo (Leckie et al. 2000; Hyatt y Casper 2000;
Arriaga y Mercado 2004; Godefroid et al. 2006). La mayora de los trabajos concuerdan en que el
banco de semillas representa una fuente efectiva para la regeneracin de especies de sucesin
temprana, las cuales puede influir de manera determinante en la sucesin y la futura composicin
del sotobosque post-disturbio (Pakeman y Small 2005; Luzuriaga et al. 2005; Bossuyt y Honnay
2008; Small y McCarthy 2010). Gracias a la capacidad de persistencia de las semillas de algunas
especies, los patrones de sucesin pueden ser evaluados de forma indirecta a travs del banco de
semillas. Evidencia de la sucesin tras un disturbio la encontramos al comprobar que, en general,
existe una baja similitud entre las especies que conforman el banco de semillas y la vegetacin
establecida (Daz-Villa et al. 2003; Zobel et al. 2007; Allen y Nowak 2008). Estas diferencias
pueden verse reflejadas tambin a nivel gentico. Para algunas poblaciones el banco de semillas
representa una entrada importante de variabilidad gentica (Uchiyama et al. 2006), mientras que
para otras es un recurso que puede limitar la deriva gentica y la diferenciacin de las
poblaciones (Honnay et al. 2008). Como afirma Thompson (1992): El manejo efectivo de
algunas comunidades de plantas depende del conocimiento de la dinmica del banco de
semillas, en especial cuando nos enfrentamos a cuestiones de manejo de especies exticas, la
conservacin de la biodiversidad y la restauracin (Augusto et al. 2001; Degreef et al. 2002;
Ellsworth et al. 2004; Campbell y Clarke, 2006; Ghorbani et al. 2006).
El fuego es el disturbio ms extendido y frecuente alrededor del mundo (Bond y van Wilgen
1996). Por cientos de aos la ocurrencia del fuego ha influido de manera determinante en la
28
germinacin y debido a la respuesta especie-especfica a los productos del fuego, pueden inducir
un recambio en la composicin de especie (Izhaki et al. 2000; Knapp et al. 2007; Penman y
Towerton 2008).
El desarrollo de una corteza dura, poseer conos sertinos y la capacidad de rebrotar de
algunas especies de conferas, son caractersticas que podramos definir como adaptaciones
especficas al fuego (Ahlgren 1974; Chandler et al. 1983), ya que estas especies dependen
exclusivamente de los incendios para regenerar sus poblaciones y asegurar su permanencia en la
comunidad. Los atributos que aseguran la permanencia de las poblaciones de plantas tras un
disturbio han sido asociados por varios autores a la gran capacidad de resilencia de estas
comunidades. Por lo anterior, la capacidad de los sistemas forestales de mantener su identidad en
trminos de composicin taxonmica, estructura, funciones ecolgicas y tasas de procesos
(Thompson et al. 2009), puede depender de la habilidad de las poblaciones para regenerarse,
tanto por el banco de semillas como vegetativamente (Trabaud 1987; Fule et al. 2000; Franklin
2006; Knapp et al. 2007).
Adems de los fuegos de ocurrencia natural, el fuego ha sido una prctica de manejo
utilizada con el fin de manipular nuestro ambiente por miles de aos. Desde tiempos antiguos el
hombre ha usado al fuego en diversas actividades (culinarias, defensivas, agrcolas), modificando
el ambiente y alterando los regmenes naturales de incendios (Syphard et al. 2007; Pausas y
Keeley 2009). Como se mencion anteriormente, en ambientes propensos a incendio los ciclos
reproductivos y otros atributos vitales de las plantas estn asociados a un rgimen particular de
incendios. Es de esperarse que al modificar los regmenes de incendio (poca, frecuencia, tipo de
31
HIPTESIS
Si el fuego ha sido una fuerza selectiva de atributos para sobrevivir y persistir en ambientes
propensos a incendios, se esperara que las caractersticas morfo-fisiolgicas de las semillas en el
banco de semillas del suelo en el bosque de pino-encino estn relacionadas con la resistencia al
fuego.
32
OBJETIVOS
General
Evaluar el efecto del fuego en la germinacin de semillas de especies que frecuentemente se
establecen en un bosque de pino-encino en el occidente de Mxico, y sobre la germinacin del
banco de semillas del suelo en estos bosques.
Especficos
1. Evaluar la respuesta germinativa a los productos del fuego (choque trmico, humo y
ceniza) de las semillas de especies que frecuentemente se establecen en un bosque de
pino-encino.
2. Determinar el efecto inmediato de una quema prescrita en la composicin, riqueza de
especies y densidad del banco de semillas del suelo de un bosque de pino-encino
3. Evaluar el efecto temporal de una quema prescrita en la composicin, riqueza de especies
y densidad de germinacin del banco de semillas del suelo en un bosque de pino-encino.
Estructura de la tesis
Para cumplir con los objetivos, en los captulos II y III de la tesis se evalu la respuesta
germinativa de las semillas de especies que frecuentemente se establecen en reas de bosque de
pino-encino, las cuales estn sujetas a incendios recurrentes. Considerando al fuego como una
fuerza selectiva de atributos que favorecen la supervivencia de las especies, en el captulo II se
evalu el efecto del choque trmico, el tiempo de residencia de las altas temperaturas y la
condicin de humedad del sustrato e hidratacin de las semillas, sobre el patrn de germinacin
de 23 especies. Siguiendo la misma tnica, en el captulo III se centr en la evaluacin del efecto
del humo y la ceniza sobre la germinacin. En ambos captulos se analiz la posible relacin del
tipo de latencia en la respuesta germinativa a los productos del fuego (choque trmico, humo y
33
ceniza). De igual manera, se discuti sobre el grado de tolerancia al choque trmico de las
semillas de especies nativas del bosque de pino-encino y de especies del bosque mesfilo de
montaa, que frecuentemente se establecen bajo el dosel de pino-encino, y que en consecuencia
tienen altas probabilidades de experimentar un evento de incendio. La respuesta germinativa a los
productos del fuego es compleja, por lo que se discuti cmo la interaccin de los productos del
fuego define la germinacin o muerte de las semillas. En los captulos IV y V se describi el
efecto de la quema en la capacidad de germinacin a nivel de comunidad. En el captulo IV se
evalu el efecto inmediato de una quema prescrita sobre la densidad de plntulas y la riqueza de
especie del banco de semillas del suelo, el cual fue colectado pocas horas despus del paso del
fuego, eliminando de esta manera la posibilidad de la entrada de nuevos individuos por lluvia de
semillas o su reduccin por depredacin. La similitud de especies fue clave en la comprensin de
la respuesta al fuego de semillas almacenadas en diferentes profundidades en el suelo y la
hojarasca. El registro de la temperatura durante la quema nos permiti conocer la gama de
temperaturas a las cuales pueden estar expuestas las semillas en el suelo durante una quema. Para
entender el papel que juega el banco de semillas en la regeneracin post-fuego en esta comunidad
forestal, la pregunta que se abord en el captulo IV fue Qu especies y formas de vida son
afectadas por la quema? Dado que las perturbaciones causadas por el fuego pueden ser
observadas a corto, mediano y largo plazo, en el captulo V se evalu la perturbacin del patrn
estacional de emergencia de plntulas del banco de semillas del suelo a travs de dos aos. La
aproximacin al entendimiento de la dinmica y la caracterizacin del tipo de banco de semillas
del suelo del bosque de pino-encino se evalu en este captulo. Se discuti el impacto de la
quema sobre la diversidad y la riqueza de especies y el patrn de cambios estacionales en la
emergencia de plntulas del banco de semillas del suelo del bosque de pino-encino. Un panorama
integral del manejo del fuego debe tomar en cuenta la manera en que responden al fuego los
34
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44
45
CAPTULO II
46
Additional keywords: Heat shock in dry sand, heat shock in moist sand, germination, pine-oak
forest, montane cloud forest, fire management.
Abstract. We determined the effect of heat shock on seed germination of 23 species growing in fireprone areas covered by pine-oak (POF) and montane cloud forests (MCF). Seeds of each species
were exposed to 60, 80, 100 or 120C for 5 or 60 min in dry and moist sand. Seeds of 9 species were
incubated for 15 h in moist sand and exposed to the temperature that best promoted germination.
Eighteen species required heat shock for germination, and 5 tolerated it. Dry heat shock for 5 min
promoted germination of these species; heat shock in moist sand at 100C induced germination of
10 species. Exposure for 60 min to heat shock in dry and moist sand improved germination of 14
and 5 species, respectively. Logistic models indicate that germination probabilities of most species
are increased by temperatures of 70120C. Depending on substrate and seed hydration, heat shock
increased or left unchanged the germination of most POF and MCF species. Thus, MCF seeds can
survive low intensity surface fires. Most species with seeds hydrated before heat shock showed low
or none germination. Prescribed burns at the end of the rainy season may therefore be harmful to
POF and MCF species.
47
Introduction
Fire has complex ecological effects in plant communities, including the regeneration and
replacement of plant populations by stimulating germination and vegetative sprouting, and as a
result of the window of opportunity for establishment in a fire-ravaged area (Trabaud 1987; Bond
and van Wilgen 1996; Pausas et al. 2004). Each fire is a unique event (Whelan 1995; Whelan et
al. 2002; Bond and van Wilgen 1996; DeBano et al. 1998) because its intensity and duration
depend largely on variations in the amount of fuel and the moisture content of litter and ground
(Wright and Bailey 1982). In ecosystems where fire is a natural disturbance, plants are adapted to
specific fire regimes (Bazzaz 1983; Chandler et al. 1983; Johnson 1992; Bond and van Wilgen
1996; Keeley and Fotheringham 2000; Keeley and Pausas 2009).
Fire products (heat, charred wood, smoke and ash) can break physical and physiological seed
dormancy (Baskin and Baskin 1989; Archibold 1989; Keeley and Fotheringham 1998; 2000).
Seed germination of many species growing in fire-prone communities is promoted by brief
exposure to high temperatures (heat shock). This occurs mainly in species with small seeds,
which are stored in the soil seed bank (Baskin and Baskin 1989; Herranz et al. 1999; Wills and
Read 2002; Hanley et al. 2003; Paula and Pausas 2008). Germination of these seeds is generally
favoured by heat shocks between 60 and 120 C applied for 110 minutes; temperatures above
150 C are lethal to most species (Keeley 1987; Herranz et al. 1998; Blank and Joung 1998;
Ferrandis et al. 1999; Clarke and Knox 2002; Hanley et al. 2003; Paula and Pausas 2008).
Climate change and anthropogenic activities are likely to lead to more fires in the world (Gill
et al. 2002), so that it is important to study the effects of fire on ecosystems, particularly in fireprone areas. Figueroa-Rangel et al. (2008) reported that there had been wildfires in the study area
from 4200 years ago; they did not find evidence that this was related to human activities.
48
However, from the beginning of the 20th century, forest fires have been caused mainly by slash
and burn agricultural practices close to woods (Rodrguez-Trejo and Ful 2003; Jardel et al.
2004a). Also, fire affects even priority areas for ecological conservation, such as Biosphere
Reserves. In the Biosphere Reserve Sierra de Manantln (BRSM), the fire regime has been
reconstructed based on fire chronosequences together with recent fuel evaluations in the forests
there. In the core zone of the protected area, the fire frequency is high; the same stand is burned
every 9 2 years (Jardel 1991). Most fires occur during the dry season (April to May) and are
low-intensity surface fires, which do not cause great damage to the ecosystem (Jardel 1991).
About 64% of the fires occur in oak and in pine-oak (POF) forests; this vegetation covers 54 % of
the BRSM surface (Jardel et al. 2004a).
The BRSM is of particular interest because its vegetation includes the montane cloud forest
(MCF), which is one of the most diverse vegetation types in the world (Bubb et al. 2004). In
Mexico it has a restricted and fragmented distribution, and is one of the most at-risk vegetation
types (Ramrez-Marcial et al. 2001; Williams-Linera 2002). The MCF covers less than 1% of the
country, but contains 10% of Mexicos vascular plant species (around 3000 species, Rzedowski
1996). In some mountain areas of Mxico, the POF is an intermediate seral stage in a
successional sequence towards the MCF (Gonzlez-Espinosa et al. 1991; Saldaa-Acosta and
Jardel 1991; Snchez and Garca 1994; Ortiz 1999; Jardel et al. 2004b). In the absence of
frequent disturbances, the saplings of the montane cloud forest species established in the
understory of POFs, growing on deep, moist and fertile soils, may ultimately replace POFs
(Saldaa and Jardel 1992; Snchez and Garca 1994; Jardel et al. 2004c). In the BRSM, however,
this successional pathway is interrupted by surface fires that eliminate the understory broadleaves species (Snchez and Garca 1994).
49
Despite recurrence of forest fires in the BRSM, the direct effect of fire on germination of the
species growing there is unknown. Management of the POF in the BRSM nevertheless includes
the application of prescribed burning before the start of the dry season. These prescribed burnings
reduce the amount of fuel load and consequently the risk of intense fire, but they generally run
beyond the natural regimen of fire in the area (Parker 1987; Knapp et al. 2007). These burns are
often regarded with suspicion, because their effect on natural regeneration dynamics of many
ecosystems is not known (Hanley and Fenner 1998; Keeley and McGinnis 2007).
Knowledge of the effect of fire on germination of the most common species in mature forests
and regenerative communities in the BRSM can be used to predict which species will comprise
new communities after wildfires or prescribed burns. The present study evaluates the effect of
heat shock in dry sand, mimicking the conditions during wildfires (dry season), while heat shock
in our wet treatments simulate the condition during prescribed fires (at the end of the rainy
season). Our aim is to determine the effect of heat shock, in moist and dry substrates, on seed
germination of 23 species growing in fire-prone communities at BRSM; these species are
commonly found in the early and late successional stages.
Study area
Seed samples were collected at Las Joyas Scientific Station (LJSS), in the core of the BRSM in
the Mexican western State of Jalisco (1935N and 10437O) (Jardel 1991) at altitude 1,600
2,220 m above sea level, with an area of 1,245 ha. The climate is mild-subhumid; the mean
annual temperature is 15.6C, and mean annual precipitation is 1,834.6 mm (Fig. 1). Pine (PF)
50
and POF together cover 63% of the total area of the LJSS, while MCF and secondary shrublands
cover 20% and 17% respectively (Vzquez et al. 1995; Jardel 1991).
the permeability of the seed cover, 15 seeds from 20 species were weighed before and after
sitting for 15 h in Petri dishes with water-saturated sand, at an incubation temperature of 21.3
3.7 C. Water uptake was determined as a percentage of the fresh seed mass. In view of the small
seed size of Fuchsia encliandra, Eupatorium arsenei, Eupatorium sp. and Tigridia mexicana,
water uptake was determined using three replicates of 30 seeds. In this case, water uptake was
determined as a percentage of the dry seed mass. If 90% of the seeds did not absorb water then
they were considered impermeable. Water uptake was not determined in the seeds of the
remaining three species of Salvia due to the presence of mucilage. In the 23 species, imbibition
was also confirmed by observing the embryos of seeds after 8 days of incubation on 1% agar
under a stereo microscope (Stereo Star, American Optical Co, Buffalo, NY, USA). To evaluate
hydration, 10 embryos from each species were compressed with a dissecting needle. The imbibed
embryos are wet and look soft and brilliant, whereas embryos that did not take water look firm
and opaque according to the criteria stated in Orozco-Segovia et al. (2007). The seed dormancy
type of the select species was confirmed in base to Baskin et al. (2000).
Heat shock
To simulate the high temperatures of surface fires we modified the method of Keeley (1987) and
Hanley et al. (2003), as follows: non hydrated seeds (hereafter just seeds) were placed in either
dry or moist sand (100:15, sand:water, g:g) that had been preheated for one hour at 60, 80, 100 or
120C. The exposure time to these temperatures was 5 or 60 minutes. The moisture conditions of
the two substrates simulated soil conditions during wild fires (dry season) and prescribed burns
(end of the rainy season). In total we studied germination in 16 treatments (2 substrate moisture
conditions 2 exposure time 4 temperatures) plus control seeds not exposed to heat shock.
52
Seeds of Lupinus exaltatus were also exposed to two additional treatments: a) heat shock in dry
sand at 150C for 1 min; and b) seed cover mechanically scarified using sandpaper.
To determine the effect of fire on hydrated seeds (embryo and/or seed cover), five species
with impermeable seed cover, Acacia angustissima, Calliandra longipedicellata, Crotalaria
longirostrata, Lupinus exaltatus, Mimosa galeottii and four species with permeable seed covers,
Eupatorium arsenei, Eupatorium sp., Phytolacca icosandra, Solanum aphyodendron, were
placed on water-saturated sand for 15 h (incubation temperature was 21.3 3.7 C). The
permeable seeds were then considered to be preimbibed, whereas the impermeable seeds were
considered merely to be superficially hydrated (damp seeds). They were then exposed to
temperature and exposure times that gave the highest germination percentage for that species in
the previous experiment. Also, to identify physiological dormancy, GA3 (1000 ppm) was added
to the germination substrate (agar) in all nine species.
In total 120 seeds distributed in four mesh bags were used on each treatments (16). Once the
treatments were complete, the seeds were washed with 10% sodium hypochlorite (5 min) and
then treated with fungicide (Interguzan 30-30, Quintozen + thiram). The seeds were germinated
in Petri dishes on 1% agar (Bioxon, Cat. 150-1 Becton Dickinson, Mexico) and incubated in
growth chambers (Conviron model 125L, Control Environments Limited, Canada) at 25C with a
12 h light photoperiod. The Petri dishes of the 23 species were placed and moved randomly each
week in four growth chambers. Germination was checked every eight days for six weeks, and
was recorded when the radicle protruded.
Data analysis
We used a 3-factor GLM model to explore the effects of the heat shock, substrate condition and
exposure time on the germination of each species. The four heat shock temperatures, two
53
substrate moisture conditions and two exposure times were used as main factors. Since
germination was measured as a proportion, we used the binomial error distribution to fit the GLM
model and logit link (Crawley 2005). The number of seeds (30) in each Petri dish was used as the
denominator. In cases in which the residual deviance divided by the residual degrees of freedom
was not equal to 1 (suggesting that the data were overdispersed), we adjusted the quasibinomial
GLM model and logit link. To determine the significance of the difference between the 16
treatments above mentioned and an unmanipulated control, we used a 1-factor ANOVA-GLM
model with 17 levels for each species. Differences between treatments for each species were
examined by applying multiple contrasts. Significant double and triple interactions in the 3-factor
GLM analysis indicated different relations between shock temperatures and germination. In order
to describe these relations, logistic regressions with temperature as quantitative variable were
fitted. The linear or quadratic effect of the temperature on the germination probabilities in the
different treatments (substrate moisture conditions and exposure time) was evaluated comparing
the difference of the negative log likelihoods between the linear and quadratic full models with a
X2 test with 1 degree of freedom (Hosmer and Lemeshow 1989). To identify the effect of the heat
shock on the nine POF species and the seven MCF-MF species, a 4-factor quasibinomial GLM
model was used; species was regarded as a factor nested within forest type. To determine the
effect of heat shock in moist sand on preimbibed (four species) and damp seeds (five species), a
GLM model (as above) was applied. In addition, a multiple contrasts test was performed for each
species on the germination of seeds treated with the heat shock treatments, with GA3 and control
seeds. In the case of Lupinus exaltatus we also included in this comparison the germination of
scarified seeds and seeds treated with heat shock at 150C for 1 min. To determine the relation
between fresh mass and the highest temperature tolerated by seeds of species with permeable
coats, a regression analysis was conducted. We further related DM and WCdb by regression
54
analysis with all the species. In all cases we used the software R ver. 2.6.2 (R Development Core
Team 2006), except for the logistic regressions where software JMP ver. 4.0.2 (SAS Institute,
Inc., Cary, NC, USA) was used.
