Madera y Bosques

vol. 20, nm. 1 : 71-83

Primavera 2014

Comparacin de la mirmecofauna
en un gradiente de reforestacin

en bosques templados

del centro occidente de Mxico

Comparison of the ants fauna in a reforestation gradient

on temperate forests of Central Western Mexico
Rafael Guzmn-Mendoza1*, Jos Alejandro Zavala-Hurtado2, Gabriela Castao-Meneses3,5
y Jorge Leonel Len-Corts4
1
Departamento de Agronoma. Divisin de Ciencias de la Vida. Campus
Irapuato-Salamanca. Universidad de
Guanajuato. Guanajuato Mxico
rgzmz@yahoo.com.mx.
2 Departamento de Biologa. Universidad Autnoma Metropolitana-Iztapalapa, Mxico D.F.

3
Ecologa y Sistemtica de Microartrpodos, Departamento de Ecologa
y Recursos Naturales, Facultad de
Ciencias, Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Mxico, D. F.

4 El Colegio de la Frontera Sur. rea

de Conservacin de la Biodiversidad.
Departamento de Ecologa y Sistemtica Terrestre. San Cristbal de las
Casas, Chiapas, Mxico.

5 Unidad Multidisciplinaria de Docencia

e Investigacin, Facultad de Ciencias,
Campus Juriquilla, Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Juriquilla,
Quertaro, Mxico.

Resumen

Se evalu el cambio en la diversidad, riqueza, abundancia y similitud de las comunidades de hormigas en reas con distinto impacto
humano. Para ello se eligieron tres localidades con diferente tipo de vegetacin ubicadas en el noroeste del Estado de Mxico: rboles nativos, Quercus spp. (AN); combinacin, Quercus spp. y elementos de reforestacin (Cupressus lindleyi) (ZC); y reforestacin,
bosque modificado con C. lindleyi (R). Se colocaron 288 trampas de cada en febrero y marzo de 2009 en grupos de cuatro trampas
en cuadrantes aleatorios de 10 m2. La composicin y la abundancia de las comunidades variaron de acuerdo a las zonas de estudio.
Los valores de riqueza y diversidad de especies fueron mayores en R en comparacin con AN y ZC. Los resultados sugieren un efecto
del cambio en la cobertura vegetal arbrea, sobre la estructura de las comunidades de hormigas. Especies como Temnothorax sp. 1 y
Crematogaster sp., seran esperadas en zonas de bosque conservado, mientras que Pheidole sp. 1, Liometopum apiculatum y Camponotus atriceps, se consideran como especies relacionadas con la recolonizacin y la perturbacin de un sitio.
Palabras clave: Diversidad, perturbacin, gremios trficos, Formicidae.

Abstract

Changes in diversity, species richness, abundance and similarity patterns of ants communities in different managed areas in Central
Mexico were studied. Three areas located in the Northwest of the State of Mexico were selected: native trees area with Quercus spp.
forest (AN), combination area with Quercus spp. forest and Cupressus lindleyi as reforestation species (ZC), and reforested area (R), an
altered forest with C. lindleyi. A total of 288 pit-fall traps were placed from February to March 2009 in sets of four traps in random
quadrants of 10 m2. The community composition and abundance shifted according to the site conditions. The values of richness and
species diversity were higher in R in comparison with AN and ZC. The results suggest a relative effect of changes in floristic composition on ants community. Species as Temnothorax sp. 1 and Crematogaster sp., were abundant in preserved forest areas. In contrast,
Pheidole sp. 1, Liometopum apiculatum and Camponotus atriceps were relatively common in disturbed habitats.
Keywords: Diversity, perturbation, trophic guilds, Formicidae.

71

Guzmn-Mendoza et al. Comparacin de la mirmecofauna en un gradiente de reforestacin

Introduccin

repercutir sobre propiedades del ecosistema, como los flujos

Los bosques templados de Mxico son el segundo bioma

de materia y energa (Naeem et al., 1999; Guzmn-Men-

ms extenso del pas (21% del territorio) (Rzedowski,

doza, 2004) y los procesos biogeoqumicos (Folgarait,

1992) y uno de los ms biodiversos a nivel mundial, debido,

1998; Rojas, 2001). Adems de tales atributos, se les cap-

en parte, a que la mayora de las especies que conforman

tura con relativa facilidad, algunas especies son sensibles a

el estrato arbreo tienen su centro de origen en las monta-

las condiciones fluctuantes del ambiente (Philpott y Arm-

as del territorio nacional (Fregoso et al., 2001; Valencia,

brecht, 2006). Por tal motivo, resultan ser tiles para el

2004). De las aproximadamente 200 especies reconocidas

monitoreo de las condiciones ambientales (Shah et al.,

del gnero Quercus en Mxico, 70% son endmicas

2003; Stephens y Wagner, 2006; Gove et al., 2009, Philpott

(Zavala, 1998), mientras que del gnero Pinus hay presen-

et al., 2010).

cia de poco ms de 40 de las 100 especies reconocidas a

Se evalu la hiptesis de que el cambio en la cober-

nivel mundial, tambin con un alto grado de endemismos

tura vegetal en el estrato arbreo, como consecuencia de

(Alba-Lpez et al., 2003). A pesar de la gran riqueza flo-

un gradiente de reforestacin, puede ejercer efectos que se

rstica reconocida, los bosques templados enfrentan un

reflejan sobre los niveles trficos superiores de las comuni-

problema ambiental grave: desde el ltimo cuarto del siglo

dades de hormigas. En este sentido, Luna-Cavazos et al.

XX ,

la tasa de modificacin de la cobertura vegetal se ha

(2008) mostraron cmo el disturbio por aprovechamiento

incrementado considerablemente (Medina y Tejero-Diez,

forestal, cambio en el uso de suelo, pastoreo e incendios,

2006). En particular para este bioma, la tasa de deforesta-

son determinantes de la comunidad herbcea. Si ello ocu-

cin de 1976 a 2000, fue estimada en 0,25% anual, lo que

rre, los efectos del disturbio, en consecuencia, se pueden

represent una reduccin en la cobertura vegetal original

expresar tambin sobre las comunidades de insectos.

de un rea de 20 000 km (Mas et al., 2004).

2

La rpida modificacin de los ecosistemas hace necesa-

Objetivos

ria la identificacin de organismos sensibles o indicadores,

Los objetivos del presente trabajo fueron evaluar los cam-

que proporcionen informacin rpida acerca del estado de

bios en la diversidad, riqueza, abundancia y composicin

conservacin, alteracin, o bien, el xito en la restauracin

de la comunidad de hormigas, en funcin de las condicio-

de un ambiente (Mattoni et al., 2000). En este mbito, las

nes contrastantes en la conservacin de la cobertura vege-

hormigas son un grupo ecolgicamente importante, tanto

tal arbrea, as como proporcionar un listado con datos

por su abundancia como por su diversidad, adems de que

sobre los hbitos alimenticios de las especies de hormigas

desempean diferentes papeles ecolgicos en los ecosiste-

que componen la comunidad, en una zona de bosque tem-

mas terrestres, como depredadoras, parsitas, herbvoras,

plado del centro de Mxico que no ha sido evaluada pre-

detritvoras, granvoras, etc. (Hlldobler y Wilson, 1990),

viamente y que, adems, no cuenta con registros sobre la

lo que las coloca en niveles trficos altos, ya sea como espe-

mirmecofauna de la regin.

cialistas o generalistas (Majer, 1983). Ocupan una posicin

clave dentro de los ecosistemas como ingenieros ecosistmi-

Materiales y mtodos

cos, porque a partir de su actividad, pueden modificar la

distribucin, la abundancia y la dinmica de la comunidad

Zonas de estudio

vegetal (Whitford, 1978; Wilby y Shachak, 2000; Zavala-

Se seleccionaron tres sitios de estudio en la regin noroeste

Hurtado et al., 2000; Guzmn-Mendoza y Castao-Mene-

del Estado de Mxico, contrastantes en cuanto a la condi-

ses, 2007), cambiar las disposicin de recursos y alterar las

cin relativa del bosque. Las condiciones consideradas fue-

condiciones del suelo (Farji-Brener, 1992; Bestelmeyer y

ron: a) bosque con elementos arbreos nativos (rboles

Wiens, 2001; Fortanelli y Servn, 2002). Lo anterior puede

nativos: AN; 19 45 48N, 99 59 20O, 2908

72

Madera y Bosques

vol. 20, nm. 1 : 71-83

Primavera 2014

msnm; clima templado semifro, temperaturas entre 5 oC y

aadieron unos granos de detergente, con la finalidad de

12 C y precipitacin anual entre 200 mm y 1800 mm),

disminuir la tensin superficial y facilitar el hundimiento

conformados por especies como Quercus rugosa Ne, Q.

de los insectos (Bestelmeyer et al., 2000), permanecieron

laurina Humb. et Bonpl., Q. crassipes Humb. et Bonpl.,

abiertas durante 72 horas. Las hormigas capturadas fue-

Pinus sp., Arbutus sp. y Arbutus xalapensis Kunth, as

ron lavadas con agua corriente para quitar tierra y otros

como Alnus sp. y otras especies de bosque conservado, ade-

materiales, se almacenaron en viales con alcohol al 70%,

ms de una mayor diversidad de formas de vida vegetal, de

como conservador, para su posterior determinacin en

acuerdo con la clasificacin de Flores y lvarez-Snchez

laboratorio. La determinacin a nivel genrico se realiz

(2004); b) bosque con una combinacin de elementos arb-

utilizando las claves de Bolton (1994), as como las que se

reos nativos (zona de combinacin: ZC; 19 43 06N,

proporcionan en Mackay y Mackay (2005), para distintas

100 05 38O, 2738 msnm; clima templado subhmedo,

especies. Una vez determinadas a nivel especfico, las espe-

temperaturas entre 18 C y 20 C y precipitacin media

cies fueron agrupadas por hbitos alimenticios, de acuerdo

anual entre 200 mm y 1800 mm) con especies como Q.

con Brown (2000). El material se conserva en la Coleccin

laurina, Q. rugosa, Q. crassipes, Q. sp., Pinus sp., Arbutus

de Hormigas, del Laboratorio de Ecologa y Sistemtica

sp., y de reforestacin como Cupressus lindleyi Klotzsch ex

de Microartrpodos, Facultad de Ciencias, UNAM .

Endl.; c) bosque con elementos arbreos de reforestacin

(R) con la especie C. lindleyi (19 40 30N, 100 05 51

Anlisis estadstico

O, 2679 msnm; clima templado semifro, temperaturas

La abundancia de la fauna de hormigas por sitio se obtuvo

entre 5 C y 12 C y precipitacin anual entre 200 mm y

a partir de la suma de individuos por especie por trampa.

1800 mm); un anlisis de diversidad de formas de vida mos-

Para cada sitio se calcul la riqueza de especies (S), la

tr que fue el sitio con menor diversidad y riqueza de espe-

diversidad con el ndice de Shannon (H), la dominancia

cies, en comparacin de los otros dos, ya que present gran

con el ndice de Simpson (1/D), y la equitatividad con el

cantidad de herbceas, y muy pocos arbustos y musgos

ndice de Pielou (J). Se aplic un anlisis de varianza de

(Guzmn-Mendoza, 2013).

una va con la prueba no paramtrica de Kruskal-Wallis,

para comparar la variacin en el nmero de individuos

Recolecta de hormigas

promedio capturados entre los sitios. En caso de diferen-

En cada sitio de estudio se eligieron 12 cuadrantes al azar

cias significativas, se aplic la prueba de

de 10 m cada uno, con cuatro trampas de cada, distri-

mnima significativa, que se basa en la t de Student, con el

buidas al azar al interior del cuadrante. Este esquema per-

objeto de reconocer los grupos que generan dichas dife-

miti colocar 48 trampas de cada por sitio durante

rencias. Con la finalidad de recalcular la probabilidad y

febrero y 48 ms en 12 cuadrantes, tambin por sitio,

tratar de evitar caer en el error tipo I, esta correccin con-

durante marzo de 2009, para un total de 288 trampas en

sisti en dividir la probabilidad crtica entre el tamao de

todo el estudio. Estas trampas fueron elaboradas con

muestra para cada comparacin (Sokal y Rohlf, 1995).