Results
55
Heat shock
Compared with the control, all species studied either tolerated high temperatures, or germination
was improved (df = 16, P < 0.05, Fig. 2). Heat shock treatments promoted germination in Acacia
angustissima, C. longipedicellata, Citharexylum mocinnii, Crotalaria longirostrata, Desmodium
sumichrastii, Mimosa galeottii, Pinus douglasiana, Rhamnus hintonii, Rhus schmidelioides,
Salvia iodantha, Salvia lavanduloides and Solanum aphyodendron (Fig. 2); in these species
germination was higher ( 60%) than in control seeds (043.3%).Only four species exhibited
high germination in the control treatment ( 90%), but values were similar to those observed in
some of the heat shock treatments. We observed great tolerance to high temperatures in E.
arsenei, Fuchsia encliandra, P. icosandra and Tigridia mexicana (Fig. 2). In the remaining seven
species (Eupatorium sp., L. exaltatus, Magnolia iltisiana, Monnina xalapensis, Myrsine
jurgensenii, P. serotina and Salvia thyrsiflora) the heat shock promoted germination, but in lower
percentages (< 60%, Fig. 2) than for the other species.
Exposure of the seeds to several heat shocks in dry sand treatments induced significantly
higher germination ( 60%) than for the control in 15 species. The lowest and the highest
germination were 62% (for S. lavanduloides) and 100% (E. arsenei). Six species reached
maximum germination after heat shock in moist sand (A. angustissima, C. longipedicellata, C.
longirostrata, M. galeottii, M. xalapensis and M. jurgensenii). Germination was nevertheless low
(for example, M. xalapensis, and M. jurgensenii, 54 and 19%; respectively), in relation to the
others species ( 83%). Although L. exaltatus exhibited a significant increase in germination
following heat shock in dry sand at 80, 100 and 120C for 60 min (Fig. 2). Germination of M.
iltisiana was not induced by any of the heat shock treatments, and the highest germination was
recorded in the control sample (Fig. 2).
56
The moisture condition of the substrate and its interaction with the heat shock temperatures
significantly affected seed germination in most species (Table 2). Seed germination of A.
angustissima increased in the dry substrate at 80C but decreased at higher temperatures (Fig. 2).
However, heat shock in water-saturated sand promoted the highest germination of A.
angustissima, at 80, 100 and 120C; C longipedicellata and C. longirostrata showed a similar
behaviour. The substrate moisture in other species, including C. mocinnii, D. sumichrastii, P.
douglasiana, S. lavanduloides, S. aphyodendron, reduced seed germination. In general, a short
exposure (5 min) to dry or heat shock in moist sand led to greater germination than exposure for
60 min. A short exposure time (5 min) at 60 and 80C increased germination in C. mocinni, D.
sumichrastii and Eupatorium sp. but decreased it at 100 and 120C; this effect was particularly
pronounced when the exposure time to these temperatures was 60 min (Fig. 2).
The relation between germination probabilities and heat shock treatments generally fitted
with significant quadratic models (Table 3), that can be grouped in three relation types. In a first
group (15 species) the germination probability increase at high temperatures, but in most of them
temperatures higher that 120C does damage the seeds viability (Fig. 3). The logistic models
suggested that heat shocks in dry sand at temperatures ranging between 70100C for 5 min
increase the germination probability in seven species: C. mocinnii, D. sumichrastii, Eupatorium
sp., P. douglasiana, R. hintonii, S. iodantha and S. aphyodendron. The probability of germination
increased at temperatures as high as 120C only in L. exaltatus and S. lavanduloides. On other
hand, the models suggested that heat shock in moist sand at 70120C for 5 min makes
germination more probable in A. angustissima, C. longipedicellata, C. longirostrata, M. galeottii,
M. xalapensis and R. schmidelioides. In a second group (five species) the germination probability
decreased at high temperatures in one or more treatments, as in F. encliandra, M. iltisiana, P.
icosandra, P. serotina and S. thyrsiflora. The specie Salvia thyrsiflora is a special case, as the
57
logistic regression predicts that the germination probability has a positive linear response to heat
shock in dry at 5 min. In the last group, including only E. arsenei and M. jurgenseni, germination
and temperature had linear negative relation or did not fit at all.
In general, the favourable effect of heat shock in moist sand on germination was reduced
when the seeds had been previously placed on a moist substrate for 15 h, apart from E. arsenei
(Table 4). The decrease in germination with short exposure periods (5 min) at 80 and 100C was
not significant in only two species: C. longipedicellata and C. longirostrata. Germination after
exposure to 100C for 5 min was reduced in damp or preimbibed seeds of C. longipedicellata, M.
galeottii and P. icosandra, for which germination was below 35.8%. Preimbibed seeds of
Eupatorium sp. did not tolerate exposure to 80C for 5 min. Damp seeds of C. longirostrata were
the most tolerant of high temperatures (100C, 1 h), followed by A. angustissima, which
germinated sparsely (28.3%) in the same thermoperiod. L. exaltatus showed 81% germination
after a heat shock at 150C (1 min), indicating high tolerance to high temperatures of unhydrated
seeds; on the other hand, germination was practically zero at 100C when the seeds were placed
in a moist substrate previous to the heat shock, showing the low tolerance of damped seeds
(probably hydrated during the treatment).
Application of GA3 increased significantly the germination percentage relative to controls in
five of the nine species tested (Table 4). In most cases, however, GA3 led to lower germination
(1045.8%) than heat shock in moist sand when applied to unhydrated seeds (44.1100%); or it
did not induce germination at all, as in E. arsenei and P. icosandra.
In general, species with impermeable coats exhibited significantly high germination relative
to controls at high temperatures (Fig. 2a, b; Table 1). In species with a permeable coat the
relation between seed fresh mass and the temperature at which each species attained maximum
germination was negative and significant (R2 = 0.52, P = 0.002). Small seed species such as E.
58
Discussion
Seeds of most species studied including those from the MCF, tolerated heat shocks which
promoted seed germination, as observed in other fire-prone areas (Tieu et al. 2001; Herranz et al.
1999; Keeley and Fotheringham 2000; Paula and Pausas 2008). Seed germination of most species
was affected differently by the interaction between temperature, exposure time and moisture
conditions of the substrate. The exposure time to heat, in combination with temperature, is
important for seed survival (Gashaw and Michelsen 2002; Qaderi and Cavers 2003; Keeley and
McGinnis 2007), and is a factor in determining seed germination or death (Washitani 1988;
Probert 2000). We found that short exposure periods (5 min) to temperatures between 70 and
59
100C, and even 120C, would induce maximum germination in most of the species studied, as
with fire-prone Mediterranean species (Tarrega et al. 1992; Gonzlez-Rabanal and Casal 1995;
Herranz et al. 1998; Nez and Calvo 2000; Keeley and Fotheringham 2000; Kenny 2000;
Hanley et al. 2003; Williams et al. 2003; Villalobos et al. 2002; Rivas et al. 2006; Paula and
Pausas 2008). On the other hand, prolonged exposure to heat (60 min) reduced germination or
killed the seeds of some species, as Eupatorium sp., M. iltisiana, R. hintonii and others. The
length of time to which seeds are exposed to high temperatures is therefore important in the
survival and/or germinability of the seeds (Gashaw and Michelsen 2002; Qaderi and Cavers
2003).
Substrate moisture had a decisive effect on the germination capability of 78% of our species
(18). In comparison to heat shock in dry sand, the heat shock in moist sand led to a decrease in
germination at several treatment temperatures, probably because during heat shocks the seed
cover of permeable and impermeable seeds was in contact with water, favouring the transmission
of heat (Whelan 1995; Probert 2000) and damaging the embryo. These observations suggest that
prescribed burns, applied when the soil and litter remain moist, will have a detrimental effect on
many of the species present in the seed bank in the area. In contrast, heat shock in moist sand
acting on seeds increased the germination of A. angustissima, C. longipedicellata, C.
longirostrata, M. galeottii and R. schmidelioides, which have impermeable seed coverings; it is
known that high temperatures modify the seed cover and make them permeable (Bond and van
Wilgen 1996; Baskin et al. 2004).
Seed tolerance to dry and moist heat has been reported by several authors (Baskin and Baskin
1998, 2004; Le Fer and Parker 2005; Keeley and McGinnis 2007). However, few of these authors
considered whether the seeds were hydrated prior to heat exposure, as is expected of seeds at the
end of the rainy season. In the present study, preimbibition of the embryo and/or hydration of the
60
seed cover (permeable and impermeable seeds, respectively), prior to the heat shock, resulted in
reduced or zero germination. Prescribed burnings may therefore reduce the diversity and change
the density and composition of the species in the burned areas, favouring germination of a few
species and reducing others according to the soil moisture and the consequent seed hydration
level. As with species of Mediterranean Pinus (Alvarez et al. 2007), high germination
percentages were observed in our experiments in seeds of P. douglasiana following exposure to
heat shock in dry sand for short periods of time (120C for 5 min). In contrast, under moist heat
shock P. douglasiana seeds did not germinate at this temperature or only occurred if lower
temperatures were applied for 60 min. Recruitment of seedlings of the dominant species (P.
douglasiana) could therefore be reduced in the study area by prescribed burning, although
surface fires during the dry season may increase the likelihood of its germination and
establishment.
Another seed trait that is related to resistance to high temperatures is seed size; it has been
found that smaller seeds tolerate better higher fire temperatures than larger seeds (Hanley et al.
2003), probably because large seeds have a wider surface in contact with the fire and retain heat
for longer periods. In general, smaller seeds typical of the POF were more tolerant to high
temperatures (e.g. A. angustissima, C. longirostrata, E. arsenei, F. encliandra, L. exaltatus and
P. icosandra); in the species studied this difference may also be caused by characteristics of the
seed cover such as thickness.
MCF species always displayed low germination in control samples and in all heat shock
treatments, except C. mocinnii in which germination was stimulated mainly by short exposure to
heat shocks (60-120C). Germination of seeds of M. iltisiana, one of the most common species in
the MCF, did not increase with any of the heat shock treatments relative to control seeds (45.8%);
however, 30.8% of the seeds tolerated heat shocks at 100C for 60 min. In M. jurgensenii and
61
other less abundant species in the MCF, such as P. serotina, the heat shock slightly increased
germination over controls, but in M. jurgensenii this occurred mainly at 60C, a temperature
which may occur at noon in wide forest gaps without fire (50.7C has been recorded inside the
litter layer in mid-March, unpublished data). The species F. encliandra and R. hintonii from the
MCF had low seed WCdb (7.5 and 6.7%), and tolerated heat shock in moist sand or exhibited
improved germination following it, whereas M. iltisiana, with a relatively high seed WCdb
(15.2%), had low tolerance to heat shock in moist sand, which has been associated with the WC
of the vegetal tissue (Whelan 1995; Probert 2000). Variation of the seed WCdb and its effect on
tolerance to high temperatures warrants a closer study. Sporadic fires in the dry season would not
be as detrimental as deforestation for these three species. Nevertheless, due to the low
germination capacity of these MCF species, their establishment in burnt areas will also depend
strongly on the seed rain; their seeds present in the seed bank may be seriously damaged during
the prescribed burns, which take place when the seeds are imbibed or damp. Our analysis shows
that germination of the other MCF species, P. serotina and C. mocinnii, was favoured by a
temperature that may occur spontaneously at noon in open zones or during low intensity fires (
80C). These facts help to explain the occurrence of MCF seedlings and saplings in the post-fire
successional areas.
The seed cover of L. exaltatus is impermeable and represents an extreme case of tolerance to
high temperatures, since it attained its maximum germination after heat shock in dry sand at
150C for 1 min (80.8%, Table 4). The high germination percentage of mechanically scarified
seeds of this species (99.1%) indicates that the effect of high temperatures took place mainly at
seed cover level. Another species with good tolerance to high temperatures was A. angustissima,
whose seeds showed high germination percentages after a heat shock of 100C for 5 and 60 min.
However, in spite of their impermeable seed cover, after 15 h of incubation in moist sand the
62
same treatment reduced germination to 28.3% (Table 3). The seeds of this species increased their
weight by 14.4%; the water may be retained in the seed surface, making the seed cover weaker so
that the seeds lose their physical dormancy. Some species with impermeable seeds are more
sensitive to heat shock in moist sand than others, as is the case with Dodonaea viscosa (Baskin et
al. 2004). On the other hand, seeds of P. icosandra, with a thin and permeable coat, exhibited
great tolerance to short exposures to heat shock in moist sand (5 min at 100C), whereas
preimbibed seeds germinated in low percentages (Table 4). This outcome confirms that cells in
the hydrated state are more vulnerable to high temperatures (Bewley and Black 1994; Hilhorst
1998).
The reproductive strategy is a trait that has been related with the resistance to high
temperatures of the seeds. The seeds of non-resprouter species in Mediterranean ecosystems
show greater tolerance to heat shock or their germination is stimulated by it, in comparison with
the seed of resprouter species (Luna et al. 2007; Paula and Pausas 2008). All the species
included in this study have the resprouting capability, but in different grades. In comparison with
MCF species, POF species, such as Pinus douglasiana, has a high resprouting capacity in
response to fires (S. Zuloaga-Aguilar, pers. observation). However, although germination of most
species was promoted by heat shock, in comparison with the MCF species, the increment in
germination probability of POF species was also greater at high temperatures. Therefore, in this
ecosystem we did not found a clear association between resprouting capability and seed tolerance
to high temperatures. It would be valuable to learn more about plant reproductive strategies in
these ecosystems, and their relations to the fire regimen.
Fire intensity varies greatly with location and time in the burnt areas, creating a mosaic of
conditions favourable or unfavourable to different species (Rivas et al. 2006). The variability of
the soil temperatures during fires may therefore promote germination of most of the species
63
evaluated in this study. In addition to the exposure time and differing conditions of soil moisture,
attributes such as seed size, coat permeability or the life history of the species may also influence
whether seeds of a particular species tolerate high temperatures. Species with small seeds or
impermeable seed cover, such as A. angustissima and L. exaltatus, had a great tolerance to heat
shocks, and their germination was favoured. These attributes have great adaptive value for
species in fire-prone areas (Keeley 1987; Tarrega et al. 1992; Rivas et al. 2006). However,
species without these traits, such as C. mocinnii and R. hintonii from the MCF, also showed good
tolerance of heat shocks, which may explain the relatively early establishment of these species in
burnt areas, along the succession pathway POF-MCF. Interestingly, low germination in MCF
species was more related to intrinsic seed factors related to seed age when treatments were
applied (dormancy, viability) than to the effects of heat shock. The dormancy observed in the
species studied could be related to the different storage time of seeds from each species, which
was determined by the fruiting period of each. Further investigation is nevertheless required to
determine the seed dormancy type. The seed storage behavior of these species should also to be
determined.
Conclusions
The interaction between high temperatures, exposure time and substrate moisture caused a
specific germination response in different species. Germination in most of the species tested
nevertheless increased significantly with heat shock. High temperatures are essential to increase
the likelihood of germination of seeds of POF species and some species from the MCF. However,
soil moisture may be a negative and decisive factor for the survival of some seeds present in the
seed bank. A prescribed burning applied when the soil and litter remain moist could therefore
64
have a negative impact on the diversity and regeneration of the POF and MCF-MF. The use of
prescribed burnings as a fire management tool in pine-oak and montane cloud forests in Western
Mexico must take into account such characteristics as the degree of soil and litter moisture and
the intensity of the fire, which could influence the regeneration and composition of vegetation in
burnt areas. For a complete understanding of the effects of burnings on the permanence of the
MCF or POF species in the area, it is also necessary to study the duration that seeds remain
viable in the seed bank, and the requirements for seedling establishment and growth in natural
conditions.
Acknowledgements
The authors wish to thank Enrique Jardel Pelez and Ruben Ramrez for the facilities and
technical support given by the Universidad de Guadalajara and Las Joyas Scientific Station, to
Mara Luisa Martnez, Luis Ignacio Iiguez Dvalos, Ignacio Mndez Ramrez and anonymous
referees for their critical review of the manuscript, Mara Esther Snchez Coronado for her
technical support, and Erminio Quiones and the staff of the Las Joyas Scientific Station for
field assistance. This research was supported by the CONACyT grants 47409-Q and 47859-Q.
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73
40
500
35
400
30
350
300
25
250
20
200
15
150
10
100
50
0
JAN FEB MAR APR MAY JUN JUL AUG SEP OCT NOV DEC
Month
Fig. 1. Climogram. 19 years mean monthly temperature and precipitation from the Scientific
Station Las Joyas. Data from Jardel et al. (2008).
74
Temperature (C)
Precipitation (mm)
450
Precipitation (mm)
Temperature (C)
Moist
Germination (%)
Dry
100
80
60
40
gh g
20
h
0
100
80
b
60
40
c
20 f
0
100
ba
80
b
60
40 c
20
0
100
80
60
bc bc
40
20 f
0
100
80
60
40
20
e
e e
0
100
80
60
40
e
g
20
h
0
Ctr 60
Acacia angustissima ab a
Moist
Dry
ab a
Calliandra longipedicellata a
ab
d
b
ef
c c
c
d
Crotalaria longirostrata
Citharexylum mocinnii
ab
bc
a
b
c
d
f e
g
g
g
g
a a Desmodium sumichrastii
a a
f
b
a a
f
a a
a
b
Eupatorium arsenei
e e
c c
e e
e e
c
a
Eupatorium sp
a
b
b
b
a
c
ba
d
bc
bc
e
bc
cc
c c
Fuchsia encliandra
c
g
g g
e e
b b
b b
b b
Magnolia iltisiana
Lupinus exaltatus
a
b
c
e
a
e
a
e
ed
a
e e
Mimosa galeottii
ed
a a
a a
bb
Monnina xalapensis
b
c
bc bc bc
e
f
80
f
h
hh
100
120
60
80
h h
100
120
Ctr
a
c
f
f
ab
ab
d
f
60
80
100 120
60
80
100
120
Fig. 2. Germination percentages of 23 species of pine-oak and montane cloud forest species
exposed to 16 heat shock treatments. Seeds were exposed to 60, 80, 100 or 120C, for 5 (
60 min (
), in dry and moist sand (indicated at top), or were controls not exposed to heat
shock (
) or
Dry
Dry
Moist
a
Myrsine jurgensenii
100
a a
a a
Moist
a
Phytolacca icosandra
a
a
80
60
40
a
a a
20
Germination (%)
100
80
60
40
20
0
100
80
60
40
20
0
100
80
60
40
20
0
b b
b a
b b
a
ce
bc
bc
a b
b
a
a b
b
b b
b b
Pinus douglasiana
b
h
a
b bc
ab
bc
c
e
b
f h
d d
a b
Salvia thyrsiflora
a
c
b b
e
a b
e e
e e
Solanum aphyodendron
b
80
a
60
b
bc
bc b bc
a
bc
bc
20
100
Salvia lavanduloides
b bc
e
bc
Salvia iodantha
c
b
de
cd
d
e
bc
c
d
a
bc
c
Rhus schmidelioides
bc
d
ab
h h
Rhamnus hintonii
ab
ab
Prunus serotina
bf
ef
100
40
d
b
bd
c
60
d d
d d
20
Ctr
60
80
100
120
60
e
60
80
100
120
e
60
80
e e
100
120
40
0
bd
80
c d
e e
e e
80
100
120
Fig. 2. Continuation.
76
Calliandra longipedicellata
Citharexylum mocinnii
Desmodium sumichrastii
Eupatorium sp.