envases de plstico de 500 ml de capacidad, con 11 cm de

Adems, se utiliz una prueba de 2 , mediante una tabla

dimetro y 13 cm de altura, a los que se les acondicion

de contingencia 4 x 3 bidimensional, para evaluar si hubo

una tapa que sostuvo un atrayente hecho a base de avena

o no diferencias significativas en la abundancia de los dife-

y miel. Las trampas fueron enterradas a nivel de suelo se

rentes gremios alimenticios de las hormigas entre las zonas

mantuvieron cerradas por una semana, con el objeto de

de estudio, dado que esta informacin puede servir para

disminuir el efecto del disturbio. Una vez abiertas, los

valorar el efecto de las hormigas sobre el desarrollo de la

recipientes fueron llenados a la mitad nicamente con eti-

comunidad (Hendrix et al., 1988). En caso de valores sig-

lenglicol, sustancia no txica que evita la evaporacin. Se

nificativos de 2 , se realiz un anlisis de residuales estan-

LSD,

diferencia

73

Guzmn-Mendoza et al. Comparacin de la mirmecofauna en un gradiente de reforestacin

darizados,

que

permiti

encontrar

categoras

nacin de las muestras, donde se ajusta la compatibilidad

responsables de la desviacin, aquellas que difieren del

de las disimilitudes en la matriz con la distancia eucli-

valor de la distribucin normal estndar al 5% de 1,96

diana entre las muestras en el espacio de ordenacin. Este

(Everitt, 1977). Para esto se utiliz el programa

ver

mtodo de ordenacin ha probado ser adecuado para

12 (INC . 2003 SPSS For Windows Rel. 12.0 Chicago). Los

representar fielmente la similitud entre las muestras de

ndices de diversidad de Shannon fueron comparados

comunidades en un espacio de ordenacin (Minchin,

mediante una prueba de t modificada (Hutcheson, 1970),

1987). Para este anlisis se extrajeron dos dimensiones

con el programa estadstico

utilizando el programa

PAST

las

SPSS

(Hammer et al., 2001).

XLSTAT

2011 (Addinsoft, 2011).

Se calcul la riqueza estimada de especies mediante del

Para todos los anlisis realizados, fueron excluidas las

estimador Chao 2, que es un modelo no paramtrico y que

trampas donde no se contabilizaron hormigas.

se basa en las abundancias de los individuos con datos de

presencia ausencia (Krebs, 1999; Escalante, 2003). Los

Resultados

ndices fueron calculados mediante el programa Biodiver-

Fauna mirmecolgica por sitio de estudio: Durante el

sity Pro ver. 2 (McAleece, 1997). As mismo, para explo-

periodo de trabajo de campo fueron recolectados 1517 indi-

rar los patrones de distribucin de las especies de hormigas

viduos, pertenecientes a cinco subfamilias y 20 especies. La

en las 96 muestras, se llev a cabo un Anlisis de Escala-

subfamilia que present la mayor abundancia fue Formici-

miento Multidimensional No Mtrico (NMDS , por sus

nae con 750 individuos, contabilizados en todas las tram-

siglas en ingls), sobre la matriz de similitud construida

pas (7,4 0,29 por trampa), seguida de Myrmicinae con

con el ndice de Jaccard para generar un espacio de orde-

383 (3,8 0,11) y Dolichoderinae con 373 individuos (5,4

F igura 1. Cantidad de individuos por subfamilia y nmero de especies presentes en cada zona de estudio.
rboles nativos (AN); zona de combinacin (ZN); reforestacin (R), S = nmero de especies por familia
dentro de cada sitio.

74

Madera y Bosques

vol. 20, nm. 1 : 71-83

Primavera 2014

0,40). El sitio con mayor nmero de organismos a este nivel

cuatro especies, con Camponotus sp.2, la ms importante

taxonmico fue R, con cinco subfamilias, Formicinae y

en trminos de su abundancia (615 individuos; 17,5 0,67

Myrmicinae se presentaron en los tres sitios de estudio,

por trampa en todos los sitios). En Ecitoninae y Ponerinae

aunque en R se cuantificaron las abundancias ms impor-

se identific slo a una especie, Labidus coecus (Latreille) y

tantes. Especies de Ecitoninae y Ponerinae, slo fueron

Odontomachus clarus (Roger), respectivamente. Las espe-

recolectadas en R, al igual que la mayora de las especies de

cies, Dorymyrmex bureni (Trager), Camponotus sp.1, For-

Dolichoderinae, a excepcin de Dorymyrmex grandulus,

mica sp. y O. clarus, obtuvieron nicamente un registro

que tambin se encontr en AN. Adems, el mayor nmero

durante todo el estudio (Tabla 1).

de individuos y de especies por subfamilia (S = 20) registrado durante el estudio, fue encontrado en R (Fig. 1).

Por otro lado, a excepcin de D. grandulus, el resto

de especies de Dolichoderinae se presentaron solamente

En trminos generales, Myrmicinae, registr la mayor

en R. Adems, la mayor parte de las especies encontradas

cantidad de especies (S=10), siendo la ms abundante Phei-

fueron ms abundantes en esta zona, por ejemplo, L. api-

dole sp. 3, con 181 ejemplares. De Dolichoderinae, se

culatum, Camponotus sp. 2 y Pheidole sp. 3. En contraste,

encontraron cuatro especies, con Liometopum apiculatum

pocas especies fueron abundantes en AN (Pheidole sp. 2 y

(Mayr), como la ms abundante por el nmero de indivi-

Temnothorax sp. 1) y ZC, (Camponotus sp. 2) (Fig. 2).

duos contabilizados. La subfamilia Formicinae registr

Finalmente, el resultado de la prueba de Kruskal-Wallis

Tabla 1. Especies colectadas, gremios alimenticios y promedio de individuos por trampa, presentes en los sitios de estudio.

Subfamilia/especie
Dolichoderinae
Dorymyrmex grandulus
Dorymyrmex flavopectus
Dorymyrmex bureni
Liometopum apiculatum
Ecitoninae
Labidus coecus
Formicinae
Camponotus atriceps
Camponotus sp.1
Camponotus sp.2
Formica sp.
Myrmicinae
Crematogaster sp.
Monomorium cyaneum
Pheidole sp.1
Pheidole sp.2
Pheidole sp.3
Pheidole sp.4
Pheidole sp.5
Temnothorax sp.1
Temnothorax sp.2
Tetramorium sp.
Ponerinae
Odontomachus clarus

Hbitos alimenticios

D, HD, CR, NC
HD
D
HD
D, CR

Nmero de individuos promedio SE

0,12 0,2
0,07 0,1
0,01 0,1
6,4 0,8

Presencia
AN

ZC

x
x
x
x

0,1 0,3

CR
HD, D, CR
HD, D, CR
HD, CR

2,3 0,8
0,01 0,1
10,9 0,6
0,01 0,1

D, HD, CR
D, HD, GR
GR, CR, D, HD
GR, CR, D, HD
GR, CR, D, HD
GR, CR, D, HD
GR, CR, D, HD
CR
CR
HD, CR

0,1 0,2
0,5 0,5
0,4 0,4
1,2 0,2
32 0,5
0,03 0,1
0,03 0,1
0,5 0,3
0,5 0,3
0,1 0,1

0,01 0,1

x
x
x

x
x
x
x

x
x
x
x

x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x

AN = rboles nativos; ZC = zona de combinacin; R = reforestacin. X = indica presencia. D = Depredadoras, HD = Ambrosa, CR = Carroeras; NC= Nectarvoras;
GR = Granvoras.