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
1.0 Crtotalaria bupleurifolia
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
1.0
Magnolia iltisiana
0.8
0.6
Germination probability
0.4
0.2
0.0
1.0 Mimosa galeottii
Monnina xalapensis
Phytolacca icosandra
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
1.0 Pinus douglasiana
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
1.0
Salvia iodantha
Rhus schmidelioides
Salvia lavanduloides
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
1.0 Salvia thyrsiflora
Solanum aphyodendron
Tigridia mexicana
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
20
40
60
80
100
120 20
40
60
80
100
120 20
40
60
80
100
120
Family
Species
Growth
Vegetation
Seed
Fresh mass
WCdb
Wu
Collecting
form
type
coat
(mg)
(%)
(%)
date
78
Acacia angustissima (Mill.) Kuntze var. Angustissima
April-05
Mimosaceae
tree
POF, PF
12.2 2.0
7.1 1.6
14.4 17.2
Mimosaceae
tree
Wd
42.8 9.0
8.2 1.8
1.4 2.0
Verbenaceae
tree
MCF, MF
33.3 7.0
7.0 4.4
39.2 16.8
Fabaceae
shrub
POF
13.0 2.0
8.3 1.4
12.4 13.4
May-05
Fabaceae
shrub
MCF, MF
4.1 0.2
0.5 0.4
12.0 10.4
April-05
Asteraceae
shrub
POF
0.1 0.8 10
16.7 5.2
41.1 6.7
April-05
Eupatorium sp
Asteraceae
shrub
POF
0.2 0.210-1
16.0 4.1
41.6 4.3
April-05
Onagraceae
shrub
Wd
0.9 0.2
7.5 2.2
61.7 35.5
Fabaceae
annual
POF
9.7 6.0
0.8 0.3
21.4 23.0
April-05
April-05
April-05
April-05
May-05
79
Magnoliaceae
tree
MCF, MF
57.3 2.0
15.2 9.9
29.7 16.0
Mimosaceae
tree
POF, PF
14.6 2.0
7.3 2.7
6.8 4.0
May-05
Polygalaceae
shrub
Wd
12.7 3.0
9.5 3.7
67.9 45.3
Jan-05
Myricaceae
tree
MCF, MF
26.8 2.0
10.2 4.2
24.0 12.5
Oct-04
Phytolacca icosandra L.
Phytolaccaceae
annual
POF, PF
5.8 0.9
11.1 1.7
38.7 37.4
April-05
Pinaceae
tree
POF
7.9 1.0
14.8 10.4
31.0 37.2
Feb-05
Rosaceae
tree
MCF, MF
137.6 20.0
7.9 2.0
24.8 5.3
May-05
Rhamnaceae
tree
MCF, MF
27.4 1.0
6.7 3.6
31.4 10.9
Oct-04
Anacardiaceae
shrub
MCF, MF
16.8 2.0
9.5 4.4
28.0 24.5
Lamiaceae
shrub
Wd
0.2 0.210-1
30.1 5.1
Lamiaceae
annual
Wd
0.4 0.810-1
21.5 7.0
Lamiaceae
annual
Wd
0.4 0.610-1
21.5 5.3
May-05
Solanaceae
shrub
Wd
5.6 1.0
8.8 7.8
73.2 33.4
May-05
Iridiaceae
annual
POF, PF
4.4 0.4
27.1 9.9
74.6 32.3
April-05
79
April-05
April-05
April-05
Table 2. Values of deviance and the significance (with asterisks) of the 3-factor General Linear Model (GLM) fitted for each
species
Effects of the temperature (a=60, b=80, c=100, d=120C), the duration of exposure (a=5min, b=60 min) and condition of substrate (a=
dry and b=moist) and their interactions on seed germination for the 23 species. Small letters indicate the level of treatment with the
highest germination proportion. The data overdispersion found in some species was reduced using a quasibinomial model (qb);
accordingly the F rather than X2 test is reported. The number of freedom degrees per species was 63. Significance: * < 0.05, **<0.001,
*** 0.0001, not significant (ns).
80
Temperature
Species
(T)
395.9***
Exposure
Condition of
time
substrate
(ET)
(CS)
ns
324.8***
TET
TCS
ETCS
TETCS
326.7***
73.0***
19.2***
17.3***
76.9***
13.7***
16.8***
20.1***
Acacia angustissima
(b)
34.5***
Calliandra longipedicellata
(b)
ns
262.5***
qb
(b)
(b)
75.2***
89.7***
161.7***
(a, b)
(a)
(a)
722.4***
5.7*
109.9***
(c)
(b)
(b)
407.5***
28.8***
862.6***
(b, c)
(a)
(a)
417.0***
55.3***
1254.4***
(c)
(a)
(a)
55.4***
173.0***
(c)
(a)
74.0***
202.6***
10.8***
ns
ns
531.7*** 129.6***
ns
ns
Citharexylum mocinnii
Crotalaria longirostrata
180.0***
29.0***
7.3*
ns
99.9***
92.1***
63.4***
ns
ns
55.2***
ns
ns
ns
157.2***
467.9***
67.7***
203.5***
339.7**
ns
(a)
(a)
(a)
107.8***
191.6***
72.5***
(c)
(b)
(a)
Desmodium sumichrastii
81
Eupatorium arsenei
qb
Eupatorium sp
Fuchsia encliandra
qb
Lupinus exaltatus
81
*
22.0***
171.7*** 10.95***
51.66***
Magnolia iltisiana
179.1***
10.8***
199.6***
12.6*
59.9***
32.1***
ns
(a)
(a)
(a)
349.0***
117.4***
20.9***
182.0***
51.4***
113.4***
24.0***
(b, c)
(a)
(b)
117.0***
91.6***
ns
86.9***
37.0***
87.8***
27.4***
(b, c)
(a)
49.7***
21.2***
6.6**
22.1***
48.4***
ns
ns
(a)
(b)
(b)
309.7***
121.7***
379.5***
97.8***
176.9**
70.5***
78.7***
(a)
(a)
(a)
252.9***
676.3***
131.5***
204.0***
79.8***
87.7***
22.4***
(a)
(a)
(a)
85.8***
23.3***
40.5***
150.3***
16.4***
ns
18.3***
(a)
(a)
(a)
qb
Mimosa galeottii
Monnina xalapensis
qb
82
Myrsine jurgensenii
Pinus douglasiana
Phytolacca icosandra
qb
Prunus serotina
82
Rhamnus hintonii
433.4***
266.8***
32.9***
(a, b)
(a)
(a)
260.0***
177.4***
82.2***
(b)
(a)
(b)
43.0***
73.3***
665***
(b)
(a)
(a)
116.0***
97.2***
221.0***
(a, b)
(a)
(a)
8.2*
59.8***
228.0***
(a)
(a)
(a)
801.0***
308.8***
784.0***
(a)
(a)
(a)
508.7***
380.7***
243.7***
(a)
(a)
(a)
89.3***
97.9***
ns
ns
248.3***
55.8***
ns
34.4***
85.8***
41.3***
86.9***
73.2***
47.2***
81.2***
144.3***
ns
20.0***
48.4***
23***
ns
54.5***
22.9***
9.0*
150.0***
72.4***
220.6***
88.9***
ns
qb
Rhus schmidelioides
Salvia iodantha
83
Salvia lavanduloides
Salvia thyrsiflora
Solanum aphyodendron
Tigridia mexicana
qb
qb
83
Treatment
Acacia angustissima
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
Calliandra longipedicellata
Citharexylum mocinnii
Crotalaria longirostrata
Desmodium sumichrastii
Eupatorium arsenei
Eupatorium sp
Fuchsia encliandra
84
Likelihood
Ratio X2
70.48
252.72
39.72
482.66
72.08
10.18
367.6
84.34
82.98
253.04
14.88
445.35
276.46
362.70
2.24
0.46
0.24
295.22
233.32
32.22
80.60
41.22
36.76
34.76
P>X2
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
0.0014
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
ns
ns
ns
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
Fit
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Linear*
Linear
Linear
Linear*
Linear*
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Lupinus exaltatus
Magnolia iltisiana
Mimosa galeottii
Monnina xalapensis
Myrsine jurgensenii
Phytolacca icosandra
Pinus douglasiana
Prunus serotina
Rhamnus hintonii
Rhus schmidelioides
Salvia iodantha
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
85
50.76
103.64
38.00
18.98
10.12
91.36
349.74
47.04
12.22
96.16
136.60
131.26
66.68
48.04
93.84
180.70
135.08
7.36
44.88
13.86
38.10
195.72
128.74
148.30
62.48
60.54
34.24
115.20
110.14
93.54
138.06
<0.0001
<0.0001
<0.0001
0.0001
0.0014
<0.0001
<0.0001
<0.0001
0.0004
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
0.0066
<0.0001
0.0002
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Salvia lavanduloides
Salvia thyrsiflora
Solanum aphyodendron
Tigridia mexicana
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
86
25.00
10.32
49.88
10.12
23.10
51.42
463.74
19.64
406.58
7.56
0.0001
0.0013
<0.0001
0.0013
0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
0.0059
Quadratic
Quadratic
Linear*
Quadratic
Linear*
Quadratic
Quadratic
Linear*
Quadratic
Quadratic
Table 4. Germination percentages of seeds sown on agar with gibberellic acid (GA3 at 1000 ppm) or without it (control). We
also show the germination percentages for seeds that were non-hydrated (DS) and seeds incubated for 15 h in moist sand (I)
exposed to heat shock in moist sand.
After incubation in moist sand, permeable seeds were preimbibed, whereas impermeable seeds were just superficially damp. Damp
seeds are indicated with an asterisk. Germination percentages of complementary treatments for Lupinus exaltatus are also included:
mechanical scarification (E) or dry shock at 150C for 1 min. Letters show the statistical differences ( = 0.05) between treatments in
the same line, after tests for multiple contrasts within each species. A hyphen indicates that the treatment was not done. Standard
deviations are shown in parentheses.
87
Moist Heat Shock
Species
Control
GA3
0.8a
20.0e 88.3d
(1.6)
(4.7)
10.8a
45.8d
(1.6)
(9.5)
150C
Acacia angustissima*
80C(5min)
DS
DS
100C(1h)
88.3d
93.3b
95.8b 28.3c
(5.7)
(2.7)
(5.0)
(4.3)
69.1c
DS
(2.7)
(20.6)
(6.3)
87
100C (5min)
DS
(5.7)
Calliandra longipedicellata*
60C(5min)
(2.7)
2.5a
25.0e
Crotalaria longirostrata*
(1.6)
(11)
95.8 a
0c
(1.6)
(0)
5.0a
34.0c
Eupatorium sp
(0)
88
(1.9)
(4.1)
2.5a
10.0d 99.1b
80.8c
84.1c 75.0d
(4.7)
(4.7)
(3.1)
(1.9)
3.3a
0.8a
(0)
(1.6)
(1.6)
(2.7)
(6.8)
0a
0a
44.1b
0a
( 0)
(5.0)
Lupinus exaltatus*
(1.6)
(0)
93.3b
Mimosa galeottii*
93.3b
100.0b 100.0b
Eupatorium arsenei
96.6b
52.5c
(0)
(0)
(4.7)
(6.8)
95.0a
0c
92.5a
35.8b
Phytolacca icosandra
(6.3)
(0)
0a
0a
(0)
100.0b
Solanum aphyodendron
(0)
88
(5.0)
(9.9)
68.3c
(0)
(17.3)
Table 5. Results of the 4-factor GLM analysis applied to 16 species grouped depending on
forest type.
Evaluation of the heat shock effects for nine species from pine-oak forest and seven species from
mixed forest nested in forest type (Spp within FT = FT/spp).The heat shock levels were:
temperature (T, 60, 80,100 or 120C), exposure time (ET, 5 or 60 min) and substrate condition
(CS, dry or moist sand). All terms in the model were significant (P<0.001).
Source of variation
df
Deviance
NULL
df of
Deviance
residual
residual
951
19515.1
1181.3
948
18333.8
ET
388.5
947
17945.2
CS
588.9
946
17356.3
FT
1302.9
945
16053.4
FT/spp
14
5081.5
931
10971.8
T FT
303.9
928
10667.9
ET FT
21.8
927
10646.1
CS FT
25.4
926
10620.7
T FT/spp
41
2406.3
885
8214.4
ET FT/spp
14
941.4
871
7273.0
CS FT/spp
14
2246.5
857
5026.5
T ET TB
956.9
851
4069.5
ET CS TB
279.1
849
3790.4
T ET FT/spp
38
1051.7
811
2738.7
ET CS FT/spp
12
185.0
799
2553.7
89
90
CAPTULO III
91
ABSTRACT
In many fire-prone species, germination is triggered by heat shock, smoke, ash and charred
wood. However, few studies concerning the effect of these fire products on the germination of
tropical and subtropical species exist. We assessed the effect of fire products and their
interactions on seed germination in 12 species that frequently grow in burned areas of pine-oak
and mixed forest in a mountainous subtropical area. Each species was exposed to a predetermined
degree of heat shock, which was optimised in accordance with a previous study. For smoke
treatments, seeds were immersed in smoke water, whereas for ash treatments, 1.5 g of ash was
added to the incubation medium. Germination increased in 92% of the species in response to the
products of fire. Smoke water and ash alone promoted germination in four species that had
permeable seed covers and physiological dormancy. Six species with physical dormancy required
both heat shock and smoke water or ash to break dormancy. Our results indicate that seed
germination response to fire products depends on species and/or dormancy type. The germination
response to the fire products varied between species; therefore, fire products may influence
species composition in post-fire regeneration.
Keywords: ash, germination, heat shock, pine-oak mixed forest, smoke water.
92
1. Introduction
Environmental disturbances at modify factors, such as light, moisture, temperature and the
chemical environment, affect seed germination in many ecosystems (Baskin and Baskin, 2001;
Fenner and Thompson, 2005). Fire modifies all these factors; thus, fire frequently determines
germination, especially in seasonal environments, such as Mediterranean areas and temperate
forests (Whelan, 1995; Keeley and Fotheringham, 2000). In fire-prone areas, germination is
triggered by fire products, such as heat shock, plant-derived smoke, ash and charred wood
(Keeley and Fotheringham, 2000; Van Staen et al., 2000). The combinations of fire products
influence germination, and their effects on seeds can be internal (chemical) or external (physical)
(Van Standen et al., 2000). For example, heat shock disrupts the impermeable seed covers,
thereby facilitating water uptake in the seed and subsequent germination (Keeley and
Fotheringham, 2000). Fire breaks physical dormancy, which is the most common type of
dormancy in the soil seed bank (Baskin and Baskin, 1989; Keeley and Fotheringham, 2000).
Most species from fire-prone plant communities increase germination after seed exposure to heat
shocks between 80120C for short periods of time, but higher temperatures and/or long
exposure times can be lethal (Auld and OConnell, 1991; Rivas et al., 2006; Zuloaga-Aguilar, in
press).
Seed germination induced by smoke is widespread in plants (Keeley and Fotheringham,
2000; Van Staden et al., 2000; Adkins and Peters, 2001). The positive effect of fire products is
considered an important tool for the conservation and restoration of plant communities (Read et
al., 2000; Flamatti et al., 2004) because fire products favour high seedling establishment and may
increase species diversity (Read et al., 2000; Wills and Read, 2003; Enright and Kintrup, 2001).
However, high smoke concentrations can inhibit germination for some species (Dixon et al.,
1995; Wills and Read, 2003). The effect of smoke on seed germination is internal; Keeley and
93
Fotheringham (1997) propose that smoke may modify semipermeable cuticles by increasing their
permeability to solutes. The smoke-active component that stimulates germination is on debate,
where studies have proposed that the active component is NOx, (Keeley and Fotheringham, 1997;
Preston et al., 2004; Flamatti et al., 2004; Kulkarni et al., 2007) or the butenolide 3 methyl-2Hfuro (2,3-c) pyran-2-One (Flematti et al., 2007). The ash also may trigger germination in several
species (Keeley and Fotheringham, 1998, 2000; Gamboa deBuen and Orozco-Segovia et al.,
2008); however, the magnitude of this response is highly variable and, in some cases, causes
germination to decrease (Gonzlez-Rabanal and Casal, 1995; Enright and Kintrup, 2001; VivarEvans et al., 2006). The effects of smoke, ash and heat shock on germination are complex
(Kenny, 2000; Thomas et al., 2003). This complexity is increased when fire products act in
combination, as occurs in a fire (Read et al., 2000). The effects of fire products on seed
germination can be complementary and/or additive because the germination of several species is
promoted by heat shock or by smoke, but other species need the combination of both to increase
seed germination (Keith, 1997; Read et al., 2000; Tieu et al., 2001).
Many studies have examined the effects of fire products on germination in Mediterranean
clime in Australia, South Africa, Europe, South America and North America in California
(Keeley and Fotheringham, 1998; Gonzlez-Rabanal and Casal, 1995; Keith, 1997; Kenny, 2000;
Tieu et al., 2001; Enright and Kintrup, 2001; Baker et al., 2005; Overbeck et al., 2006; Rivas et
al., 2006; Kulkarni et al., 2007). However, few studies have focused on the effect of fire on seed
germination of species in tropical and subtropical areas. As in other world regions, the study area
has experienced fire events historically (Figueroa-Rangel et al., 2008). In the protected area
Sierra de Manantln Biosphere Reserve (SMBR), fire frequency is high; the same stand of pine
forest might be burned every 9 2 years (Jardel, 1991; Jardel et al., 2001). Most fires occur
during the driest part of the year (March to May) and are caused primarily by slash and burn
94
agricultural practices (Rodrguez-Trejo and Ful, 2003; Jardel et al., 2004). These fires are
typically low-intensity surface fires (Jardel, 1991; Jardel et al., 2004). The objective of this work
was to assess the effect of smoke, ash, heat shock and their combinations on seed germination of
species that commonly grow in fire-prone areas of the SMBR and the western mountain ranges of
Mexico.
95
100C; Rhus schmidelioides and Salvia iodantha at 80C; and Solanum aphyodendron at 60C.
Only the seeds of Lupinus exaltatus were exposed to 150C for 1 min. A. angustissima, C.
longipedicellata, C. longirostrata and M. galeottii were exposed to moist heat shock (seeds
placed in a 100:15 sand:water g:g substrate during the heat shock) and the remaining species to
dry heat shock (seeds placed in dry sand). In total, there were seven treatments plus the control.
To determine the effect of smoke on germination, seeds were immersed for 3 hours in an
aqueous solution of smoke. The smoke water (S) was prepared by bubbling smoke into 1.5 L of
distilled water produced by burning 150 g of dry litter from the mixed forest. Finally, pH was
adjusted to 5 by adding sodium hydroxide (Preston et al. 2004). The chemical effect of the ash
(A) on seed germination was evaluated by placing 1.5 g of fine ash on each of the agar plates
where seeds were subsequently sown (Will et al., 2003). The ash was obtained burning dry litter
from the POF.
In order to evaluate the combined effect of heat shock, ash, and smoke, seeds were exposed to
heat shock + smoke (HS+S), heat shock + ash (HS+A) and heat shock + smoke + ash (HS+S+A).
The treatment of smoke + ash was eliminated from the experimental design due to a limited
amount of seeds. The first control seeds were not pretreated (C1). Second control (C2) seeds were
sown on agar with 1000 ppm of gibberellic acid (GA3) to evaluate the presence of physiological
dormancy. In all cases, four replicates were placed in the germination chambers.
97
Shapiro-Wilkinson normality test prior to the ANOVA test and residuals distribution. Based on
these results, the germination percentages in some species were arcsine transformed.
To explore the effects of the seed coat type (impermeable or permeable) on the germination
of the 12 species, one 3-factor ANOVA was used with species (random factor) nested in seed
coat type. The percentages of germination were arcsine transformed to meet normality
assumptions. The tests were performed using JMP software (version 8.0 SAS Institute Inc.,
2008).
3. Results
3.1 Treatments
Germination in most of the species (11) increased in response to the products of fire (Fig. 1,
Table 2). In comparison with seed germination in the two control treatments, heat shock
increased the germination of 9 species (Fig. 1). With respect to controls, the seeds of Crotalaria
longirostrata (93.3%), Lupinus exaltatus (93.3%), Rhus schmidelioides (86.6%) and S. iodantha
(92.5%) reached their highest germination percentages when exposed to heat shock.
The smoke water increased seed germination of Fuchsia encliandra (94.2%) and Pinus
douglasiana (80.8%) compared to controls. Ash treatment by itself increased the seed
germination of F. encliandra (98.3%), P. douglasiana (63.3%), Salvia lavanduloides (51.6%)
and S. aphyodendron (82.5%). The seeds of Rhus schmidelioides incubated with ashes had a
higher percentage of germination (65.8%) than with GA3 (C2, 34.2%), but the difference with
non treated seeds (C1) was not significant.