75

Guzmn-Mendoza et al. Comparacin de la mirmecofauna en un gradiente de reforestacin

F igura 2. Abundancia de especies de hormigas, presentes en cada zona de estudio. AN = rboles nativos; ZN = zona de combinacin;
R = reforestacin.

(K-W), indic que el nmero promedio de individuos cap-

los ndices de diversidad en cada zona. En este sentido, la

turados durante el periodo de estudio, fue estadstica-

diversidad de

mente diferente entre las zonas (K-W0,05;2 = 18,002;

de combinacin) (t0,05 (2)112,5 = 2,53; p = 0,012), pero menor

p < 0,0001), presentando R un promedio mayor de hormi-

a la diversidad encontrada en R (reforestacin) (t0,05 (2)65,7 =

gas capturadas (67,7 3,6), en comparacin con AN (3,1

2,45; p = 0,016). La comparacin entre ZC y R, indica que

0,9) y ZC (11,3 2,3), que tambin registraron diferen-

el primer sitio, fue el de menor diversidad de todos dems

cias en intervalo de la cantidad de organismos atrapados.

(t0,05 (2)275,7 = 8.08; p < 0,0001) (Tabla 2). En contraste, R no

El anlisis de

slo fue el sitio de mayor diversidad, sino tambin el de

LSD

mostr diferencias significativas en

todos los caos (AN-ZC = 8,21; p = 0,035. AN-R = 64,68;

p = 0,00075. ZC-R = 56,47; p = 0,0016).
Comunidad mirmecolgica: El resultado del anlisis comparativo, sugiere diferencias significativas entre
76

AN

(rboles nativos), fue mayor a ZC (zona

mayor riqueza de especies (S = 20).

Por otro lado, de acuerdo con el ndice de Simpson
(Tabla 2), la dominancia observada en

AN

est determi-

nada fundamentalmente por la abundancia de dos espe-

Madera y Bosques

vol. 20, nm. 1 : 71-83

Primavera 2014

cies, que en orden de importancia (abundancia), fueron

recursos que pueden explotar en cada una. Comparando

las mirmecinas: Pheidole sp.2 y Temnothorax sp. 1 (Fig.

los valores absolutos encontrados a partir del resultado de

2). En

la especie ms importante para la comunidad

residuales estandarizados, con 5% de la desviacin nor-

por su abundancia es Camponotus sp.2 (Fig. 2). Final-

mal estndar (1,96), es posible observar que muchos de

mente, en R, las especies que estructuraron a la comuni-

los residuales ajustados son significativos, principalmente

dad en trminos de su dominancia, fueron Camponotus

para las zonas

sp. 2 y L. apiculatum (Fig. 2). Los resultados muestran

rente de la desviacin normal estndar, adems de que en

una marcada heterogeneidad en AN, a pesar de tener

esta zona se encontr Dorymyrmex grandulus, conside-

una diversidad menor que R. En este sentido, el ndice de

rada tambin, nectarvora (NC) y que fue la nica especie

equitatividad (J) sugiere una mayor dominancia en R y

con este tipo de actividad alimenticia (Tabla 3).

AN

ZC ,

(Tabla 2)

ZC

AN .

En cuanto a R, slo

HD

fue dife-

Las curvas de acumulacin de especies, sugieren

Todas las especies registradas en el estudio se presen-

valores similares para

ZC

AN ,

que fueron ms bajos en

taron en R y algunas fueron observadas nicamente en

comparacin con R. Con un mayor esfuerzo de mues-

este sitio. Por ejemplo, para la familia Dolichoderinae, las

treo, el resultado indica que probablemente se podran

especies D. flavopectus, D. bureni y L. apiculatum; la

incrementar o igualar los valores observados en ZC y AN ,

nica especie de Ecitoninae: L. coecus; dos especies de

pero no llegar a la riqueza potencial estimada para R

Formicinae: Camponotus sp. 1 y Formica sp.; Temnotho-

(Fig. 3).

rax sp. 2 (Myrmicinae) y O. clarus (Ponerinae). En cuanto

a

ZC ,

de las modificaciones del hbitat.

El

todas las especies encontradas en estos sitios

anlisis de ordenacin mostr que las comunidades se

fueron compartidas, ya sea entre ellas o con R (Fig. 2,

ordenan a lo largo de un gradiente que va de la zona ms

Tabla 1).

conservada (AN), pasando por la zona con elementos de la

AN

Efecto

El anlisis de muestra diferencias significativas en

vegetacin original y de reforestacin (ZC), hasta las mues-

la distribucin de los gremios alimenticios entre los tres

tras de la zona sujeta a la mayor modificacin de la comu-

ambientes estudiados ( 0,05;6 = 40,75; p< 0,0001). En este

nidad vegetal (R). Este gradiente est definido por los dos

sentido, la presencia de los gremios, puede estar relacio-

primeros ejes del

nada con las caractersticas de las zonas, en cuanto a los

considera como una solucin aceptable para la representa-

Tabla 2. Valores para: riqueza de especies (S), ndices de

Tabla 3. Valores de los residuales ajustados mediante el mtodo

diversidad de Shannon (H) y Simpson (1/D), diversidad mxima

de residuales estandarizados, comparados con el valor de la

de especies (Hmax) e ndice de equitatividad (J) para las

desviacin normal estndar al 0,05 de 1,96 para las comunidades de

comunidades de hormigas por sitio de colecta.

hormigas por sitio de colecta y gremio trfico.

Parmetro

AN

ZC

NMDS ,

con un estrs de 0,193, que se

Zonas

Gremios
D

HD

CR

GR

20

0,62

0,44

0,74

AN

-7,4

-20,9

12,4

55,2

1/D

3,4

1,9

4,1

ZC

10,8

-7,8

5,8

-17,9

Hmax

0,90

0,90

1,30

-1,9

2,7

-1,9

0,9

0,69

0,49

0,56

AN = rboles nativos; ZC = zona de combinacin; R = reforestacin. D = Depredadoras, HD = Ambrosa, CR = Carroeras; GR =G ranvoras.

AN = rboles nativos, ZC = combinacin, R= reforestacin

77

Guzmn-Mendoza et al. Comparacin de la mirmecofauna en un gradiente de reforestacin

F igura 3. Curvas de estimacin potencial de la riqueza de especies de hormigas para cada

zona de estudio. AN = rboles nativos; ZN = zona de combinacin; R = reforestacin

F igura 4. Diagrama de dispersin en dos ejes del Anlisis de Escalamiento Multidimensional

No Mtrico (NMDS) de las comunidades de hormigas en zonas con diferente condicin de la
cobertura vegetal arbrea.
R = reforestacin ().

78

AN

= rboles nativos ();

ZN

= zona de combinacin ();

Madera y Bosques

vol. 20, nm. 1 : 71-83

Primavera 2014

cin de las similitudes entre las muestras en el espacio de

especies de Dolichoderinae, pertenecientes a los gneros

ordenacin (Kruskal, 1964) (Fig. 4). De acuerdo con lo

Dorymyrmex y Forelius, son comunes en hbitats altera-

anterior, especies como Temnothorax sp. 1 y Crematogas-

dos (Graham et al., 2004). Sin embargo, a diferencia de

ter sp., corresponden a la zona conservada, mientras que

estos estudios, los resultados obtenidos muestran que el

Pheidole sp. 3, Pheidole sp. 2, Tetramorium sp. y Pheidole

disturbio ocurrido en las zonas de trabajo incrementa ade-

sp .4, aparecen relacionadas con

Especies como Phei-

ms de la abundancia, la diversidad de hormigas, aunque

dole sp. 1, L. apiculatum y C. atriceps, parecen tener una

con una menor equitatividad. Lo anterior puede deberse a

preferencia mayor por R. Tambin se puede apreciar una

factores intrnsecos del disturbio, como la frecuencia, la

segregacin clara de las muestras de acuerdo con el sitio al

intensidad y la fuente de la perturbacin, lo que a su vez

que pertenecen, aunque la heterogeneidad en la composi-

afecta los ensambles de la comunidad (Fukami y Morin,

cin de especies dentro de cada zona es relativamente alta.

2003). Por ejemplo, se ha observado que las hormigas

As, las muestras para

tuvieron una similitud prome-

arbreas son ms sensibles a la fragmentacin que las hor-

dio de 47,36 26,02%. En ZC el valor promedio de seme-

migas terrestres (Gove et al., 2009); mientras que el estrs

janza entre las muestras fue de 26,55 29,87% y, en R, el

hdrico en las plantas promueve respuestas tanto negati-

valor promedio fue de 42,85 35,93%. Los resultados

vas como positivas y neutras, sobre la abundancia y la

obtenidos muestran que la fauna de ZC fue ms parecida a

diversidad que depende de los gremios estudiados

que a R. Especies como C. atriceps, Pheidole sp. 4 y

(Huberty y Denno, 2004). Andersen (1991a) encontr que

AN

AN

ZC .

Tetramorium sp. fueron elementos compartidos entre

y

AN .

ZC

especies de hormigas crpticas y generalistas eran comunes

Camponotus sp. 1, Pheidole sp. 4 y Pheidole sp. 1.

en zonas sin disturbio, mientras que las hormigas oportu-

se presentaron tanto en ZC como en R.

nistas y especializadas lo eran en zonas con disturbio por

fuego. En el presente trabajo, la zona R registr una mayor

Discusin

abundancia de hormigas con hbitos alimenticios carro-

Los resultados sugieren que las comunidades de hormigas

eros y de ambrosa.

se han visto afectadas por el cambio en la cobertura vege-

Las especies que actan como carroeras, bien pue-

tal arbrea, originada por el gradiente de reforestacin. Se

den estar funcionando como las oportunistas observadas

observa un gradiente entre las zonas

(la ms conser-

por Andersen (1991a), la ambrosa, por su parte, puede

vada) hasta R, que corresponde a la zona con mayor

estar favorecida por la presencia de hormigas del gnero

modificacin ambiental por la reforestacin, donde

es

Camponotus, especficamente del morfo sp. 2, que pue-

el lugar intermedio en cuanto a conservacin. El hecho de

den estar asociadas a otros organismos como hempteros

que R sea la zona con mayor diversidad, puede deberse a

de la familia Membrasidae, que estuvieron presentes en la

que las hormigas son colonizadoras exitosas en sitios con

zona de estudio (Guzmn-Mendoza, 2013) y que se ha

perturbaciones frecuentes (Folgarait, 1998), siendo Phei-

publicado, que son atendidos por hormigas (Schuh y Sla-

dole sp.1, L. apiculatum y C. atriceps, especies indicado-

ter, 1995). Sin embargo, inferir el efecto de las modifica-

ras tanto de un proceso de recolonizacin progresivo,

ciones del ambiente sobre la comunidad de hormigas

como de la perturbacin de un sitio, lo que se ha obser-

basado en los hbitos alimenticios debe tomarse con cau-

vado para algunas especies de Dolichoderinae que son

tela debido a que para algunas especies no se conoce total-

funcionalmente un grupo dominante de acuerdo con

mente la dieta, como en el caso de Temnothorax (Rueppell

Andersen (2000) y Andersen y Majer (2004). Estudios

y Kirkman, 2005).