The heat shock combined with the ash and smoke water significantly increased seed
germination in Acacia angustissima, C. longirostrata, L. exaltatus, and Salvia iodantha in
98
comparison to the C1 or C2, ash and smoke treatments. In C. longirostrata and, L. exaltatus seed
germination in the combined treatments HS+S and HS+A was lower than in heat shock alone but
higher than in the controls, ash and smoke water alone treatments. In P. douglasiana, S.
lavanduloides and S. aphyodendron, the combination treatments that contained ash had higher
germination than C1 and C2. In S. lavanduloides and S. aphyodendron, there were no significant
differences among HS+A and HS+A+S or the heat shock treatment; however, in P. douglasiana,
species germination in HS + A and HS + S + A was higher than in HS. In C. longipedicellata, the
combination HS + A produced similar percentages of germination as heat shock and the
percentages of germination in the other treatments did not differ from C1 or ash. In C.
longipedicellata, smoke alone had an inhibitory effect, whereas in F. encliandra, R.
schmidelioides and S. thyrsiflora, the combined treatments inhibited or did not significantly
increase the germination. Finally, in M. galeottii, all treatments that included heat shock
significantly increased germination compared to C2, ash and smoke; however, only heat shock
and HS+A+S germination were similar to C1.
Based on the 3-factor ANOVA, the variance observed in the percentages of germination was
produced mainly by the treatments, the species nested in seed coat type (coat/spp) and the
treatment coat/spp interaction (Table 3). Only one species with an impermeable seed coat (M.
galeottii) increased its seed germination in response to ash treatment. In the other five species
with impermeable seeds, the seed germination in single treatments (smoke water or ash) was less
than in the combination treatments. In contrast to F. encliandra and P. douglasiana, the
combination treatments increased the seed germination of S. iodantha, S. lavanduloides and S.
aphyodendron, species with permeable seed coats.
Independently of the treatment, germination in three species (C. longirostrata, P.
douglasiana, and S. thyrsiflora) was concentrated in the first eight days after the seeds were
99
sown, whereas in the rest of the species, the germination peak occurred between 1 and 3 wk (Fig.
2). In contrast, in most of the treatments, the C. longipedicellata germination peak was in the
third week (24 days). In treatments that induced low germination in A. angustissima and S.
iodantha, such as controls (C1 and C2), smoke water and ash, germination was also delayed for 3
weeks. With respect to C2, the treatment of HS+S retarded the germination peak of F.
encliandra.
4. Discussion
Most of the analysed species had a positive response to fire products, where seed germination
was enhanced by smoke water, ash, heat shock and their combinations. In general, the
germination response to multiple fire products was not complementary; however, in A.
angustissima and P. douglasiana, germination increased with the combined application of heat
shock and other fire products, as has been reported for other species (Keith, 1997; Kenny, 2000;
Read et al., 2000; Thomas et al., 2007) and plant communities (Grant and Koch, 1997).
The germination response to the application of a single fire product (HS, A or S) varied
widely between species. Several species in Hydrophyllaceae family are fire-recruited, the
germination of these species is promoted by smoke, but these same species are less tolerant of
heat shock (Gamboa-deBuen and Orozco-Segovia, 2008). In a similar way, seed germination of
F. encliandra was increased by smoke, but this species was intolerant of heat shock. Therefore,
exposure of seeds to high temperatures during wild fires may kill their seeds. For this species, the
insulating effect of soil and its porosity may insulate seeds from heat while favouring exposure to
smoke. Microsite heterogeneity is important for species with smoke-enhanced germination (Grant
and Koch, 1997) and for community regeneration in burned areas (Keeley and Fotheringham,
2000).
100
102
After storage time, variations in the physiological condition of seeds, as changes in the degree
of seed dormancy may affect the response to fire products (Baker et al., 2005). Germination
percentages were >60% in experiments conducted one year earlier with the same seed cohorts
(Zuloaga-Aguilar et al., in press); in this study, the germination percentages after heat shock were
less than 60% in most of the species tested. On the other hand, the percentage of germination in
L. exaltatus with heat shock increased after one year of seed storage, compared with the
previously reported percentage of 80.8% (Zuloaga-Aguilar et al., in press). This result also
suggests the presence of physiological dormancy in this species. Finally, smoke water can modify
germination rates in several species (Crosti et al., 2006), thereby modifying the distribution of
germination over time. However, despite the influence of smoke and ash on germination, the
treatments did not influence the time to maximal germination percentage for most of the species
included in this work.
5. Conclusions
The results indicate that fire products stimulate seed germination in the species in this study.
The response to fire products may be related to the type of seed dormancy. In most of the species
with physical dormancy and in some species with physiological dormancy, previous exposure to
one or more fire products increased seed germination. Therefore, for most of the subtropical
species tested, heat shock might facilitate imbibition and/or remove physiological dormancy.
Therefore, wildfire or prescribed burns may promote the germination and subsequent
establishment of the studied species and thus determine the floristic composition of the pine-oak
forest in the LJSS.
103
Acknowledgements
The authors thank Enrique Jardel Pelez and Ruben Ramrez for the facilities and technical
support provided by the Universidad de Guadalajara and the Las Joyas Scientific Station, Luis
Ignacio and Iiguez Dvalos for their critical review of the manuscript, Mara Esther Snchez
Coronado for technical support, and Erminio Quiones and the staff of the Las Joyas Scientific
Station for field assistance. This research was supported by the CONACyT grants 47409-Q and
47859-Q.
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108
109
Acacia angustissima
Calliandra longipedicellata
Crotalaria longirostrata
a
100
80
60
a
bc
40
de
e
Fuchsia encliandra Lupinus exaltatus
Mimosa galeottii
a
b
ab
b
a
60
40
Pinus douglasiana
100
ab
ab
bc
c
cde
b
c
bc
c
d d d
Solanum aphyodendron
a
a
ab
abc
bc
Salvia thyrsiflora
Salvia
lavanduloides
Salvia lavanduloides
100
80
60
ab
40
20
ab
de
40
Salvia iodantha
bcd
60
Rhus schmidelioides
abc
80
20
abc
ab
cd bcd
abcd
ab
d
20
A
H
S
H
S+
S
H
S
H +A
S+
S+
A
A
G
tr o
on
C
A
H
S
H
S+
S
H
S
H +A
S+
S+
A
A
G
tr o
on
C
A
H
S
H
S+
S
H
S+
H
S+ A
S+
A
tr o
on
Percentage of germination
80
cd
de
0
100
de
ab
20
ab
bc
Treatments
110
100
Acacia angustissima
Calliandra longipedicellata
Crotalaria longirostrata
Lupinus exaltatus
Mimosa galeottii
Pinus douglasiana
Rhus schmidelioides
Salvia iodantha
Salvia lavanduloides
Salvia thyrsiflora
Solanum aphyodendron
80
60
40
20
0
Percentajes of germination
16
24
32
40
48
16
24
32
40
48
16
24
32
40
48
Figure 2. Germination over time of 12 species exposed to fire products. C1= Control (), C2 =
gibberellic acid (), S = Smoke (), A = Ash (U), HS = Heat shock (), HS+S = Heat shock +
Smoke (), HS+A = Heat shock + Ash () and HS+S+A = Heat shock + Smoke + Ash ().
111
Table 1. Plant families, life form and seed traits of 12 species which are commonly found in pine-oak forest. Month of seed
collection is also indicated. P = permeable, I = impermeable. (*) Moist heat shock
Species
Family
Growth Cover
Fresh mass
Heat shock
Collection
form
seminal
(mg)
Mimosaceae
tree
13.1 2
120C (5min)*
April
Mimosaceae
tree
46.2 8
120C (5min)*
April
Fabaceae
shrub
15.1 2
100C (5min)*
May
Onagraceae
shrub
1 0.1-1
120C (5min)
April
Fabaceae
herb
9.8 5
150C (1min)
April
Mimosaceae
tree
15.7 2
100C (5min)*
May
Pinaceae
tree
9.7 1
100C (5min)
January
Anacardiaceae
shrub
18.3 2
80C (5min)
April
Lamiaceae
shrub
0.2 0.5-1
80C (5min)
April
Lamiaceae
shrub
0.5 0.8-1
120C (5min)
April
Lamiaceae
shrub
0.5 0.5-1
100C (5min)
May
Solanaceae
shrub
61
60C (5min)
May
time
var. Angustissima
112
Table 2. Results of one-way ANOVA on the effect of water smoke, ash, heat shock and their
combinations on germination percentages of 12 species. F-ratio and probability level (P) are
reported. Degrees of freedom = 7, a = arcsine transformation.
Species
Acacia angustissimaa
22.39
<0.0001
Calliandra longipedicellata
30.94
<0.0001
Crotalaria longirostrataa
64.38
<0.0001
Fuchsia encliandraa
82.28
<0.0001
Lupinus exaltatusa
48.80
<0.0001
Mimosa galeottiia
11.63
<0.0001
Pinus douglasianaa
15.93
<0.0001
Rhus schmidelioides
19.09
<0.0001
139.04
<0.0001
Salvia lavanduloidesa
6.77
0.0002
Salvia thyrsiflora
7.57
<0.0001
30.01
<0.0001
Salvia iodanthaa
Solanum aphyodendrona
113
Table 3. Results of 3-factor ANOVA on the effect of 7 treatments plus control on seed
germination of 12 species growing in pine-oak forest. Species were nested by seed coat type
(impermeable or permeable), indicated as Coat/spp. Significance: ** < 0.001, *** < 0.0001, ns
= not significant.
df
Sum Sq
Mean Sq
Treatments
37983
5426
3.81
**
Coat
5330
5330
1.82
ns
Coat/spp
10
29163
2916
49.55
***
TreatmentsCoat
14706
2101
1.47
ns
TreatmentsCoat/spp
70
99671
1424
24.19
***
Error
288
16950
59
114
115
CAPTULO IV
116
Resumen
En reas propensas a incendios, el fuego puede estimular e incrementar la germinacin de una
gran variedad de especies del banco de semillas, promoviendo una rpida revegetacin del rea
afectada. El banco de semillas en el suelo es un componente importante de la dinmica de la
comunidad vegetal, por lo que la caracterizacin del banco de semillas en respuesta al fuego es
un elemento bsico para la implementacin de prcticas acertadas de manejo del fuego. En un
bosque del occidente de Mxico se llev a cabo una quema prescrita con el objetivo de evaluar el
efecto del fuego sobre la riqueza de especies, la densidad y la distribucin vertical del banco de
semillas, a partir de la emergencia de las plntulas de la hojarasca y el suelo. Antes y despus de
la quema, se recolect suelo con un nucleador y se separaron porciones del suelo a 0-3 cm, 3-6
cm y 6-10 cm de profundidad y se recolect la hojarasca en cuadros de 30 30 cm. Durante la
quema se registr la temperatura. La temperatura promedio mxima registrada en la hojarasca fue
477 167 C, la cual disminuy con la profundidad del suelo (6 cm = 21.1 5.8 C). Por el
contrario, el tiempo de residencia de la temperatura modal se increment con la profundidad
(hojarasca = 29 41 min; 6 cm = 112 88.2 min). La quema prescrita increment
significativamente la germinacin de un gran nmero de semillas del suelo, especialmente de
hierbas perennes. En general, la riqueza de especies disminuy despus de la quema, pero el
recambio de especies fue alto en las diferentes profundidades. La densidad de plntulas
provenientes del banco de semillas y la vegetacin establecida antes y despus de la quema
mostraron bajos ndices de similitud (14.618.7%). Despus de tres meses de la quema, la
regeneracin inicial por plntulas fue ms abundante que por rebrotes. El banco de semillas en el
suelo del bosque de pino-encino puede tener un importante papel en la regeneracin inicial, al
modificar la densidad y la composicin de especies post-fuego.
Palabras claves: banco de semillas del suelo, composicin florstica, bosque templado, fuego
117
1. Introduccin
El fuego es una fuente de perturbacin natural en diferentes ecosistemas alrededor del mundo
(Kozlowski y Ahlgren, 1974; Chandler et al., 1983; DeBano et al., 1998); la estructura y
composicin de estas comunidades vegetales son fuertemente afectadas por la ocurrencia de
incendios (Chandler et al., 1983; DeBano et al., 1998; Keeley y Fotheringham, 2000). En reas
propensas a incendios, las especies poseen atributos que les permiten evadir o tolerar y por lo
tanto sobrevivir a un determinado rgimen de incendio (Keith et al., 2002). En zonas
mediterrneas est ampliamente documentada la forma en que el fuego mantiene la diversidad de
la comunidad vegetal y cmo influye en la regeneracin de las poblaciones (Wills y Read, 2002;
Keith et al., 2002a). Por su parte, diferentes especies que conforman las comunidades forestales y
selvas secas tambin toleran y sobreviven a los incendios (Archibold, 1989; Ostterstrom y
Scheartz, 2006). Sin embargo, un efecto contrario se puede observar en diferentes ecosistemas
hmedos tropicales (Tesfaye et al., 2004), donde los incendios antropognicos han generado
prdida de la cobertura forestal, la reduccin de la diversidad, as como la degradacin ambiental
(Saha y Howe, 2003; Asbjornse et al., 2005; Foley et al., 2007). El banco de semillas es un
componente importante en la dinmica de las comunidades vegetales, porque representa en gran
medida el potencial florstico de regeneracin y conservacin, adems de ser una fuente
importante de variabilidad gentica (Baskin y Baskin, 1989; Leck et al., 1989; Vzquez-Yanes y
Orozco-Segovia, 1996; Herranz et al., 1998; Whelan, 1995; Alexander y DAntonio, 2003).
Despus de un disturbio, uno de los principales recursos de recolonizacin en el sitio son las
semillas presentes en el suelo (Baskin y Baskin, 1989; Primack, 1990; Luzuriaga et al., 2005). El
calor, el humo y la ceniza producidos por un incendio pueden estimular la germinacin de las
semillas almacenadas en el suelo de una gran variedad de especies (Bond y Van Wilgen, 1996,
Read et al., 2000; Will y Read, 2002; Enright y Kintrup, 2001, Crosti et al., 2006). En particular,
118
el calor generado durante un incendio es el principal estmulo para que las semillas de varias
especies germinen. La exposicin de las semillas a temperaturas mayores de 60 C facilita el
rompimiento de la latencia e incrementa la densidad de germinacin (Read et al., 2000; Wills y
Read, 2002, Bradstock y Auld, 1995; Williams et al., 2004). En zonas propensas a incendios,
temperaturas entre los 45 y los 182 C pueden promover la germinacin de las semillas ubicadas
en los primeros centmetros de profundidad del suelo (Williams et al., 2004). Sin embargo, el
grado de tolerancia disminuye en ecosistemas hmedos tropicales, donde temperaturas mayores a
100 C afectan negativamente la germinacin (Garwood, 1989). Si bien la germinacin de varias
especies es estimulada por la intensidad del incendio y la penetracin del calor en el perfil del
suelo, caractersticas como la densidad y composicin del banco de semillas y el patrn de
distribucin vertical y horizontal de cada especie, en interaccin con el rgimen de incendios,
determinan el efecto final de stos sobre la comunidad (Bradstock y Auld, 1995; Laterra et al.,
2006).
En el continente americano, el fuego es un importante componente de la dinmica natural de
diferentes comunidades vegetales (Kozlowki, 1974; Wright y Bailey, 1982; Sandford et al.,
1985). Los modelos sobre el cambio climtico predicen que se incrementar la intensidad y
frecuencia de los incendios en Norteamrica (McCoy y Burn, 2005), por lo que se torna
importante conocer el efecto de los incendios sobre la dinmica de las comunidades vegetales,
particularmente en reas propensas al fuego. Estudios palinolgicos en el occidente de Mxico
muestran la ocurrencia de incendios desde hace 4200 aos, y cmo los cambios climticos han
modificado fuertemente el rgimen de incendios, as cmo la presencia y frecuencia de las
especies vegetales (Figueroa-Rangel et al., 2008). Sin embargo, desde hace varias dcadas los
incendio en reas forestales han sido principalmente ocasionados por las actividades agrcolas
(Rodrguez-Trejo and Ful, 2003; Jardel et al., 2004a). En la Reserva de la Biosfera Sierra de
119
Manantln (RBSM), en donde se encuentra el sitio de estudio, los bosques de pino y pino-encino
enfrentan incendios de baja intensidad durante la estacin seca cada 9 2 aos (Jardel, 1991). En
la RSBM se han implementado quemas prescritas con el objetivo de eliminar el exceso de
combustible y as disminuir la probabilidad de incendios intensos. Sin embargo, es escaso el
conocimiento del efecto del fuego sobre la estructura y composicin de los ecosistemas forestales
mexicanos y particularmente sobre la dinmica del banco de semillas. El objetivo de est trabajo
fue determinar el efecto de un incendio sobre la densidad de germinacin, la riqueza de especies
y la composicin florstica del banco de semillas del suelo de un bosque de pino-encino. Una
aproximacin al entendimiento del papel del banco de semillas en la regeneracin post-fuego fue
abordada al evaluar el establecimiento de plntulas, la regeneracin vegetativa y la lluvia de
semillas en el rea afectada.
2. Materiales y Mtodos
(8%) (Jardel et al., 2004b). En la RBSM 64.3% de los incendios ocurren en los bosques de pinoencino y encino. El tipo de incendio ms frecuente es el superficial de baja intensidad, con poco
dao al bosque y ocurre principalmente durante los meses secos del ao. En la ECLJ la
frecuencia de incendios es alta, en un mismo rodal los periodos inter-incendio ocurren cada 9 2
aos (Jardel 1991; Jardel et al., 2004a).
de humedad (%) se obtuvo con la siguiente frmula: ((peso inicial peso seco) / peso seco)
100.
122
cada semana durante tres meses. Las plntulas se trasplantaron a bolsas negras de invernadero
para permitir su desarrollo e identificar la especie.
2.6 Anlisis
Las variaciones en la riqueza de especies, forma de crecimiento y densidad de plntulas que
emergieron de las muestras de hojarasca y suelo (03, 36 y 6-10 cm de profundidad) de seis
sitios antes y despus de una quema fueron evaluados con modelos de anlisis de varianza de
123
medidas repetidas (ANOVAR). Para cumplir con los supuestos de normalidad e independencia
del error en los modelos, los datos fueron transformados (raz cuadrada + 0.5). Una prueba de
Tukey fue llevada a cabo para detectar diferencias entre la densidad de plntulas entre los
diferentes niveles de tratamiento. En el modelo de ANOVAR para evaluar la densidad de
plntulas, fueron eliminaron los datos del sitio 4 y la profundidad entre 610 cm debido a que el
nmero de plntulas emergidas fue extremadamente bajo.
La relacin entre la temperatura modal, el tiempo de residencia de la temperatura y la
temperatura mxima promedio a cuatro diferentes profundidades (hojarasca, mantillo, 2 y 6 cm)
de cinco sitios en el rea quemada fue analizada con un modelo de correlacin lineal noparamtrico de Spearman. Los anlisis se realizaron con el programa STATISTICA ver. 6.0 (Stat
Soft, Inc., 2001). La similitud en la composicin de especies entre la hojarasca y diferentes
profundidades del suelo (03, 36 y 610 cm) antes y despus de la quema se analiz con el
ndice de Morisita-Horn (Magurran, 2004). El ndice de similitud de Jaccard se us para evaluar
la similitud de especies (presencia/ausencia) emergidas del banco de semillas y la vegetacin
establecida antes y despus de la quema prescrita. El ndice de Jaccard ayud a evaluar la
similitud de especies (presencia/ausencia) provenientes de la lluvia de semillas en el rea control
(sin quemar) y el rea quemada. El ndice de Jaccard se estim con el programa BioDiversity Pro
ver. 2.0 (Mc Aleece et al., 1997).
Resultados
mientras que despus de la quema se registraron 1815 747 plntulas m2. De igual manera la
densidad de plntulas se increment de 2 a 6 veces ms despus de la quema entre los 310 cm
de profundidad (Fig. 2). En promedio la densidad de plntulas antes y despus de la quema entre
36 cm fue de 222 157 y 611 202 plntulas m-2 respectivamente. La menor densidad de
plntulas se registr a profundidades de 610 cm antes de la quema (3728 plntulas m2), sin
embargo la densidad de semillas germinadas se increment significativamente despus de la
quema prescrita (426 227 plntulas m2).
El 40% de las especies que emergieron del banco de semillas fueron hierbas perennes, 32%
fueron arbustos, 22% hierbas anuales y el resto lo conform una especie trepadora y una hierba
sin identificar (Tabla 2). En la capa de hojarasca antes de la quema se identificaron nueve
hierbas perennes, ocho hierbas anuales, diez arbustos, una trepadora y una especie de hierba sin
identificar. Despus de la quema el nmero de hierbas perennes que germinaron de la hojarasca
se increment a 16 especies pero slo se registr la emergencia de plntulas de dos especies de
hierbas anuales. Como efecto de la quema entre 03 cm de profundidad se registr una
disminucin en el nmero de hierbas anuales, sin embargo fue en el nico nivel en donde se
increment el nmero de especies arbustivas en comparacin al control. En las muestras de suelo
entre 36 y 610 cm de profundidad se registr un aumento en el nmero de especies herbceas
perennes y una disminucin en el nmero de especies arbustivas despus de la quema.
128
129
annua, Rhus schmidelioides, Rubus sp., Ruellia jaliscana, Salvia thyrsiflora, Solanum
aphyodendron, S. ferrugineum, y S. nigricans (Tabla 3). La mayora fueron hierbas perennes (12
spp.) y arbustos (9 spp.) y solo 4 de estas especies fueron hierbas anuales.
4. Discusin
El fuego influy de manera importante en la germinacin del banco de semillas; despus de
la quema la densidad total de plntulas se increment significativamente. El disparo de la
germinacin del banco de semillas tras un incendio ha sido ampliamente documentado en
ecosistemas mediterrneos (Herranz et al., 1999; Read et al., 2000; Wills y Read 2002; Hanley et
131
al., 2003; Hill y French 2003) y bosques templados (Archibold, 1989; Pickett y McDonnell,
1989).
La forma de vida dominante en el banco de semillas en el bosque de pino-encino la
constituyeron las hierbas, seguidas de los arbustos, con la notable ausencia de rboles, en
concordancia con lo reportado en diferentes reas forestales templadas (Izhaki et al., 2000; Calvo
et al., 2003; Shelling y McCartgy, 2007; Knapp et al., 2007; Glasgow y Matlack, 2007). El
nmero de especies por forma de crecimiento fue afectado por la quema prescrita y la
profundidad de enterramiento. El fuego favoreci un incremento en el nmero de especies
arbustivas que germinaron en muestras recolectadas a pocos centmetros de profundidad en el
suelo. Por otro lado, el fuego estimul la germinacin de semillas de un mayor nmero de
especies herbceas perennes a pocos centmetros y a una mayor profundidad en el suelo. Este
patrn de germinacin muestra que las semillas enterradas de especies herbceas perennes y
arbustivas, son tolerantes a las temperaturas generadas por una quema prescrita en la hojarasca y
en el suelo superficial. La ocurrencia de la quema fue un requisito para estimular la germinacin
de las semillas, especialmente en varias especies arbustivas. Este fue el caso de los arbustos
Eupatorium arsenei, abundante tanto en la vegetacin establecida como en el banco de semillas,
Crotalaria longirostrata, Desmodium occidentale, Ruellia sp. y Salvia thyrsiflora, cuya
germinacin fue incrementada significativamente por el fuego. Por lo tanto, incendios
superficiales de baja intensidad, como las quemas prescritas a finales de la poca hmeda,
favoreceran la permanencia de las poblaciones de estas especies en el rea.
En este trabajo se encontr que ms de la mitad de las semillas almacenadas en el suelo se
encuentran entre 0-3 cm de profundidad. La reduccin del nmero de semillas con la profundidad
en el suelo es un fenmeno comn en diferentes ecosistemas (Pickett y McDonnell, 1989; Read
et al., 2000; Bossuyt et al., 2002; Luzuriaga et al., 2005; Esposito et al., 2006; Zobel et al.,
132
2007). En conjunto, la densidad de plntulas provenientes del banco de semillas, con y sin el
estimulo del fuego, puede ser una aproximacin ms realista para la estimacin de la densidad del
banco de semillas en el suelo, debido a que el fuego permite el rompimiento de la latencia.
En nuestro estudio se observ que la temperatura promedio mxima y promedio modal
disminuyeron rpidamente con la profundidad del suelo. Por ello, an cuando en la hojarasca un
gran nmero de semillas fueron eliminadas despus del paso del fuego, la abundancia de las
plntulas emergidas del suelo se increment significativamente. Por otro lado, el bajo ndice de
similitud de especies que emergieron antes y despus de la quema sugiere que la tolerancia a altas
temperaturas es una caracterstica especie-especfica. En cambio, un mayor nmero de especies
comnmente toleran incrementos moderados en la temperatura a pocos centmetros del suelo. Al
igual que otros autores, comprobamos que el suelo resulta ser un excelente aislante de altas
temperaturas (Whelan, 1995; Williams et al., 2004; Penman y Towerton, 2008). Durante un
incendio, las altas temperaturas declinan a mayor profundidad en el suelo (Williams et al., 2004;
Penman y Towerton, 2008), protegiendo a las semillas en el suelo de estas. Los tiempos de
residencia de temperaturas menores a los 60 C tambin pueden influir sobre la germinacin, ya
que ests suelen permanecer en el suelo mineral por varias horas despus del incendio (Penman y
Towerton, 2008). En este estudio se observ que la germinacin de las especies presentes en el
banco de semillas a 610 cm de profundidad, fue incrementada significativamente al ser
expuestas por 3 hrs a temperaturas menores a 20 C.
Al igual que la densidad de semillas, se ha reportado que la riqueza de especies disminuye
conforme se incrementa la profundidad en el suelo forestal (Esposito et al., 2006). Nuestros
resultados muestran que la mayor cantidad de especies se registr en la hojarasca y a 2 cm de
profundidad en el suelo. Estas capas son afectadas severamente por el fuego (Archibold, 1989),
133
por lo que varias especies, en particular las ubicadas a nivel de la hojarasca, no seran capaces de
sobrevivir al paso de un incendio.
Una caracterstica importante del banco de semillas fue la alta variabilidad en la composicin
de especies entre las profundidades muestreadas. Encontramos que existen especies que solo
germinaron en las muestras de hojarasca o en las muestras de suelo. El tamao de la semilla es
una caracterstica que puede influir en la distribucin de las especies en el perfil del suelo y la
hojarasca. Se ha mencionado que las semillas de menor tamao tienen mayor probabilidad de
movilizarse a una mayor profundidad en el suelo mineral, en comparacin con las semillas de
mayor tamao (Chambers et al., 1991; Fenner y Thompson, 2005). Sin embargo, existe un
conflicto entre la profundidad de enterramiento, el tamao de la semilla y la capacidad de
emergencia de la plntula. Semillas enterradas a mayor profundidad podran escapar del dao por
las altas temperaturas y germinar, pero sus plntulas tendran pocas posibilidades de llegar a la
superficie (Bond y van Wilgen, 1996). En especial las semillas pequeas con bajos ndices de
longevidad no tendran suficientes recursos energticos para emerger de una mayor profundidad
en el suelo (Bekker et al., 1998). En este trabajo se encontr que las pequeas semillas de E.
arsenei, Oplismenum compositus, Oxalis corniculata, Oxalis hernandesii o Panicum
albumaculatum fueron de las pocas especies que se encontraron entre los 610 cm de
profundidad. Aun cuando el incremento de la temperatura estimule la germinacin de estas
especies, tendra que evaluarse la capacidad para emerger de capas relativamente profundas del
suelo mineral. Por otro lado, este grupo de especies podra representar el banco de semillas
persistente, ya que existen indicios que demuestran que las semillas enterradas a mayor
profundidad son ms longevas (Bekker et al., 1998).
La diferencia entre la germinacin exitosa o la muerte de las semillas est determinada por la
intensidad del incendio, la profundidad a la cual se encuentren enterradas y la facultad de los
134
individuos de las especies de tolerar altas temperaturas (Whelan, 1995). En el bosque de pinoencino estudiado, el 48.9% de las especies que conforman el banco de semillas fueron
estimuladas por la quema prescrita. La quema increment la germinacin de Eupatorium arsenei,
Oxalis corniculata y Panicum albumaculatum; ests especies representaron el 57.8% de la
densidad de plntulas provenientes del banco de semillas. Esto se vi reflejado en el alto ndice
de similitud de especies (Morisita-Horn) antes y despus de la quema. Si bien la similitud general
de especies del banco de semillas fue alta entre antes y despus del incendio, sta vari entre los
diferentes niveles de profundidad. En especial, el incremento de la temperatura influy en la baja
similitud de especies antes y despus de la quema en capas profundas del suelo. El fuego ejerci
un efecto selectivo sobre las especies que forman el banco de semillas, no slo por las
caractersticas intrnsecas de las semillas (e.g. tamao y cubierta seminal), sino tambin porque
nicamente las semillas de algunas especies enterradas a mayor profundidad fueron estimuladas
por el fuego. Esto se debe, probablemente, a que las temperaturas que penetran el suelo mineral
son insuficientes para estimular la germinacin de un mayor nmero de semillas y de especies
(Penman y Towerton, 2008).
La poca correspondencia entre la composicin del banco de semillas y la vegetacin
establecida se reflej en el bajo ndice de similitud entre la composicin de especies que
emergieron del banco de semillas y la vegetacin establecida antes y despus de la quema
prescrita. Est fenmeno es reportado frecuentemente en diferentes tipos de bosques templados
(Bossuyt et al., 2002; Zobel et al., 2007; Schelling y McCarthy, 2007; Zobel et al., 2007; Allen y
Nowak, 2008). La quema favoreci un incremento del nmero de especies en la regeneracin
post-fuego. En especial, la germinacin de hierbas perennes y arbustos provenientes del banco de
semillas en el suelo, fue altamente estimulada por el fuego. En reas forestales, las especies
intolerantes a la sombra, de etapas tempranas en la sucesin y de rpido crecimiento, son
135
frecuentes en el banco de semillas del suelo (Archibold, 1989; Pakeman y Small 2005; Luzuriaga
et al. 2005; Bossuyt y Honnay 2008). Por otro lado, la ausencia de semillas de especies de rboles
del bosque msofilo que se establecen bajo bosque de pino-encino, podra estar asociada a la baja
tolerancia de sus semillas a altas temperaturas (Zuloaga-Aguilar et al. en prensa). Las semillas de
la especie dominante Pinus douglasiana tambin estuvieron ausentes en el banco; sin embargo,
se conoce que la germinacin de sus semillas puede ser estimulada por el choque trmico
(Zuloaga-Aguilar et al. en prensa). Por lo tanto, es posible que en el momento de la quema las
semillas de las especies de rboles no se encuentren en el banco de semillas. Es posible que la
principal va de propagacin de las semillas de rboles sea a travs de la lluvia de semillas,
debido a que tres meses despus de la quema se registr el establecimiento de plntulas de
especies de rboles como Pinus sp., Magnolia iltisiana e Ilex brandegeana, entre otras especies.
Por otro lado, an cuando se observ un recambio en la composicin de especies del banco de
semillas y la vegetacin establecida despus de la quema, todas fueron tpicas del bosque de
pino-encino. Por lo tanto, el sotobosque en este tipo de ecosistema tiene potencialmente una gran
capacidad de resilencia al disturbio ocasionado por incendios de baja intensidad. De igual forma,
la rpida dispersin de semillas de individuos cercanos al rea quemada puede facilitar la
regeneracin y puede contribuir a la capacidad de resilencia.
Factores como la humedad local, el microclima, la topografa o la variabilidad en el depsito
y la cantidad del combustible, influyen significativamente en la intensidad del incendio e
incrementan la heterogeneidad ambiental post-fuego (Whelan, 1995, Pyne et al., 1996, DeBano et
al., 1998). Despus de una quema se puede observar un mosaico de parches con diferentes grados
de afectacin, que puede ser aprovechada por una amplia variedad de especies con diferentes
requerimientos tanto para romper la latencia como para la germinacin (Rivas et al., 2006).
136
ocurren durante un incendio. Adems, stas especies, junto con Panicum albomaculatum,
representaron la regeneracin vegetativa inicial despus de la quema. Este tipo de especies que
son capaces de rebrotar, y que adems sus semillas toleran altas temperaturas, representan
historias de vida exitosas en comunidades propensas a incendios.
Bajo las circunstancias en que se dan las quemas prescritas, durante la regeneracin inicial
post-fuego se esperan cambios moderados en la composicin de especies del sotobosque del
ecosistema de pino-encino estudiado. La informacin generada es bsica para complementar los
programas de manejo del fuego y dentro de los planes de restauracin, conservacin o manejo de
los ecosistemas de la regin. La quema prescrita es una prctica de manejo, y uno de sus
objetivos es disminuir la carga de combustibles y as evitar incendios de alta severidad. Sin
embargo, la implementacin de las quemas prescritas son vistas con recelo, debido a que se
desconoce el impacto ecolgico de incendios fuera del rgimen natural (Knapp et al., 2007). Los
factores que son variables entre las estaciones, como el contenido de humedad del sustrato y el
grado de imbibicin de las semillas, determinan significativamente la sobrevivencia de las
semillas de varias especies a altas temperaturas (Zuloaga-Aguilar et al., 2010 en prensa). En este
trabajo se observ que las quemas prescritas al inicio de la estacin seca, pueden incrementar la
germinacin de las semillas del banco de semillas del suelo y el establecimiento de plntulas de
varias especies. El alto ndice de similitud de especies (Morisita-Horn) entre antes y despus de la
quema es una prueba del carcter resilente de este tipo de bosque, debido a que las especies
dominantes en el banco de semillas son estimuladas por el fuego. Si bien la quema puede
favorecer la germinacin de un mayor nmero de especies de hierbas perennes y arbustos, no
todas las especies en el banco de semillas del suelo pueden tolerar el paso de un incendio.
Entonces, el fuego puede ejercer un efecto selectivo sobre la composicin del banco de semillas y
el establecimiento de plntulas bajo las nuevas condiciones post-incendio. La respuesta al fuego
138
de las semillas almacenadas en el suelo es compleja; los resultados del presente estudio nos
permiten aproximarnos a conocer cmo y en qu medida son afectadas por el fuego las semillas
de las especies vegetales que conforman la comunidad del bosque de pino-encino del occidente
de Mxico.
Agradecimientos
Se agradece el apoyo del M.C. Enrique Jardel Pelez, jefe del Laboratorio de Ecologa Forestal, y
al Biol. Rubn Ramrez, jefe de la Estacin Cientfica Las Joyas de la Universidad de
Guadalajara, por las facilidades otorgadas para la realizacin de este trabajo. De igual manera,
agradecemos a Erminio Quionez por el apoyo tcnico en campo, as como a todo el personal de
la Estacin Cientfica. Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnologa (CONACyT) a travs de los proyectos 47409-Q y 47859 Q.
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International Journal of Wildland Fire.
146
250
(a)
200
150
100
50
0
40
(b)
35
30
25
20
15
10
5
0
700
(c)
600
500
400
300
200
100
0
40
(d)
35
30
25
20
15
10
5
0
H
2 cm
6 cm
Profundidad
-2
3000
H
0-3
3-6
6-10
2500
2000
1500
1000
500
c
c
0
AQ
DQ
Tratamiento
Figura 2. Densidad promedio ( D.E.) de plntulas emergidas del banco de semillas antes (AQ)
y despus de la quema prescrita (DQ) en la hojarasca (H) y tres profundidades en el suelo (03,
36 y 610 cm), en un bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico.
148
Tabla 1. Anlisis de varianza con medidas repetidas para probar el efecto de la quema prescrita
(antes y despus) sobre la densidad de plntulas emergidas y riqueza de especies del banco de
semillas en cinco sitios y 3 profundidades del suelo (hojarasca, 2 cm y 3cm) del bosque de pinoencino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico. Para cumplir con el supuesto de normalidad,
se eliminaron del anlisis los registros obtenidos a 6 cm de profundidad y en uno de los seis
sitios, debido a que el nmero de plntulas emergidas fue extremadamente bajo.
Factor de variacin
para densidad de plntulas
Sitio
Error
Quema
Sitio Quema
Error
Profundidad
Sito Profundidad
Error
Profundidad Quema
Profundidad Sitio Quema
Error
Factor de variacin
para riqueza de especie
Sitio
Error
Quema
Sitio Quema
Error
Profundidad
Sito Profundidad
Error
Profundidad Quema
Profundidad Sitio Quema
Error
g.l.
4
25
1
4
25
2
8
50
2
8
50
CM
291.3
170.7
2025.7
296.6
99.5
4477.9
64
100.4
1800
231.3
59.2
g.l.
4
25
1
4
25
2
8
50
2
8
50
CM
1.2
0.6
0.9
0.5
0.4
11.8
0.3
0.4
5.2
0.8
0.3
149
F
1.7
P
0.180
20.4
3.0
0.000
0.038
44.6
0.6
0.000
0.742
30.4
3.9
0.000
0.001
F
1.8
P
0.160
2.2
1.2
0.150
0.330
28.3
0.8
0.000
0.610
15.0
2.3
0.000
0.035
Tabla 2. Densidad de plntulas (m-2) emergidas del banco de semillas, forma de vida y familia de 49 especies e ndice de similitud
(Morisita-Horn) antes (AQ) y despus (DQ) de la quema prescrita en la hojarasca y 3 profundidades del suelo del bosque de pinoencino. A= rbol, Ar = arbusto, HA = hierba anual. HP = hierba perenne, T = trepadora; *= especie con capacidad de rebrotar.
Especie
Familia
Forma
de vida
Hojarasca
0-3 cm
Profundidad
3-6 cm
Total
6-10 cm
150
AQ
DQ
AQ
DQ
AQ
DQ
AQ
DQ
AQ
DQ
HP
111
1273
1273
1273
1384
Asteraceae
Ar
2233
533
7894
8148
1782
1782
509
255
Apiaceae
HP
22
764
764
764
786
Oxalidaceae
HP
44
44
44
44
Estimuladas
Conyza sp
Asteraceae
HP
44
255
2292
509
1019
808
3310
Fabaceae
HP
22
22
Fabaceae
Ar
22
255
277
Tolerantes
Acalypha sp
Euphorbiaceae
12419 10719
Crotalaria bupleuriflolia
Schltdl. & Cham.
Crotalaria longirostrata Hook.
y Arn.
150
HP
44
122
4584
255
44
4960
Fabaceae
Ar
11
78
1782
11
1860
Fabaceae
HA
44
156
1273
255
299
1429
Geraniaceae
HP
333
3820
1528
5681
Fabaceae
HP
11
11
Poaceae
HP
300
2292
2292
509
5393
Oxalidaceae
HP
1867
144
3820 10440
764
4074
255
5857
6705 20516
HP
522
233
1019
6875
3565
3820
1541 14493
DC.
Desmodium occidentale
(Morton) Standl.
Desmodium urarioides (Blake)
B.G. Schubert y McVaugh
Oxalis corniculata L.
Solanaceae
HP
22
22
1019
2546
509
1041
3078
Phytolaccaceae
HP
22
509
1273
509
1295
Poa annua L.
Poaceae
HA
56
100
1273
509
255
1273
255
1583
2137
Anacardiaceae
Ar
78
78
151
Rubus sp
Rosaceae
Ar
22
67
255
22
322
Acanthaceae
Ar
22
133
509
22
643
Lamiaceae
Ar
33
255
288
Malvaceae
HP
33
89
33
89
Solanaceae
Ar
11
11
Iridaceae
HP
67
67
HP
11
764
764
11
33
33
Intolerantes
Crusea psillioides (H.B.K.)
Rubiaceae
W.R. Anderson
Drymaria cordata (L.) Wiilld. Ex
HA
Caryophyllaceae
Roem. y Schult.
Drymaria sp
Caryophyllaceae
HA
56
56
Asteraceae
Ar
22
11
22
11
Fabaceae
HP
764
764
152
Asteraceae
Ar
509
509
Ar
200
255
764
1219
Convolvulaceae
HA
764
255
1019
Fuchsia arborescens
Onagraceae
Ar
178
255
432
Asteraceae
HA
67
764
255
1085
HP
22
22
Liliaceae
HP
33
509
509
33
Lobelia laxiflora H. B. K.
Campanulaceae
HP
255
255
Asteraceae
HA
33
509
543
Phyllantus sp
Euphorbiaceae
Ar
44
764
764
44
Peperomia sp
Piperaceae
22
22
Solanaceae
Ar
44
44
Solanaceae
Ar
33
33
Solanaceae
Ar
44
44
153
Melampodium divaricatum
(Rich.) DC.