AN

ZC

realizados en bosques perturbados de eucaliptos en Aus-

Una explicacin alterna refiere a que tales asociacio-

tralia, en zonas perturbadas del Chaco Argentina y en

nes, pueden corresponder a los grupos funcionales pro-

bosques templados en Georgia, muestran que algunas

puestos por Andersen (1991b). En este sentido, las

79

Guzmn-Mendoza et al. Comparacin de la mirmecofauna en un gradiente de reforestacin

Dolichoderinae y las generalistas Pheidole, funcional-

de que

mente definidas como dominantes, fueron abundantes en

obstante que la heterogeneidad de la comunidad fue

R, as como las subordinadas Camponotus.

mayor a cualquiera de las otras dos zonas. Adems, exis-

AN

fue una zona con menor diversidad que R, no

El gradiente de conservacin sugerido por los resulta-

ten antecedentes donde se ha mostrado una relacin

dos donde AN y R son los extremos de un bosque conser-

positiva, entre la heterogeneidad ambiental proporcio-

vado a uno completamente modificado, muestra que stos

nada por la diversidad vegetal y la diversidad de artrpo-

tienen una diversidad mayor que el punto intermedio. Lo

dos (Siemann et al., 1998).

anterior parece contraponerse a lo predicho por la teora

A pesar de que se observa un incremento de la diversi-

del disturbio intermedio y a lo observado en otros grupos

dad de hormigas en la zona con un cambio drstico en la

donde la riqueza aumenta hacia los sitios con disturbio

cobertura vegetal, la modificacin a travs de reforestacio-

intermedio (Premauer y Vargas, 2004). Una razn puede

nes monoespecficas puede homogeneizar la diversidad de

radicar en la naturaleza de los factores involucrados en el

insectos debido a que disminuye la hetereogeneidad espa-

disturbio (Guzmn-Mendoza et al., 2010) y que pueden

cial, lo cual puede repercutir sobre procesos importantes de

condicionar la identidad de las especies que conforman

los ecosistemas como el flujo de nutrientes, la composicin

una comunidad. En particular en R, ocurren incendios

de la comunidad de productores y sobre la productividad

accidentales durante la temporada seca, mientras que en

primaria del ambiente (Guzmn-Mendoza, 2004).

ZC ,

el disturbio es ocasionado por las veredas que marcan

los habitantes, los animales de pastoreo y la extraccin de

Conclusiones

lea, lo que no se presenta en AN.

De acuerdo con los resultados, se observa un efecto,

Por otro lado, la baja abundancia de hormigas en

dependiendo del grado de conservacin, de las condicio-

puede responder al hecho de que este atributo de la

nes de los bosques sobre la riqueza, diversidad, composi-

comunidad, decrece al incrementarse la madurez del

cin y estructura de las comunidades de hormigas

bosque y, por lo tanto, las condiciones conservadas del

presentes en los sitios de colecta. En este sentido, la zona

mismo (Sonthichai et al., 2006); pero adems, los resul-

R muestra valores altos en estos parmetros de la comu-

tados son consistentes con la hiptesis de la limitacin

nidad, seguido de

termal: temperaturas fras limitan la capacidad de las

media. En principio esto sugiere que la hiptesis del

hormigas para obtener recursos (Kaspari et al., 2000) y,

disturbio intermedio no se cumple con los datos encon-

dado que en esta zona se registran las temperaturas ms

trados, mientras que otras hiptesis, como la limitacin

bajas, resulta una posible explicacin. De acuerdo con

termal (Klok et al., 2004), s se sustenta con los resulta-

los resultados, especies como Temnothorax sp. 1 y Cre-

dos obtenidos. Para corroborar dichos resultados, es

matogaster sp., seran especies esperadas en zonas de

necesario incrementar los puntos de muestreo, aunque se

bosque conservado. La baja diversidad encontrada en AN

debe considerar que las condiciones sean lo ms pareci-

puede indicar que las hormigas se encuentren tambin en

das entre s.

AN ,

AN

y finalmente de

ZC ,

la zona inter-

otros ambientes dentro de la zona; las epfitas como bro-

Se propone que la identidad de las especies de hormi-

melias, helechos y musgos, que crecen sobre las ramas de

gas presentes en la zona AN , puede ser utilizada para apo-

los encinos, y que son ms abundantes en esta zona, y

yar una estrategia adecuada de conservacin, manejo o

prcticamente inexistentes en R, pueden estar incremen-

reforestacin de los bosques de la regin, como lo muestra

tando la heterogeneidad ambiental y por lo tanto, gene-

la presencia de especies como Crematogaster sp. No obs-

rar hbitats a especies que no visitan el suelo o al menos

tante, para reforzar estos resultados se deben tomar en

que lo hacen pocas veces, como Crematogaster sp., que

cuenta aspectos como la heterogeneidad espacial a la que

se encontr en

responden sensiblemente las hormigas, al modificar las

80

AN .

Lo anterior puede explicar el hecho

Madera y Bosques

vol. 20, nm. 1 : 71-83

Primavera 2014

abundancias de sus poblaciones y la composicin de sus

comunidades.

Bestelmeyer, B.T., D. Agosti, L.E. Alonso, C.R.F. Brandao, W.L.

Brown Jr., J.H.C. Delabie y R. Silvestre. 2000. Field techniques for study of ground-dwelling ants: an overview, des-

Agradecimientos

cription and evaluation. In: D. Agosti, J.D. Majer, L.E.

Los autores agradecen a Susana Valencia valos (Facultad

Alonso y T.R. Schultz, eds. Ants: standard methods for

de Ciencias de la

measuring and monitoring biodiversity. Smithsonian Insti-

UNAM)

y a Carmen De la Paz Prez-

Olvera (UAM-I), por la identificacin de las especies arb-

tution Press. Washington, D.C. p:122-144.

reas presentes en la zona de estudio. A las autoridades

Bestelmeyer B.T. y J.A. Wiens. 2001. Ant biodiversity in semia-

locales: Pascasio Ramrez Ramrez; Rosendo Santana

rid landscape mosaics: The consequences of grazing vs.

Martnez y Javier Tllez, por las facilidades y apoyo en el

natural heterogeneity. Ecological Applications 11(4):

trabajo de campo. A Josefina Calzontzi Marn y Teresa

1123-1140.

Coln Calzonzi por su ayuda en la separacin de insectos.

Al Conacyt por la beca de posgrado y al programa del

Bolton, B. 1994. Identification guide to the ant genera of the

World. London, Harvard University Press. 222 p.

Doctorado en Ciencias Biolgicas de la UAM al que estuvo

Brown, W.L. 2000. Diversity of ants. In: D. Agosti, J.D. Majer,

adscrito el primer autor. Finalmente a los dos revisores

L.E. Alonso y T.R. Schultz, eds. Ants: standard methods

annimos, con cuyas sugerencias se mejor significativa-

for measuring and monitoring biodiversity. Smithsonian

mente el escrito.

Institution Press. Washington, D.C. p:45-79.