Solanum aphyodendron S.
Knapp
Solanum nigricans Mart. y
Galeotti
Solanum sp
153
Sonchus oleraceus L.
Asteraceae
HA
509
509
Caryophyllaceae
HA
11
22
33
Stellaria sp
Caryophyllaceae
HA
289
289
Vitaceae
22
22
22
22
6062 2852
29
28
57%
154
154
23450 49145
20
18
74%
5348 16552
8
10
46%
1019 10696
3
5
37%
36132 78992
40
29
70%
Tabla 3 Nmero de individuos por m-2, forma de vida (FV) y familia de 80 taxa (58 especies, 21 gneros y 1 desconocida) presentes
en el soto-bosque de pino-encino en la Estacin Cientfica Las Joyas, antes (AQ) y despus (DQ) de la quema prescrita. A= rbol, Ar =
arbusto, HA = hierba anual. HP = hierba perenne, T = trepadora, (*)=especies con capacidad de rebrotar, () = sin dato.
Especie
Familia
FV
AQ
DQ
angustissima*
Mimosaceae
0.0138
Acalypha sp.
Euphorbiaceae
HP
0.0277
0.1527
Fabaceae
HP
0.3402
Alnus sp.
Betulaceae
0.0069
0.0017
Polygonaceae
0.2916
0.4531
0.0225
0.0225
Liliaceae
HP
0.0069
0.0017
Mimosaceae
0.0920
0.0868
Cestrum sp.
Solanaceae
Ar
0.0538
Verbenaceae
0.0017
Clethra sp.
Clethraceae
0.0017
Conyza sp.
Asteraceae
HP
0.0069
Cornaceae
0.0086
Asteraceae
0.0208
155
155
Rosaceae
0.00868
Fabaceae
Ar
0.06944
0.05729
Rubiaceae
HP
0.0208
0.0052
Cyperus sp.
Cyperaceae
0.0208
Fabaceae
Ar
0.0555
Fabaceae
HA
0.4722
0.5520
Dioscoreaceae
HP
0.0208
Schult.
Caryophyllaceae
HA
0.0069
Drymaria sp.
Caryophyllaceae
HA
0.0208
G. Don
Fabaceae
HP
0.0208
Asteraceae
Ar
0.9583
3.1111
Eupatorium sp.*
Asteraceae
Ar
0.1336
0.0277
Poaceae
HP
0.4166
0.1840
Oleaceae
Fuchsia sp.
Onagraceae
Ar
0.0520
0.0399
Garrya sp.
Garryaceae
0.0017
Geraniaceae
HP
0.0555
Asteraceae
Ar
0.0069
156
0.0017
157
Polystichum sp
Aspleniaceae
HP
0.0208
Hymenocallis sp.
Liliaceae
HP
0.0277
Liliaceae
HP
0.0208
Lamiaceae
Ar
0.04861
Aquifoliaceae
0.0017
Magnoliaceae
0.0295
0.0138
Marina sp.
Fabaceae
Ar
0.1041
Apiaceae
HP
0.0486
0.1805
Mimosaceae
0.0069
0.0763
Ar
0.0208
0.0416
Poaceae
HP
3.5555
0.1336
Oxalis corniculata L.
Oxalidaceae
HP
0.3751
Oxalidaceae
HP
0.5
Poaceae
HP
0.1251
1.7152
Lauraceae
0.0173
Phaseolus sp.
Fabaceae
HA
0.0486
Phaseolus coccineus L.
Fabaceae
HA
0.0069
Physalis sp.
Solanaceae
0.0069
Phytolaccaceae
HP
0.0277
Pinus sp.*
Pinaceae
0.0156
0.1284
Prunus sp*
Rosaceae
Ar
0.0086
Asteraceae
HP
0.2847
0.0451
157
Davalliaceae
HP
0.1267
0.0121
Fagaceae
0.0069
0.0277
Fagaceae
0.0364
0.0138
Fagaceae
0.0833
0.0921
Kunth
Ranunculaceae
HP
0.0486
Anacardiaceae
Ar
0.2586
0.5312
Rubus sp.
Rosaceae
Ar
0.0208
Acanthaceae
Ar
0.1666
0.0277
Lamiaceae
Ar
0.0156
Kunth*
Lamiaceae
HP
0.0989
0.0208
Lamiaceae
HP
0.0138
0.0625
Crassulaceae
HP
0.0486
Senecio sp.
Asteraceae
Arb
Sida rhombifolia L.
Malvaceae
HP
0.8836
Sideroxylon sp.
Sapotaceae
0.0069
Solanaceae
Ar
0.1251
0.0592
Solanaceae
Ar
0.0208
Solanaceae
Ar
0.0902
0.0069
Stevia sp.
Asteraceae
HP
0.0069
Styracaceae
0.0121
158
0.0017
Ranunculaceae
Ar
0.0138
0.0069
Tigridia sp.*
Iridaceae
HP
0.0555
Asteraceae
Ar
0.0069
Asteraceae
Ar
0.0069
0.0156
Hemsl.*
Flacourtiaceae
0.0086
Especie no identificada
Melostomataceae
HA
0.00068
0.0069
53
61
Nmero de taxa
Total
80
159
159
Tabla 4. Matriz de similitud de Jaccard entre las especies antes (AQ) y despus (DQ) de la
quema prescrita en el banco de semillas en el suelo y la vegetacin establecida en un bosque de
pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico.
Banco de semillas
Banco de semillas
AQ
DQ
Vegetacin establecida
AQ
Vegetacin establecida
DQ
AQ
DQ
40.81
14.63
18.75
15.27
25.37
36.25
160
Tabla 5. Nmero individuos (m-2) por especie que desarrollaron rebrotes tres meses despus de
la quema y que se establecieron a travs de la lluvia de semilla despus de una semana de la
quema prescrita (rea quemada) y en un rea sin quemar del bosque de pino-encino.
Especie
Calliandra longipedicellata
(McVaugh) Macqueen &
H.M. Hern
Dioscorea jaliscana S.
Watson
Carex boliviensis Van Heurck
& Mll.
Desmodium aparines (Link)
DC.
Desmodium urarioides
(Blake) B.G. Schubert &
McVaugh
Desmodium sp.
Eriosema diffusum (Humb.,
Bonpl & Kunth) G. Don
Eupatorium arsenei B. L.
Rob
Euphorbia sp.
Hipoxis mexicana Schult. f.
Hymenocalis azteciana Traub
Micropleura renifolia Lag.
Mimosa galeottii Benth
Oxalis hernandesii DC.
Panicum albomaculatum
Scribn
Phytolacca icosandra L
Pino sp.
Ranunculus petiolaris Humb.,
Bonpl & Kunth
Rhus schmidelioides Schltdl
Psacalium pentaflorum B. L.
Turner.
Salvia thyrsiflora Benth.
Solanum ferrugineum Jacq.
Tigridia mexicana Molseed
Familia
Regeneracin
vegetativa
Lluvia de semillas
rea sin
rea
quemar quemada
Mimosaceae
0.0227
Dioscoreaceae
0.0454
0.0454
Cyperaceae
0.0227
Fabaceae
0.0227
0.0681
0.0681
0.0681
Fabaceae
Fabaceae
Fabaceae
Asteraceae
Euphorbiaceae
Liliaceae
Liliaceae
Apiaceae
Mimosaceae
Oxalidaceae
Poaceae
0.0454
0.7727
40.1363
4.3863
0.0227
0.0454
0.0227
0.6363
0.0227
0.2045
0.0227
0.3636
0.1136
0.2272
0.0227
0.1818
0.0454
Anacardiacea
Asteraceae
0.1136
Lamiaceae
Solanaceae
Iridaceae
0.0681
0.0227
0.0227
0.0227
6
161
0.0227
0.0227
Phytolaccaceae
Pinaceae
Ranunculaceae
Nmero de especies:
0.0227
13
14
162
CAPTULO V
163
Resumen
La dinmica de una comunidad vegetal no puede ser adecuadamente interpretada sin considerar
al banco de semillas, ya que ste representa el mecanismo de regeneracin de numerosas
especies. Los incendios superficiales afectan frecuentemente a los bosques en Mxico, sin
embargo su impacto sobre el banco de semillas y la regeneracin han sido poco atendidos. Con el
propsito de conocer la dinmica del banco de semillas, antes de una quema prescrita y a
intervalos de tres meses durante dos aos, se recolectaron muestras de suelo y hojarasca de un
rea quemada y un control (rea no quemada) en un bosque de pino-encino del occidente de
Mxico. En ambos aos se increment significativamente la densidad de semillas no latentes en
las muestras recolectadas en la poca lluviosa (agosto) con respecto al rea no quemada (1403
148 m2, 947.5 232). En especial, la densidad promedio de plntulas de arbustos se increment
en el rea quemada en las muestras recolectadas en la poca seca (mayo) (410 90, 246 76
m2). En general, la densidad de plntulas emergidas en ambos aos muestra que la densidad de
semillas no latentes y el nmero de especies disminuy hacia finales de ao. Las hierbas perennes
y los arbustos fueron las formas de vida dominantes. En el rea quemada la diversidad de
especies emergidas del banco de semillas se increment en las muestras recolectadas a la mitad
de la poca lluviosa, con respecto al control. Estacionalmente se registraron bajos ndices de
similitud (1552%) entre las especies emergidas del banco de semillas del rea quemada y el
control. Despus de dos aos, la riqueza de especies en el rea quemada (90) fue ligeramente
mayor que en la no-quemada (84). Todas las especies provenientes del banco de semillas son
nativas del bosque de pino-encino de etapas sucesionales tempranas. Los resultados de este
trabajo indican que el sotobosque de pino-encino posee una importante capacidad de
regeneracin a partir del banco de semillas despus de un incendio.
164
1. Introduccin
El banco de semillas en el suelo est formado por todas las semillas viables que se
encuentran alojadas en el suelo y la hojarasca (Simpson et al. 1989; Baskin y Baskin 2001) y que
potencialmente son capaces de remplazar a las plantas establecidas en una comunidad (Baker
1989). La formacin de un banco de semillas representa, para algunas poblaciones, el principal
mecanismo por el cual las especies aseguran el reclutamiento de nuevos individuos y su
continuidad en el tiempo y el espacio. La entrada de individuos al sistema por la lluvia de
semillas, y la salida a travs de la germinacin, la depredacin y las enfermedades, determinan en
general la dinmica del banco de semillas (Harper 1977; Simpson et al. 1989). Sin embargo,
fluctuaciones ambientales drsticas y la ocurrencia de disturbios pueden afectar de manera
importante la dinmica temporal y espacial de las semillas contenidas en una comunidad (Parker
et al. 1989; Thompson 1992).
Las caractersticas intrnsecas de las semillas, como su longevidad o el tipo y grado de
latencia, influyen en los patrones de variacin estacional de la germinacin del banco de semillas
(Thompson y Grime 1979; Baskin y Baskin 2001; Walck et al. 2005). En general, la fenologa de
la germinacin de las semillas no latentes se encuentra sincronizada con la temporada de lluvias
(Garca-Fayos y Verd 1998; Arriaga y Mercado 2004; Pakeman y Small 2005). Este patrn de
germinacin est asociado a la formacin de un banco de semillas transitorio, en el cual las
semillas no permanecen viables por ms de un ao (Thompson y Grime 1979). Por otro lado, el
patrn de germinacin de las semillas latentes es controlado principalmente por los cambios
estacionales de temperatura (Baskin y Baskin 1985, 1989; Vleeshouwers et al. 1995). Si bien la
latencia no est asociada directamente con la longevidad, y por lo tanto con la habilidad de
persistir en el banco de semillas (Thompson et al. 2003), se ha observado que las especies con
semillas latentes tienen la capacidad potencial de formar bancos de semillas persistentes (Baskin
165
y Baskin 2001). En comunidades sujetas a regmenes variables de disturbio las especies tienden a
forman un banco de semillas persistente (Fenner y Thompson 2005); esta caracterstica les
permite influir significativamente sobre la composicin futura de la vegetacin (Parker et al.
1989).
En comunidades vegetales donde existe un rgimen de disturbio por incendios, el banco de
semillas puede ser el primer medio de regeneracin despus del paso del fuego (Parker et al
1989). Despus de un incendio, las semillas latentes en el banco de semillas salen de la latencia y
su germinacin se dispara (Baskin y Baskin 1989; Keeley y Fotheringham 2000). El choque
trmico, el humo y la ceniza son productos de los incendios que han sido reportados como
factores importantes involucrados en la estimulacin de la germinacin de semillas de varias
especies en diferentes comunidades alrededor del mundo (Grant y Koch 1997; Hill y French
2003; Cain y Shelton 2003; Williams et al. 2005; Auld y Denham 2006; Izaki et al. 2000). Las
altas temperaturas durante un incendio alteran la cubierta dura e impermeable de las semillas con
latencia fsica, facilitando la imbibicin y la subsiguiente germinacin (Baskin y Baskin 1989,
2001; Keeley y Fotheringam 2000). Por otro lado, el efecto qumico del humo puede influir en
los niveles de cido giberlico de las semillas, promoviendo la germinacin (Schwachtje y
Baldwin 2004).
Los incendios son parte de la dinmica natural de las zonas forestales. Diferentes estudios
han evaluado el papel que desempea el banco de semillas en la regeneracin post-fuego en
sistemas boscosos. Despus de un incendio, la regeneracin proveniente del banco de semillas
incrementa la densidad de plntulas y la diversidad de taxa en bosques templados de pino
(Ferrandis et al. 1996), y se ha observado una rpida regeneracin del sotobosque en bosques
mixtos de conferas (Knapp et al. 2007), por lo que este tipo de comunidades pueden mantenerse
sin cambios sustanciales en su composicin y estructura tras un incendio, gracias a sus
166
mecanismos de regeneracin (Trabaud 1987). En estos bosques, los rboles dominantes tienen
cortezas que pueden resistir altas temperaturas, o pueden rebrotar fcilmente despus del
incendio, como ocurre en varias especies de pinos, encinos y otras especies perennes (Trabaud
1987; Ful et al. 2000; Rodrguez-Trejo y Fle 2003; Knapp et al. 2007). Si bien la importancia
del banco de semillas en la regeneracin post-fuego puede ser variable entre sistemas forestales
(Trabaud 1987), en general las semillas remanentes en el banco contribuyen de manera
importante a la capacidad de resilencia de este tipo de comunidades (Schelling y McCarthy
2007). En comunidades donde el fuego es una parte integral del ambiente natural, las plantas que
persisten son las especies de estados sucesionales tardos (DeBano et al. 1998).
En general, el banco de semillas en zonas forestales est constituido principalmente por
especies efmeras intolerantes a la sombra y frecuentes en etapas tempranas en la sucesin
(Archibold 1989; Leckie et al. 2000). Las hierbas y los arbustos son las formas de crecimiento
mejor representadas en el banco de semillas forestal (Leckie et al. 2000; Hyatt y Casper 2000,
Abella y Springer 2008). Las semillas de rboles son poco frecuentes en el banco de semillas
(Leckie et al. 2000; Daz-Villa et al. 2003), debido en parte a la corta longevidad de sus semillas.
Despus del incendio, las especies dominantes en el dosel pueden formar bancos de semillas
transitorios, los cuales desaparecen al final de la poca de lluvias, como ocurre en Pinus
halapensis (Daskalakou y Thanos 1996). Sin embargo, la respuesta del banco de semillas al
incendio vara entre las comunidades forestales en funcin de la edad del bosque (tiempo desde el
ltimo disturbio), tipo de disturbio, historial previo al disturbio, caractersticas del dosel y de las
prcticas previas de manejo (Augusto et al. 2001; Otterstrom y Schwartz 2006; Macdonald
2007).
Incendios superficiales, frecuentes (4-6 aos) de baja intensidad, constituyen el rgimen
natural de incendios en muchos de los bosques de pino-encino de Mxico (Ful et al. 2000). De
167
hecho, un estudio palinoecolgico reciente ha demostrado que los incendios han formado parte de
la dinmica natural de los bosques de pino-encino del occidente de Mxico desde hace 4000 aos
(Figueroa-Rangel et al. 2008). Como parte de la estrategia del manejo del fuego en el rea de
estudio se llevan a cabo quemas prescritas al inicio de la poca de secas, con el objetivo de
reducir la ocurrencia de incendios intensos. Sin embargo, existe poca informacin sobre el efecto
de los incendios en la dinmica de los bosques templados y subtropicales de Mxico. El presente
trabajo es, entonces, una aportacin al conocimiento de la dinmica de los bosques templados del
occidente de Mxico propensos a incendios. En el captulo 4 de esta tesis se reporta que el fuego
es un estmulo eficaz, que incrementa significativamente la germinacin del las semillas
almacenadas en el suelo del boque de pino-encino. El objetivo de este captulo fue evaluar el
impacto de las quemas prescritas sobre el patrn de germinacin del banco de semillas del suelo
en funcin de la densidad de plntulas emergidas, la riqueza de especies, formas de crecimiento y
diversidad en el transcurso de dos aos. Con esta aproximacin esperamos tener un mayor
conocimiento sobre el papel del banco de semillas del suelo en la regeneracin post-fuego del
bosque de pino-encino.
2. Materiales y Mtodos
Los principales tipos de vegetacin en la ECLJ son, el bosque de pino y pino-encino con
sotobosque de latifoliadas que juntos cubre el 63% del rea, el bosque mesfilo de montaa
(20%), y vegetacin secundara (17%) (Vzquez et al. 1995; Jardel 1991). El presente estudio de
llev a cabo en un rea de bosque de pino-encino en la ECLJ. Jardel et al. (2004a) describen la
composicin de este tipo de bosque: la especie dominante en el dosel es Pinus douglasiana
asociada frecuentemente con Quercus candicans; otras especies arbreas como Arbutus
xalapensis, Alnus jorullensis y otras tpicas del bosque nublado de montaa como Clethra
vicentina, Ilex brandegeana y Magnolia iltisiana tambin son comunes. En general, el
componente arbustivo y el herbceo estn representados principalmente por especies de la familia
Fabaceae, Asteraceae y Lamiaceae. En la RBSM el 64.3% de los incendios ocurren en los
bosques de pino-encino y encino, mismos que representan el 53.75% de la superficie de la
RBSM. Los incendios ms frecuentes son superficiales de baja intensidad con poco dao al
bosque, los cuales ocurren principalmente durante los meses secos del ao (enero-mayo) (Jardel
et al. 2004a). Dentro de La ECLJ la frecuencia de incendios es alta, en un mismo rodal los
periodos inter-incendios ocurren cada 9 2 aos (Jardel 1991).
diferentes coordenadas y distancias del centro. Las muestras de suelo se recolectaron con un
nucleador de acero (5 cm de dimetro por 5 cm de altura); tambin se recolect la hojarasca
(hojarasca + mantillo) contenida en cuadros de 30 30 cm. En total se tomaron 36 muestras de
suelo y hojarasca, seis antes de la quema (febrero) y seis cada tres meses despus de la quema
por dos aos consecutivos. La informacin sobre el efecto inmediato de la quema prescrita en las
semillas del banco se encuentra en el captulo anterior. La recolecta del banco de semillas tanto
en el rea quemada como en el control (no quemada), se llev a cabo al inicio de la poca seca
(febrero), al final de la poca seca (mayo), mediados de la poca de lluvias (agosto) y al final de
la poca de lluvias (noviembre). Estas recolectas coinciden con la parte media de las estaciones
del ao (invierno, primavera, verano y otoo, respectivamente), por lo que de manera genrica a
los cambios que ocurren en ellas se les denominar tambin cambios estacionales.
La emergencia de las plntulas fue usada como un estimador de las semillas no latentes en el
banco de semillas (Simpson et al. 1989). Las muestras de suelo se sembraron en charolas de
plstico transparente sobre una capa de 8 cm de agrolita y 2 cm de peat-moss enriquecido. El
suelo recolectado fue colocado bajo condiciones de invernadero manteniendo la humedad
constante. La emergencia de las plntulas, en cada muestreo, se registr cada tres das durante
quince das y posteriormente cada semana durante tres meses.
2.4 Anlisis
Un anlisis de variancia de medidas repetidas (ANOVAR) se llev a cabo para comparar la
variacin en la densidad de plntulas, el nmero de especies registradas por unidad de muestreo y
el nmero de individuos por forma de vida, en cada recolecta (febrero, mayo, agosto y
noviembre) entre el sitio control y el rea quemada. Los datos de los aos 2006 y 2007 se
analizaron por separado. Debido a la falta de normalidad en la distribucin de los datos, la
170
variacin estacional en el nmero de especies por forma de vida fue evaluada con un modelo
lineal generalizado (GLM) con error Poisson y correccin por sobredispersin. Un anlisis de t de
student se llev a cabo para evaluar el cambios en el ndice de diversidad entre el rea control y el
rea quemada, para cada una de las fecha de muestreo. Los datos de densidad y riqueza de
especies se trasformaron con la raz cuadrada + 0.5 para cumplir con el supuesto de normalidad.
Los anlisis se llevaron a cabo con el paquete estadstico Statistica ver. 9 (StatSoft, Inc. 2010). Se
reportada la media DE de la densidad de plntulas emergidas y la riqueza de especies por
unidad de muestreo.
3. Resultados
plntulas de especies herbceas (819 131 y 928 87 m2) y arbustivas (420 96 y 470 150
m2) fue similar entre el rea seleccionada para quemar y el rea control (Fig. 3). En comparacin
al patrn de germinacin en el rea control, la quema disminuy significativamente la densidad
promedio de plntulas de hierbas (1031 182 y 588 121 m2) de las muestras del final de la
poca seca (mayo). Pero a la mitad de la poca lluviosa (agosto) la perturbacin por el fuego se
reflej en una mayor densidad promedio de plntulas de herbceas (441 90 m2) y arbustivas
(410 90 m2) en comparacin al rea control (177 113 y 246 76 m2). Al final de la poca
lluviosa (noviembre), tanto la densidad promedio de plntulas herbceas como de arbustos
disminuy de manera importante en el rea quemada (177 80 y 250 87 m2) con respecto al
control (455 115 y 309 64 m2). A lo largo del segundo ao de muestreo (2007), en el rea
quemada no se registr un significativo incremento en la densidad promedio de plntulas de
herbceas y arbustos, con respecto al 2006. (Fig. 3). En promedio la menor densidad de plntulas
de herbceas en los dos aos muestreados se registr en las muestras de la mitad de la poca
lluviosa (agosto) tanto en el rea quemada como en el control. Las plntulas de especies arbreas
se registraron en bajos nmeros durante los dos aos muestreados. En el rea control la
germinacin de semillas de especies arbreas se registr principalmente en las muestras tomadas
en la poca seca (febrero-mayo). En el rea quemada los individuos de especies arbreas se
registraron en las muestras del final de la poca seca (mayo) y a la mitad de la poca hmeda
(agosto).
La emergencia de plntulas de las especies ms abundantes en el banco de semillas fue
modificada por el efecto de la quema prescrita. En el rea sin quemar (control) se observ una
abundante emergencia de plntulas de las muestras del banco de semillas recolectadas al inicio y
final de la estacin seca (febrero-mayo) de Eupatorium arsenei, y Oxalis corniculata y al final de
la estacin lluviosa (agosto) de Panicum albomaculatum, en los dos aos muestreados (Fig. 4).
172
disminuy en las muestras recolectadas a la mitad y final de la poca hmeda (agostonoviembre). No se observ una tendencia clara en el nmero promedio de especies que
emergieron durante los dos aos. Con respecto al rea control el nmero promedio de especies de
arbustos por sitio disminuy significativamente en las muestras recolectadas en mayo, agosto y
noviembre de 2007 (Fig. 6).
rea a quemar (43 y 40 especies respectivamente). Con respecto al rea control, en el rea
quemada en mayo, se identificaron 5 especies ms (45 y 40 especies) y en agosto hubo una
diferencia de 13 especies (35 y 22 especies) en el 2006, contrariamente el nmero total de
especies en el rea control en noviembre fue mayor que las registradas en el rea quemada (27 y
22 especies). En febrero de 2007 la mayor diferencia en el nmero de especies entre el rea
quemadas y el control se observ en el mes de mayo (30 y 37 especies) y noviembre (16 y 21
especies).
El ndice de similitud de Jaccard muestra que antes de la quema al inicio de la poca seca en
el 2006 la similitud de especies en el banco de semillas entre el rea a quemar y el control fue de
42.1% (Tabla 6). Despus de la quema la diferencia en la composicin de especies, entre ambas
reas, se increment en las siguientes pocas del ao (ndices de similitud entre 4015.2%). El
ndice de similitud entre el rea quemada y el rea control (36.5%) al inicio de la poca seca en el
2007 fue ms bajo con respecto al mismo periodo en el 2006 (Tabla 7), sin embargo la similitud
de especies entre reas se increment al final de la poca seca (52.3%), al igual que en las
muestras de la poca lluviosa (40.642.3%).
4. Discusin
En el rea de estudio el patrn general de germinacin muestra que, durante la poca seca
(febrero-mayo), una gran cantidad de semillas en el banco no son latentes, por lo que estas
semillas eventualmente pueden germinar en la poca de lluvias (junio-octubre) (Fig. 1). La
densidad de emergencia de plntulas del banco de semillas del suelo se encuentra dentro de la
gama reportada para diferentes bosques templados (Augusto et al.2001; Hyatt y Casper 2002;
Ebella y Springer 2008; Leckie et al 2000; Arriaga y Mercado 2004). La salida de un importante
nmero de semillas del banco se reflej en la declinacin en la densidad de germinacin a
mediados y al final de la poca de lluvia (agosto-noviembre). Este patrn en la emergencia de
plntulas concuerda con lo reportado para otros tipos de bosques, donde la germinacin est
sincronizada con el periodo de mayor precipitacin anual, y asociado a que algunas especies
forman bancos de semillas transitorios (Thompson y Grime 1979; Baskin y Baskin 2001; Arriaga
y Mercado 2004), aunado al hecho de que las especies pierden la latencia (Baskin y Baskin
1985). En el bosque de pino-encino, un importante nmero de especies dispersa sus semillas en
la poca seca del ao (marzo-mayo) (Zuloaga et al. 2010 en prensa; Susana Zuloaga, obs. pers.),
por lo que la alta densidad de semillas no latentes en el suelo en verano, puede ser el resultado de
la acumulacin post-dispersin. Por su parte, la reduccin en la densidad de germinacin hacia
finales del ao muestra que una proporcin importante del banco de semillas en el suelo del
bosque de pino-encino podra ser transitoria. El patrn de emergencia de plntulas de Oxalis
corniculata podra ser un ejemplo de un banco de semillas transitorio, con un pico en la
emergencia de plntulas en las muestras recolectadas al final de la poca seca (mayo) y una total
ausencia de germinacin hacia finales de ao. Por otro lado, el patrn de germinacin de
Eupatorium arsenei y Panicum albomaculatum mostr que la emergencia de plntulas de estas
especies nunca lleg a una etapa de deplecin total. Si bien la densidad de plntulas emergidas
176
fue variable, estas especies poseen semillas no latentes en todas las estaciones. Dado que un
importante porcentaje de las plntulas emergidas del banco de semillas fueron de E. arsenei y P.
albomaculatum, es probable que una proporcin de las semillas de estas especies represente el
componente persistente del banco de semillas en la comunidad. El banco de semillas en zonas
forestales puede poseer tanto un componente transitorio como uno persistente (Godefroid et al.
2006), en proporciones que pueden variar entre comunidades. En comunidades sujetas a
disturbios estacionales predecibles (poca de lluvias-secas, fluctuaciones estacionales de
temperatura, apertura del dosel), la proporcin transitoria del banco de semillas es dominante. Sin
embargo, en comunidades donde ocurren disturbios no predecibles en el tiempo y espacio, la
proporcin del banco de semillas con bancos persistentes es favorecida (Thompson y Grime
1979; Grime 1989). Por otro lado, la reduccin de semillas no latentes en el banco de semillas
hacia el invierno puede estar influenciada por las bajas temperaturas. Es conocido que muchas
especies de zonas templadas, particularmente herbceas con latencia fisiolgica, necesitan de un
periodo de estratificacin fra para llegar a primavera o verano como semillas no latentes (Baskin
y Baskin 1985, 2001). Debido a la baja emergencia de plntulas de especies herbceas anuales,
fue imposible describir un patrn en la germinacin del banco de semillas en el suelo de este tipo
de bosque. Las semillas de especies anuales presentan ciclos de latencia complejos (Baskin y
Baskin 1985), por lo que un estudio ms detallado sobre el ciclo de vida, los requerimientos para
romper la latencia y la germinacin de especies anuales, es necesario para tener un mejor
entendimiento de su dinmica en el banco de semillas del suelo.
La quema puede influir en los diferentes procesos del banco de semillas, incluyendo la
alteracin de la latencia y los requerimientos de germinacin (Whelan et al. 2002; Williams et al.
2005). Si bien en el cuarto captulo de esta tesis se demostr que la quema potencialmente
estimul el disparo de la germinacin de un gran nmero de semillas almacenadas en el suelo, los
177
resultados de este trabajo indican que el efecto de un incendio sobre el banco de semillas puede
ser observado an meses despus de haber ocurrido la quema. El efecto de la quema sobre la
germinacin fue especie-especfico y puede alterar el patrn estacional de germinacin de las
semillas alojadas en el suelo. En el caso de P. albumaculatum, la disponibilidad de un mayor
nmero de semillas no latentes antes de la poca de lluvias puede ser ventajoso, ya que un mayor
nmero de individuos podran ser reclutados en el campo de forma temprana, al inicio de las
lluvias, evitando la competencia inter-especfica lo que favorecera la rpida re-vegetacin del
rea afectada. El efecto del colonizador inicial puede incidir de manera importante en el
subsecuente proceso de sucesin. Hyatt y Casper (2000) describen cmo la composicin de la
regeneracin temprana del sotobosque afecta la germinacin de las semillas remanentes en el
suelo. Adems, el efecto sobre el proceso de sucesin podra ser marcado, si la regeneracin
temprana de las especies del sotobosque limita el establecimiento de las especies leosas
dominantes (Gilliam 2007).
Atributos de las especies, como la forma de vida y la historia de vida, han sido usados
frecuentemente con el fin de evaluar la respuesta de las especies al fuego (Keeley y Zedler 1978;
Pausas et al. 2006; Paula y Pusas 2008). En el rea de estudio, el nmero de semillas no latentes
vari estacionalmente entre formas de vida. El banco de semillas de pino-encino en el rea de
estudio estuvo compuesto principalmente por hierbas perennes, arbustos y en menor proporcin
por hierbas anuales, patrn que concuerda con la mayora de los estudios de bosques templados
(Archibold 1989; Hyatt y Casper 2000; Kenapp et al. 2007; Allen y Nowak 2008). Para el
segundo ao post-quema, el nmero de semillas no latentes disminuy de manera importante en
diferentes pocas del ao. Esta respuesta podra indicarnos la mengua que sufre la reserva de
semillas enterradas a travs del tiempo y del insuficiente aporte de semillas a travs de la
dispersin. Hay que tomar en cuenta, adems, que la depredacin y la prdida de viabilidad son
178
factores que influyen de manera importante en la prdida de semillas del banco (Hyatt, 1999;
Buhk y Hensen, 2008; Hyatt y Casper 2000; Bossuyt et al., 2002; Zwolak et al., 2010). Por otro
lado, el incremento en la emergencia de plntulas de hierbas al final de la poca hmeda puede
estar asociado al descenso de la temperatura estacional. Por ejemplo, en reas templadas la
germinacin de las semillas de hierbas anuales estrictas de invierno, que fueron dispersadas en
primavera, solo ocurre en otoo; en tanto que las hierbas anuales de verano presentan picos de
germinacin en primavera (poca clida y hmeda del ao) (Baskin y Baskin 1985, 1989, 2001).
La composicin, la riqueza de especie y la diversidad son atributos funcionales que impactan
en la dinmica de las comunidades vegetales y el banco de semillas. Estos atributos son variables
en el banco de semillas de bosques templados y su papel en la regeneracin depende de las
condiciones pre y post-disturbio (Leckie et al. 2000; Hyatt y Casper 2000; Augusto 2001; Olano
et al. 2002; Zobel et al. 2007; Ellen y Nowak 2008; Small y McCarthy 2010). Adems, el
mantenimiento del banco de semillas en el suelo es regido por el balance entre lo que entra a
travs de la dispersin y la salida de individuos debido a la germinacin o depredacin (Harper,
1977). Existen evidencias de que la depredacin de plntulas por ratones es importante en reas
quemadas (Zwolak et al. 2010), por lo que es posible que la disminucin en el nmero promedio
de especies un ao despus de la quema sea el efecto de los granvoros, de las condiciones postquema o debido a problemas de dispersin.
En general, en bosques templados las especies leosas dominantes del dosel son poco
frecuentes en el banco de semillas (Neeman y Izhaki 1999; Leckie et al. 2000; Izhaki et al. 2000;
Shelling y McCarthy 2007). La ausencia o poca frecuencia de semillas de las especies
dominantes refleja la inhabilidad de estas especies para formar bancos de semillas persistentes
(Small y McCarthy 2010). En el rea de estudio, la emergencia de plntulas de la especie
dominante Pinus douglasiana fue registrada en el banco de semillas en densidades bajas a tres
179
sobre la diversidad puede ser considerado transitorio, ya que la perturbacin no persiste en las
siguientes pocas del ao (Metlen y Fiedler 2006).
Debido a que la respuesta a los productos de un incendio es especie-especfica (Izhaki et al.
2000; Zuloaga et al. 2010 en prensa), la baja similitud entre el rea quemada y el control, antes de
la quema, limita las comparaciones en relacin al posible efecto del fuego sobre el recambio de
especies. El rea de estudio se caracteriza por un alta heterogeneidad ambiental y biolgica
(Jardel et al. 2004a), por lo que la baja similitud entre reas es un ejemplo de la heterogeneidad a
nivel del banco de semillas en el suelo del bosque de pino-encino del occidente de Mxico. Sin
embargo, es claro que existe un recambio estacional de especies, que en potencia puede ser
afectado por la quema. Todas las especies del banco de semillas fueron especies tpicas del
sotobosque y dosel-medio del bosque de pino-encino. La mayora de las semillas no latentes
despus del incendio fueron de especies herbceas y arbustivas de rpido crecimiento. Dada la
composicin de especies post-incendio consideramos que, al igual que en otros bosques
templados, el bosque de pino-encino presenta un patrn de regeneracin resilente. Caractersticas
como la capacidad de rebrotar de las especies dominantes y el incremento de la cobertura a partir
de la emergencia de nuevos individuos de las semillas remanentes tras un incendio, facilitan la
rpida recuperacin de la comunidad a nivel del dosel y sub-dosel del bosque de pino-encino
(Trabaud 1987; Fule et al. 2000; Knapp et al. 2007; Shelling y McCarthy 2007; Dodson et al.
2008). La prevalencia de especies de sucesin temprana de rpido crecimiento en el banco de
semillas en el suelo del bosque de pino-encino, enfatiza la importancia de las semillas enterradas
en zonas forestales para recobrar el ecosistema despus de un disturbio.
181
5. Conclusiones
La densidad de plntulas del banco de semillas enterradas en el suelo del bosque de pinoencino fue similar al de otros bosques templados de Norteamrica. Las formas de vida
dominante, tanto en nmero de plntulas emergidas del banco de semillas como en riqueza de
especies, fueron las hierbas perennes y los arbustos. Las hierbas anuales y las semillas de rboles
fueron un componente escaso en el banco de semillas de este tipo de bosque. Dado el patrn
estacional de germinacin del banco de semillas, una gran proporcin del banco de semillas del
bosque de pino-encino podra ser de tipo transitorio. La quema prescrita afect el patrn
estacional del nmero de semillas no latentes, el nmero promedio de especies, la riqueza de
especies por forma de vida y la diversidad estacional. Despus de dos aos de la quema se
registr un ligero incremento en la riqueza de especies. Sin embargo, todas las especies
provenientes del banco de semillas son especies asociadas tpicamente al sotobosque de pinoencino. Por lo tanto, el sotobosque en el rea de estudio tiene en potencia una gran capacidad de
regenerarse rpidamente despus del paso de un incendio a partir de su banco de semillas.
Agradecimientos
Se agradece el apoyo del Biol. Rubn Ramrez, jefe de la Estacin Cientfica Las Joyas de la
Universidad de Guadalajara por las facilidades otorgadas para la realizacin de este trabajo. De
igual manera agradecemos a Erminio Quionez por el apoyo tcnico en campo, as como a todo
el personal de la Estacin Cientfica. Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de
Ciencia y Tecnologa (CONACyT) a travs de los proyectos 47409-Q y 47859 Q.
182
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189
30
Temperatura (C)
25
400
20
300
15
200
10
Precipitacin (mm)
500
100
5
0
0
ENE FEB MAR ABR MAY JUN JUL AGO SEP OCT NOV DIC
Mes
190
2006
3000
2500
2000
1500
2007
a
ab
bc
ab
bc
bc
ab
bc
cd
d
1000
e
e
500
0
FEB
MAY
AGO
NOV
FEB
MAY
AGO
NOV
MESES
Figura 2. Densidad promedio de plntulas m-2 emergidas del banco de semillas en el rea control
() y el rea quemada () en cuatro fechas de muestreo (febrero, mayo, agosto y noviembre) del
20062007, del bosque de pino-encino en la Estacin Cientfica Las Joyas. Las letras indican
diferencias significativas entre las pocas de recolecta y las dos reas (quemada y control) para
cada ao por separado. Meses a la derecha de la lnea punteada corresponden a las estaciones de
recolecta post-quema.
191
2006
2007
1800
CONTROL
1500
1200
a
a
b
900
e
d
cd
600
c
e
300
0
1800
cg
c
REA QUEMADA
1500
1200
ab
900
600
b
d
cd
cd
d
cd
g
e
300
c
h
0
FEB
MAY
AGO
NOV
FEB
MAY
AGO
NOV
Meses
Figura 3. Densidad promedio de plntulas m2, por sitio, de hierbas () y arbustos () en el
rea control y el rea quemada en cuatro pocas de colecta del 20062007, del bosque de pino
encino en la Estacin Cientfica Las Joyas. Las letras indican diferencias significativas entre las
estaciones de recolecta y las dos formas de vida entre reas (quemada y control) para cada ao
por separado.
192
35000
Eupatorium arsenei
30000
25000
20000
15000
10000
5000
0
35000
30000
Oxalis corniculata
25000
20000
15000
10000
5000
0
35000
30000
Panicum albumaculatum
25000
20000
15000
10000
5000
0
2007
2006
Mes
Figura 4. Densidad de plntulas por m-2 emergidas del banco de semillas en el suelo de
Eupatorium arsenei, Oxalis corniculata y Panicum albomaculatum en cuatro pocas de recolecta
del 20062007, del bosque de pino-encino en la Estacin Cientfica Las Joyas. (------) rea
quemada, (
) control.
193
10
8
2006
a
ac
ac ac
2007
a
b
bc
bc
cd
2
0
FEB
MAY
AGO
NOV
FEB
MAY
AGO
NOV
Meses
Figura 5. Nmero promedio de especies por unidad de muestreo (0.094 m-2) en el rea control
() y el rea quemada () en cuatro pocas de recolecta del 20062007, en el bosque de pinoencino de la Estacin Cientfica las Joyas, Mxico. Las letras indican diferencias significativas
entre las estaciones de colecta y las dos reas (quemada y control) para cada ao por separado.
Meses a la derecha de la lnea punteada corresponden a las estaciones de recolecta post-quema.
194
2007
2006
12
CONTROL
10
bc
ab ab
ce
12
REA QUEMADA
10
ab ab
b
bc
6
4
bc
c
ce
bc
d
bc
bc
bc
bc
e
c
e
ed
d
0
FEB
MAY
AGO
NOV
FEB
MAY
AGO
NOV
Mes
Figura 6. Nmero promedio de plntulas emergidas del banco de semillas de hierbas anuales
(), hierbas perennes () y arbustos (),en el rea control y el rea quemada en cuatro pocas
de recolecta del 20062007, en el bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica las Joyas,
Mxico. Las letras indican diferencias significativas entre las estaciones de colecta y las dos reas
(quemada y control) para cada ao por separado.