Escalante, E.T. 2003. Cuntas especies hay? Los estimadores

Referencias
Addinsoft. 2011. XLSTAT 2011. Addinsoft. Paris. 230 p.
Alba-Lpez, M.P., M. Gonzlez-Espinosa, N. Ramrez-Marcial

no paramtricos de Chao. Elementos 52:53-56.

Everitt, B.S. 1977. The analysis of contingency tables. Chapman
and Hall/CRC. Londres. 128 p.

y M.A. Castillo-Santiago. 2003. Determinantes de la dis-

Farji-Brener, A.G. 1992. Modificaciones al suelo realizadas por

tribucin de Pinus spp. en la altiplanicie central de Chia-

hormigas cortadoras de hojas (Formicidae: Attini): una

pas, Mxico. Boletn de la Sociedad Botnica de Mxico

revisin de sus efectos sobre la vegetacin. Ecologa Aus-

73:7-15.

tral 2:87-94.

Andersen, A.N. 1991a. Responses of ground foraging ant com-

Flores, J.S. y J. lvarez-Snchez. 2004. Flora y vegetacin. In: F.

munities to three experimental fire regimes in a savanna

Bautista S., H. Delfn G., J.L. Palacio P., M del C. Del-

forest of tropical Australia. Biotropica 23(4b):575-585.

gado, eds. Tcnicas de muestreo para manejadores de

Andersen, A.N. 1991b. Parallels between ants and plants: implications for community ecology. In: C. Huxley y D.F.
Cutler, eds. Ant-plant interactions. Oxford Science Publications. p:539-558.
Andersen, A.N. 2000. A global ecology of rain forest ants:

recursos naturales. Mxico.

UNAM , UAY,

Conacyt,

INE .

p:303-327.
Folgarait, P. 1998. Ant biodiversity and its relationship to
ecosystem functioning: A review. Biodiversity and Conservation 7(9):1221-1244.

functional groups in relation to stress and disturbance. In:

Fortanelli, M.J. y M.E. Servn. 2002. Desechos de hormiga

D. Agosti, J.D. Majer, L.E. Alonso y T.R. Schultz, eds.

arriera (Atta mexicana Smith), un abono orgnico para la

Ants: standard methods for measuring and monitoring

produccin hortcola. Terra 20 (2):153-160.

biodiversity. Smithsonian Institution Press. Washington,

D.C. p:25-34.

Fregoso, A., A. Velzquez, G. Bocco y G. Cortz. 2001. El enfoque de paisaje en el manejo forestal de la comunidad ind-

Andersen, A.N. y J.D. Majer. 2004. Ants show the way down

gena de Nuevo San Juan Parangaricutiro, Michoacn,

under: invertebrates as bioindicators in land management.

Mxico. Investigaciones Geogrficas, Boletn del Insti-

Frontiers in Ecology Environment 2(6):291-298.

tuto de Geografa. UNAM . 46:58-77.

81

Guzmn-Mendoza et al. Comparacin de la mirmecofauna en un gradiente de reforestacin

Fukami, T. y P.J. Morin. 2003. Productivity-biodiversity rela-

Hutcheson, K. 1970. A test for comparing diversities based on

tionships depend on the history of community assembly.

the Shannon formula. Journal of Theoretical Biology

Nature 424(6965):423-426.

29(1):151154.

Gove, A.D., J.D. Majer y V. Rico-Gray. 2009. Ant assemblages

Huberty, A.F. y R.F. Denno. 2004. Plant water stress and its

in isolated trees are more sensitive to species loss and

consequences for herbivorous insects: a new synthesis.

replacement than their woodland counterparts. Basic and

Ecology 85(5):1383-1398.

Applied Ecology 10(2):187-195.

Kaspari, M., L. Alonso y S. ODonnell. 2000. Three energy

Graham, J.H., H.H. Hughie, S. Jones, K. Wrinn, A.J. Krzysik,

variables predict ant abundance at a geographical scale.

J.J. Duda, D.C. Freeman, J.M. Emlen, J.C. Zak, D.A.

Proceedings of the Royal Society of London B

Kovacic, C. Chamberlin-Graham y H. Balbach. 2004.

267(1442):485-489.

Habitat disturbance and the diversity and abundance of

Klok, C.J., B.J. Sinclair y S.L. Chown. 2004. Upper thermal

ants (Formicidae) in the Southeastern Fall-Line Sandhills.

tolerance and oxygen limitation in terrestrial arthro-

Journal of Insect Science 4(30):1-15. En lnea: insects-

pods. The Journal of Experimental Biology 207:2361-

cience.org/4.30.

2370.

Guzmn-Mendoza, R. 2004. Patrones de actividad de forrajeo

de Pogonomyrmex barbatus en el valle semirido de
Zapotitln Salinas, Puebla. Tesis de Maestra. Universidad Autnoma Metropolitana. 116 p.

Krebs, C.J. 1999. Ecological methodology. 2a ed. Benjamin

Cummings. Menlo Park California. 620 p.
Kruskal, J.B. 1964. Nonmetric Multidimensional Scaling: a
numerical method. Psychometrika 29(2): 115-129

Guzmn-Mendoza, R. y G. Castao-Meneses. 2007. Selected

Luna-Cavazos, M., A. Romero-Manzanares y E. Garca-Moya.

foraging activity of Camponotus rubrithorax Forel

2008. Afinidades en la flora genrica de pionares del

(Hymenoptera: Formicidae) in the Zapotitln Salinas

norte y centro de Mxico: un anlisis fentico. Revista

valley, Puebla. Sociobiology 50(2):435-448.

Mexicana de Biodiversidad 79(2):449-458.

Guzmn-Mendoza, R., G. Castao-Meneses y M.C. Herrera-

McAleece, N. 1997. Biodiversity Professional Beta. Version

Fuentes. 2010. Variacin espacial y temporal de la diversi-

2.0.The Natural History Museum and The Scottish Asso-

dad de hormigas en el Jardn Botnico del valle de

ciation for Marine Science.

Zapotitln de las Salinas. Revista Mexicana de Biodiversidad 80(2):427-435.

Guzmn-Mendoza, R. 2013. Efectos de la reforestacin sobre

Mackay, W. y E. Mackay. 2005. The ants of North America.

http://www3.utep.edu/leb/ antgenera.htm; ltima consulta: 24.I.2011.

los patrones de diversidad de artrpodos en una regin de

Majer, D.J. 1983. Ants: Bio-indicators of minesite rehabilita-

bosque templado del Centro de Mxico. Tesis de Docto-

tion, land use, and land conservation. Environmental

rado. Universidad Autnoma Metropolitana. 283 p.