195
Riqueza de especie
50
2007
2006
40
30
20
10
0
FEB
MAY
AGO
NOV
FEB
MAY
AGO
NOV
Mes
Figura 7. Nmero total de especies (riqueza de especie) identificadas en el banco de semillas en
el suelo en un rea control () y un rea quemada () en cuatro pocas de recolecta del 2006
2007, en el bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica las Joyas, Mxico.
196
1.2
2007
2006
1.0
*
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
FEB
MAY
AGO
NOV
FEB
MAY
AGO
NOV
Mes
Figura 8. ndice promedio de diversidad (Shannon) por sitio del banco de semillas en el suelo en
el rea control y el rea quemada en cuatro pocas de recolecta del 20062007, en el bosque de
pino-encino de la Estacin Cientfica las Joyas, Mxico. (*)=indica diferencias significativas
entre el rea quemada y el control.
197
Tabla 1. Resultado de la ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre la densidad estacional de plntula emergidas del banco de semillas del suelo del
bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico, durante 2006 y 2007. Los
muestreos se realizaron en seis sitios de un rea quemada en febrero de 2006 y otra sin quemar
(Tratamiento) durante cuatro estaciones: inicio poca seca (febrero), final poca seca (mayo),
mitad poca hmeda (agosto), final poca hmeda (noviembre).
Factor de variacin
Ao 2006
Intercepto
Sitio
SS
DF
310459.10
MS
1 310459.10
p
3539.58
0.0000
831.50
166.30
1.89
0.1083
12.40
12.40
0.14
0.7078
176.90
35.40
0.40
0.8446
Error
5262.60
60
87.70
poca
6162.50
2054.20
19.37
0.0000
874.00
15
58.30
0.54
0.9090
pocaTratamiento
1012.70
337.60
3.18
0.0252
pocaTratamientoSitio
1525.90
15
101.70
0.95
0.5002
19088.30
180
106.00
3901.37
0.0000
Tratamiento
SitioTratamiento
pocaSitio
Error
Factor de variacin
Ao 2007
Intercepto
Sitio
319592.40
1 319592.40
1027.80
205.60
2.50
0.0395
92.70
92.7
1.13
0.2915
299.60
59.90
0.73
0.6026
Error
4915.10
60
81.90
poca
22715.00
7571.70
90.50
0.0000
pocaSitio
1066.80
15
71.10
0.85
0.6209
pocaTratamiento
2596.40
865.50
10.34
0.0000
pocaTratamientoSitio
1790.30
15
119.40
1.42
0.1388
15059.10
180
83.70
Tratamiento
SitioTratamiento
Error
198
Tabla 2. Resultado de la ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre la densidad estacional de plntula de hierbas y arbustos (Forma de vida=FV)
emergidas del banco de semillas del suelo del bosque de pino-encino, durante 2006 y 2007. Los
muestreos se realizaron en seis sitios de un rea quemada en febrero de 2006 y otra sin quemar
(Tratamiento) durante cuatro estaciones: inicio poca seca (febrero), final poca seca (mayo),
mitad poca hmeda (agosto), final poca hmeda (noviembre).
Factor de variacin
2006
Intercepto
Sitio
Tratamiento
SitioTratamiento
Error
FV
FVSitio
FVTratamiento
FVSitio*Tratamiento
Error
poca
pocaSitio
poca Tratamiento
poca SitioTratamiento
Error
FVpoca
FVpocaSitio
FVpoca Tratamiento
FVpocaSitioTratamiento
Error
Factor de variacin
2007
Intercepto
Sitio
Tratamiento
SitioTratamiento
Error
FV
SS
DF
5867.7
1.04
4.60
0.2222
17.09
7.27
0.3530
10.59
0.0420
12.51
170.99
3.27
44.94
5.79
1
5
1
5
60
1
5
1
5
60
3
15
3
15
46.13
12.46
2.05
11.73
1.43
33.10
180
3
15
3
15
180
4642.92
3.12
23.72
0.55
5.54
14.39
1
5
1
5
60
1
199
MS
5867.72 20590.36
0.2091
0.73
0.0444
16.25
0.2850
0.16
7.27
0.0711
34.90
10.59
0.34
0.0080
50.80
0.2090
0.04
56.99
0.2180
222.40
14.98
0.85
0.3866
58.46
0.2562
1.51
4.15
0.1370
3.91
0.096
0.184
p
0.0000
0.6001
0.0001
0.9773
0.0000
0.8873
0.0000
0.9990
0.0000
0.6192
0.0000
0.1067
22.59
0.74
21.27
0.52
0.0000
0.7365
0.0000
0.9276
4642.92 50281.06
0.62
6.76
23.72
256.96
0.11
1.21
0.09
14.39
139.38
0.0000
0.0000
0.0000
0.3166
0.0000
FVSitio
FVTratamiento
FVSitioTratamiento
Error
poca
pocaSitio
poca Tratamiento
poca SitioTratamiento
Error
FVpoca
FVpocaSitio
FVpocaTratamiento
FVpocaSitioTratamiento
Error
0.84
3.88
0.30
6.19
141.67
3.37
29.20
2.77
22.41
14.15
3.68
28.39
5.79
23.36
200
5
1
5
60
3
15
3
15
180
3
15
3
15
180
0.16
3.88
0.06
0.10
47.22
0.22
9.73
0.18
0.12
4.71
0.24
9.46
0.38
0.13
1.63
37.64
0.59
0.1657
0.0000
0.7073
379.25
1.81
78.18
1.49
0.0000
0.0368
0.0000
0.1138
36.36
1.89
72.92
2.98
0.0000
0.0262
0.0000
0.0002
Tabla 3. Resultados de la ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre el nmero promedio de especies emergidas del banco de semillas del suelo del
bosque de pino-encino, durante 2006 y 2007. Los muestreos se realizaron en seis sitios de un rea
quemada en febrero de 2006 y otra sin quemar (Tratamiento) durante cuatro pocas del ao:
inicio de la poca seca (febrero), final de la poca seca (mayo), mitad de la poca de lluvias
(agosto), final de la poca de lluvias (noviembre).
Factor de variacin
2006
Intercepto
SS
DF
MS
2016.91
2016.91
7557.61
0.0000
Sitio
0.96
0.19
0.72
0.6109
Tratamiento
0.04
0.04
0.17
0.6772
SitioTratamiento
6.02
1.20
4.51
0.0014
Error
16.01
60
0.26
poca
5.63
1.87
9.69
0.0000
poca Sitio
6.26
15
0.41
2.15
0.0093
poca Tratamiento
0.41
0.13
0.71
0.5463
poca SitioTratamiento
15.02
15
0.93
4.83
0.0000
Error
34.84
180
0.19
1832.05
1832.05
7868.21
0.0000
Sitio
1.06
0.21
0.91
0.4765
Tratamiento
4.13
4.13
17.77
0.0000
SitioTratamiento
2.03
0.40
1.74
0.1375
Error
13.97
60
0.23
poca
24.78
8.26
39.63
0.0000
poca Sitio
2.58
15
0.17
0.82
0.6486
poca Tratamiento
4.94
1.64
7.90
0.0000
poca SitioTratamiento
4.29
15
0.28
1.37
0.1635
37.51
180
0.20
Factor de variacin
2007
Intercepto
Error
201
Tabla 4. Resultados del modelo lineal generalizado de tres vas con una distribucin del error
poisson, sobre el efecto de la quema prescrita en el nmero promedio de especies por forma de
vida (FV= hierbas anuales, perennes y arbustos) en el 2006 y 2007. Los muestreos se realizaron
en cuatro pocas del ao: inicio de la poca seca (febrero), final de la poca seca (mayo), mitad
de la poca de lluvias (agosto), final de la poca de lluvias (noviembre), en seis sitios del rea
quemada y en seis sitios de un rea sin quemar (Tratamiento).
Factor de variacin
g.l.
2006
Log-
X2
Likelihood
Intercepto
873.65
FV
1000.46
253.61
0.0000
Tratamiento
1006.29
11.66
0.0006
poca
1029.61
46.63
0.0000
FVTratamiento
1035.02
10.83
0.0044
FV poca
1073.91
77.76
0.0000
Tratamiento poca
1094.95
42.09
0.0000
FVTratamiento poca
1141.63
93.36
0.0000
Intercepto
438.13
FV
565.47
254.68
0.0000
Tratamiento
585.52
0.09
0.7587
poca
685.30
239.55
0.0000
FVTratamiento
708.88
47.16
0.0000
FV poca
731.53
45.29
0.0000
Tratamiento poca
744.58
26.10
0.0000
FVTratamiento poca
765.09
41.00
0.0000
2007
202
Tabla 5. Especies emergidas del banco de semillas del suelo en el bosque de pino-encino, en dos
aos de muestreo (2006-2007). FV= Forma de vida.
Especie
Acalypha sp
Aeschynomene villosa Poir var, villosa (Rose)
Ageratum sp
Antigonon flavescens S. Watson
Archibaccharis asperifolia (Benth.) Blake
Archibaccharis schiedeana (Benth.) J.D K Jacks.
Archibacharis sp
Buddeja parviflora Humb. y Kunth
Carpinus tropicalis Furlow
Cestrum sp
Conyza sp
Cornus excelsa Humb., Bonpl. y Kunth
Crotalaria bupleuriflolia Schltdl. y Cham.
Crotalaria longirostrata Hook. y Arn.
Crusea coccinea DC.
Crusea psillioides (H.B.K.)
Cyperus flavescens var. piceus (Liebm.)
Cyperus hermaphroditus (Jacq.) Standl.
Cyperus michoacanensis Britton ex C.B. Clarke
Cyperus sp1
Desmodium aparines (Link) DC.
Desmodium occidentale (Morton) Standl.
Desmodium urarioides (Blake) B.G. Schubert y McVaugh
Drymaria cordata (L.) Wiilld. ex Roem y Schult.
Drymaria villosa Cham y Schltdl.
Eliocharis sp
Erigeron polycephalus (Larsen) G.L. Nessom
Eriosema diffusum (Humb., Bonpl. y Kunth) G. Don
Eupatorium ceriferum McVaugh
Eupatorium araliifolium Less.
Eupatorium areolare DC
Eupatorium arsenei B. L. Rob.
Eupatorium sp 1
Eupatorium sp 2
Euphorbia schlechtendalii Boiss. var pacifica McVaugh
Evolvolus nummularis (L.) L.
Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh.
Fuchsia arborescens Sim
203
Familia
Euphorbiaceae
Fabaceae
Asteraceae
Polygonaceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Buddlejaceae
Betulaceae
Solanaceae
Asteraceae
Cornaceae
Fabaceae
Fabaceae
Rubiaceae
Rubiaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Fabaceae
Fabaceae
Fabaceae
Caryophyllaceae
Caryophyllaceae
Cyperaceae
Asteraceae
Fabaceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Euphorbiaceae
Convolvulaceae
Oleaceae
Onagraceae
FV
HP
HP
ARB
HA
ARB
ARB
ARB
ARB
A
ARB
HP
A
ARB
ARB
HP
HP
HP
HP
HP
HP
HP
ARB
HA
HA
HA
HP
ARB
HP
ARB
ARB
ARB
ARB
ARB
ARB
ARB
HA
A
ARB
Onagraceae
Rubiaceae
Geranicaceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Gentianaceae
Aspleniaceae
Aspleniaceae
Cactaceae
Liliaceae
Guttiferae
Amaranthaceae
Solanaceae
Melastomataceae
Campanulaceae
Campanulaceae
Magnoliaceae
Asteraceae
Apiaceae
Polygalaceae
Poaceae
Oxalidaceae
Oxalidaceae
Oxilidaceae
Oxilidaceae
Poaceae
Myrsinaceae
Euphorbiaceae
Solanaceae
Phytolaccaceae
Pinaceae
Piperaceae
Poaceae
Asteraceae
Acanthaceae
Anarcadiaceae
Rosaceae
Acanthaceae
Lamiaceae
Lamiaceae
ARB
HP
HP
HA
HA
HA
HA
HP
HA
HP
HP
HP
HP
HP
HP
HP
ARB
HP
HP
A
HA
HP
ARB
HP
HP
HP
HP
HP
HP
ARB
ARB
HP
HP
A
HP
HA
HP
HP
ARB
ARB
HP
ARB
ARB
Malvaceae
Malvaceae
Solanaceae
Solanaceae
Solanaceae
Solanaceae
Solanaceae
Asteraceae
Rubiaceae
Lamiaceae
Lamiaceae
Caryophyllaceae
Caryophyllaceae
Plantaginaceae
Asteraceae
Bromeliaceae
Commelinaceae
Euphorbiaceae
Fabaceae
Verbenaceae
Vitaceae
205
HP
ARB
ARB
A
ARB
ARB
ARB
HA
HP
HA
HP
HA
HA
HA
HP
HP
HA
HP
HP
HP
HP
C-MAY
47.27
-
C-AGO
27.65
24.48
-
C-NOV
43.47
28.84
27.77
-
Q-FEB
42.10
70.83
22.00
26.41
-
Q-MAY
31.74
40.00
16.66
23.21
42.37
-
Q-AGO
28.07
25.42
15.21
22.91
32.14
49.01
-
Q-NOV
22.44
22.00
21.21
24.32
29.78
26.00
23.25
-
C-MAY
40.67
-
C-AGO
21.81
34.88
-
C-NOV
24.00
26.19
42.30
-
206
Q-FEB
36.50
35.08
24.49
21.73
-
Q-MAY
31.03
52.27
30.76
21.05
32.07
-
Q-AGO
25.00
41.86
40.62
33.33
28.00
45.94
-
Q-NOV
28.84
28.88
35.48
42.30
32.60
34.21
40.62
-
207
CAPTULO VI
Conclusin general
208
Debido que el fuego es considerado una fuerza selectiva de atributos que permiten a las
especies sobrevivir y persistir en ambientes propensos a incendios, en el presente trabajo se
hipotetiz que las caractersticas morfo-fisiolgicas de las semillas en el banco de semillas del
bosque de pino-encino estaran positivamente relacionadas con el efecto del fuego. Al igual que
en otros ecosistemas propensos a incendios, los resultados de este trabajo indican que la
regeneracin post-fuego a travs del banco de semillas puede ser una estrategia efectiva para
muchas especies nativas del bosque de pino-encino. La interaccin entre las caractersticas del
fuego, los atributos de las semillas y la forma de vida de las especies pueden definir la
composicin de la regeneracin inicial post-incendio en este tipo de bosque.
Los experimentos en laboratorio demostraron que la supervivencia y la germinacin de las
semillas de las especies del bosque de pino-encino fueron afectadas diferencialmente por el
choque trmico, el humo y la ceniza. De igual manera, se comprob que la interaccin entre las
altas temperaturas, el tiempo de exposicin y la condicin de humedad del sustrato afectaron de
manera importante la germinacin de semillas de especies que se establecen en esta comunidad.
En especial, la humedad del sustrato, el grado de imbibicin y el tipo de testa de las semillas
fueron factores cruciales en la supervivencia de las semillas. La humedad del sustrato y el grado
de imbibicin de las semillas varan en funcin de la humedad y la temperatura ambiental a lo
largo del ao. Por ello, al igual que otros autores, los resultados de este trabajo remarcan la
importancia de evaluar el efecto de las quemas sobre la comunidad vegetal, cuando estas son
llevadas a cabo en un periodo distinto al de la ocurrencia natural de incendios. Como lo sealan
Williams et al. (2005) y Knapp et al. (2007), la riqueza de especies, la composicin y la densidad
de la regeneracin inicial post-incendio dependern de la poca del ao en la cual se lleve a cabo
la quema. La variacin en la respuesta germinativa entre especies debido a los productos del
fuego fue una caracterstica importante. Por ello los incendios que ocurren en pocas diferentes
209
pino-encino. Debido a que este tipo de disturbio puede alterar las seales ambientales
relacionadas con los requerimientos de germinacin (cantidad y calidad de la luz, disponibilidad
de nutrientes, liberacin de inhibidores o estimuladores qumicos) (Keeley et al. 1985; Izhaki et
al. 2000; Metle y Fiedler 2006; Abella et al. 2007), puede a su vez cambiar el estado latente de
las semillas (Whelan et al. 2002, Williams et al. 2005) y el tamao del banco de semillas en el
suelo. Despus de un incendio en zonas de bosque de pino-encino podra encontrarse una gran
cantidad de semillas de hierbas perennes listas para germinar de forma inmediata, y el nmero de
especies de arbustos y la diversidad podra aumentar durante la primera estacin de lluvias. De
forma inmediata el banco de semillas del suelo podra ser la principal fuente de regeneracin
post-fuego en este tipo de bosque, pues a pocos meses de la quema la riqueza y densidad de
individuos con rebrotes fue escasa. Sin embargo, es posible que esa condicin cambie durante la
estacin lluviosa y los individuos con rebrotes superen a los procedentes de semilla. El
establecimiento de nuevos individuos a partir de la lluvia de semillas es un mecanismo de
regeneracin importante en reas forestales afectadas por incendios (Wienk et al. 2004). En este
trabajo se observ que poco ms de la mitad de las especies que se establecieron por lluvia de
semillas en el rea quemada, procedan de reas circundantes no quemadas. Sin embargo, una
evaluacin a ms largo plazo nos proveera de la informacin necesaria para definir el rol de la
propagacin vegetativa y la lluvia de semillas en la regeneracin post-fuego con respecto al
banco de semillas en el suelo.
Con excepcin de los bosque con pastizales, donde la densidad de semillas puede llegar a ser
bastante alta (14,100 m-2), la densidad de semillas registrada en el suelo del bosque de pinoencino en el rea estudiada (3262095 m-2) se encuentra entre el intervalo reportado para la
mayora de los bosques templados (1647057 m-2). El patrn estacional de germinacin nos
indica que una gran proporcin del banco de semillas del bosque de pino-encino estudiado es
212
213
Literatura citada
Abella S, Springer J, Covington W (2007) Seed bank of Arizona Pinus ponderosa landscape:
responses to environmental gradients and fire cues Canadian Journal of Forest Research 37:
552567.
Izhaki I, Henig-Sever N, Neeman G (2000) Soil seed bank in Mediterranean Aleppo pine forest:
the effect of heat, cover an ash on seedling emergence. Journal of Ecology 88: 667675.
Keeley J, Morton B, Pedrosa A, Trotter P (1985) Role of allelopathy, heat and charred wood in
the germination of chaparral herbs and suffrutescents. Journal of Ecology 73: 445458.
Knapp E, Schwilk D, Kane J, Keeley J (2007) Role of burning season on initial understory
vegetation response to prescribed fire in a mixed conifer forest. Canadian Journal Forest
Research 37: 1122.
Metlen K, Fiedler C (2006) Restoration treatment effects on the understory of ponderosa
pine/Douglas-fir forest in western Montana, USA. Forest Ecology and Management 222:
355369.
Rodrguez-Trejo D, Martnez-Hernndez H, Ortega-Baranda V (2004) Ecologa del fuego en
bosques de Pinus hartwegii. En: Villers-Ruiz L, Lpez-Blanco J (eds) Incendios forestales en
Mxico, Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Mxico, D.F., pp. 107124.
Thompson K, Grime J (1979) Seasonal variation in the seed bank of herbaceous species in ten
contrasting habitats. Journal of Ecology 67: 893921.
Whelan R, Rogers R, Dickman C, Sutherland E (2002) Critical life cycles of plants and animals:
developing a process-based understanding of population changes in fireprone landscapes. En:
Bradstock R, Williams J, Gill A (eds) Flammable Australia: the Fire Regimes and
Biodiversity of a Continent Cambridge University Press, Cambridge, pp. 94124.
214
Wienk C, Sieg C, McPherson G (2004) Evaluating the role of cutting treatments, fire and soil
seed bank in an experimental framework in ponderosa pine forest of the Black Hills, South
Dakota. Forest Ecology and Management 192: 375393.
Williams P, Congdon R, Grice A, Clarke P (2005) Germinable soil seed banks in a tropical
savanna: seasonal dynamics and effects of fire. Austral Ecology 30: 7990.
215