Management 7(4):375-383.

Hammer, ., D.A.T. Harper y P.D. Ryan, 2001. PAST: Paleonto-

Mas, J.F., A. Velzquez, J.R. Daz-Gallegos, R. Mayorga-Sau-

logical statistics software package for education and data

cedo, C. Alcntara, G. Bocco, R. Castro, T. Fernndez y

analysis. Palaeontologia Electronica 4(1):9pp. http://

A. Prez-Vega. 2004. Assessing land use/cover changes: a

palaeo-electronica.org /2001_1/past /issue1_01.htm;

nationwide multidate spatial data base for Mexico. Inter-

ltima consulta: 16. II.2011.

national Journal of Applied Earth Observation and

Hendrix, S.D., V.K. Brown y H. Dingle. 1988. Arthropod guild

structure during early old field succession in a new and old
world site. Journal of Animal Ecology 57(3):1053-1065.
Hlldobler, B. y E.O. Wilson. 1990. The Ants. Harvard University Press. Cambridge, Massachusetts. 732 p.

82

Geoinformation 5(4):249-261.
Mattoni, R., Longcore T. y V. Novotny. 2000. Environmental
auditing arthropod monitoring for fine-scale habitat
analysis: a case study of the El Segundo sand dunes. Environmental Management 25(4):445452.

Madera y Bosques

vol. 20, nm. 1 : 71-83

Primavera 2014

Medina, J.G. y J.D. Tejero-Diez. 2006. Flora y vegetacin del

Siemann, E., D. Tilman, J. Haarstad y M. Ritchie. 1998. Expe-

parque estatal Atizapn-Valle Escondido, Estado de

rimental test of the dependence of arthropod diversity

Mxico, Mxico. Polibotnica 21:1-43.

on plant diversity. The American Naturalist 152(5):738-

Minchin, P.R. 1987. An evaluation of the relative robustness of

techniques for ecological ordinations. Vegetatio 69(13):89-107.

750.
Sokal R.R. y J.F. Rohlf. 1995. Biometry. The principles and
practice of statistic in biological research. 3a ed. W.H.

Naeem, S., F.S. Chapin III, R. Constanza, P.R. Ehrlich, F.B.

Freeman and Company. Nueva York. 887 p.

Golley, D.U. Hooper, J.H. Lawton, R.V. ONeill, H.A.

Sonthichai, S., N. Gavinjan, S. Suwannaratana y W. Jaitrong.

Mooney, O.E. Sala, A.J. Symstad y D. Tilman.1999. Bio-

2006. A comparison of ant populations in restored forest

diversity and ecosystem functioning: Maintaining natural

of different ages and adjacent natural vegetation in nor-

life support processes. Issues in Ecology 4:1-11.

thern Thailand. Kasetsart Journal: Natural Science

Philpott, S.M. y I. Armbrecht. 2006. Biodiversity in tropical agroforests and ecological role of ants and ant diversity in preda-

40(4):882-889.
Stephens, S.S. y M.R. Wagner. 2006. Using ground foraging ant

tory function. Ecological Entomology 31(4):369-377.

(Hymenoptera: Formicidae) functional group as bioindi-

Philpott, S.M., I. Perfecto, I. Armbrecht y C.L. Parr. 2010. Ant

cators of forest health in northern Arizona ponderosa

diversity and function in disturbed and changing habitats.

In: L. Lach, C.L. Parr y K.L. Abbott, eds. Ant ecology.
Oxford University Press. Oxford. p:137-156.
tacin pastoreada y quemada en un pramo hmedo (parnatural

Chingaza,

Colombia).

Valencia A., S. 2004. Diversidad del gnero Quercus (Fagaceae)

en Mxico. Boletn de la Sociedad Botnica de Mxico

Premauer, J. y O. Vargas. 2004. Patrones de diversidad en vegeque

pine forest. Envrionmental Entomology 35(4):937-949.

Ecotropicos

17(1-2):52-66.
Rojas, P. 2001. Las hormigas del suelo en Mxico: Diversidad, distribucin e importancia (Hymenoptera: Formicidae). Acta
Zoolgica Mexicana (n. s.) nmero especial 1:189-238.
Rueppell, O. y R.W. Kirkman. 2005. Extraordinary starvation

75:33-53.
Whitford, E.G. 1978. Foraging in seed harvester-ants Pogonomyrmex spp. Ecology 59(1):185-189.
Wilby, A., M. Shachak. 2000. Harvester ant response to spatial
and temporal heterogeneity in seed availability: pattern in
the process of granivory. Oecologia 125(4):495-503.
Zavala, C.F. 1998. Observaciones sobre la distribucin de encinos en Mxico. Polibotnica 8:47-64.

resistance in Temnothorax rugatulus (Hymenoptera, For-

Zavala-Hurtado, J.A., P.L. Valverde, M.C. Herrera-Fuentes y

micidae) colonies: demography and adaptative behavior.

A. Daz-Sols. 2000. Influence of leaf-cutting ants (Atta

Insectes Sociaux 52(3):282-290.

mexicana) on performance and dispersion patterns of

Rzedowski, J. 1992. Diversidad y orgenes de la flora fanerog-

perennial desert shrubs in an Inter-tropical region of Cen-

mica de Mxico. Ciencias nmero especial 6:47-56.

tral Mexico. Journal of Arid Environments 46(1):93-102.

Schuh, R.T. y J.A. Slater. 1995. True bugs of the world (Hemiptera: Heteroptera) classification and natural history. Cornell University Press. Nueva York. 416 p.
Shah, P.A., D.R. Brooks, J.E. Ashby, J.N. Perry e I.P. Woiwod.
2003. Diversity and abundance of the coleopteran fauna
from organic and conventional management systems in
southern England. Agricultural and Forest Entomology

Manuscrito recibido el 14 de diciembre de 2011.

Aceptado el 16 de agosto de 2013.
Este documento se debe citar como:
Guzmn-Mendoza, R., J.A. Zavala-Hurtado, G. Castao-Meneses y
J.L. Len-Corts. 2014. Comparacin de la mirmecofauna en un gradiente de reforestacin en bosques templados del centro occidente
de Mxico. Madera y Bosques 20(1):71-83.

5(1):51-60.

83