Indicadores de calidad biológica del suelo: una revisión de

la definición de la calidad del suelo abarca características biológicas físicas, químicas y, y se

relaciona con la fertilidad y la salud del suelo. Muchos indicadores pueden ser utilizados para
describir la calidad del suelo, pero es importante tener en cuenta la sensibilidad, el tiempo
necesario, y propiedades relacionadas, que se puede explicar. Propiedades relacionadas a
contenido de materia orgánica, tales como la relación C / N, fracciones orgánicas de carbono
(ácidos húmicos, fracción fúlvico); actividad enzimática (β glucosidasa, la ureasa, aril sulfatasa,
fosfatasas) o estabilidad de los agregados, se pueden utilizar como indicadores de calidad del
suelo. Proporcionan información temprana sobre los procesos de mineralización, la disponibilidad
de nutrientes y la fertilidad, así como los efectos derivados de los cambios de uso del suelo o
prácticas agrícolas (por ejemplo, la labranza o la aplicación de diferentes tipos de materia
orgánica). En este contexto, las propiedades biológicas se han utilizado como indicadores de la
calidad del suelo, debido a su relación con el contenido de materia orgánica, artropofauna
terrestre, liquen, comunidad microbiana (biomasa o grupos funcionales), productos metabólicos
como ergosterol o glomalina y actividades del suelo como la respiración microbiana y la
producción de enzimasclave:.

Palabras Los indicadores biológicos, la calidad del suelo

Introducción

El interés por la calidad del suelo se remonta a la antigua civilización romana. A través del tiempo,
el uso de residuos agrícolas, aplicación de materia orgánica, la rotación, y las prácticas de labranza
ha sido fundamental en el mantenimiento de la fertilidad del suelo. Un importante
descubrimiento, a finales del siglo XIX, fue la fijación de nitrógeno, microorganismos asociados a
las raíces que abrieron la puerta a una mejor comprensión de la rizosfera y el desarrollo de la
ecología del suelo en relación con la fertilidad del suelo. La gestión tradicional del suelo en la
agricultura se basa en la rotación de cultivos de clima templado con cultivos de hierba para la
producción ganadera, la mejora de la estructura del suelo y el aumento de la fertilidad, con un
papel importante de los animales y fertilizantes naturales. Después de la Segunda Guerra Mundial,
este sistema tradicional se redujo, separando cada vez más ganado de las tierras de cultivo, que
conducen a la eliminación de la hierba y de los animales la aplicación de estiércol en muchos
sistemas de cultivos herbáceos. Manejo del suelo fue descuidado, lo que lleva a las crecientes
preocupaciones sobre la condición física del suelo, que se hizo evidente en el informe "La
agricultura moderna y la tierra" (1); la erosión del suelo (2,3) y la lixiviación de nutrientes. Estas
preocupaciones provocaron definiciones de las políticas nacionales en Canadá, Estados Unidos (4)
e Inglaterra (5) Con el objetivo de conservación de la tierra y la recuperación de la capacidad del
suelo para satisfacer sus múltiples funciones, conceptos que finalmente se reunieron en "la calidad
del suelo". Este concepto de la ciencia del suelo se remonta a la década de 1970. cuando
Warkentin (1977) sugirió el desarrollo de un concepto de la calidad del suelo que abarca los
siguientes hechos (6):

● Los recursos de tierras están siendo evaluados para diferentes usos

 ● múltiples grupos de interesados ​están preocupados por los recursos
● Prioridades de la sociedad y las demandas sobre los recursos de tierras son cambiantes
● del suelo los recursos y las decisiones de uso de la tierra se hacen en un contexto humano
o institucional".

La Sociedad de Ciencias del Suelo de América (SSSA), después de mucha discusión sobre el tema,
llegó con una definición amplia: La capacidad de un tipo específico de suelo para funcionar dentro
naturales o límites de los ecosistemas gestionados, para sostener la productividad de las plantas y
de los animales, mantener o mejorar la calidad del aire y el agua para apoyar la salud humana y
habitable "(7). Otras definiciones han sido propuestas por los diferentes grupos y autores (8, 9).
Todos los elementos pertinentes compartir resumirse como la sostenibilidad de la tierra como un
recurso para la producción de alimentos, para sustentar la vida humana y para preservar o mejorar
el suelo para las generaciones futuras. Según Doran (2000), el mayor desafío es mantener el
equilibrio entre los ecosistemas y establecer prioridades entre la producción de alimentos, la
energía y la producción de fibras (10). En este contexto, la calidad del suelo adquiere una
importante dimensión relacionada con las estrategias para la conservación, la salud, las buenas
prácticas agrícolas y de los agroecosistemas sostenibilidad. El problema es cómo medir esta
calidad del suelo si se depende del clima, las características del suelo, la vegetación, la influencia
antrópica y las interacciones entre ellos?

1. Indicadores de calidad de suelos

indicadores de calidad del suelo se han definido, desde el punto de vista de desarrollo ecológicos,
económicos y sociales; suelen tener en cuenta las propiedades del suelo o de cultivos asociados
que se pueden utilizar en respuesta a los cambios dinámicos en los agroecosistemas. Estos
indicadores no están bien definidos, ni parámetros aceptados o aprobados para caracterizar o
definir existe la calidad del suelo (11). Los cambios en la calidad del suelo se puede medir a través
de indicadores que incluyen los procesos y características físicas, químicas y biológicas, así que es
necesario proporcionar índices de calidad, incluyendo los diferentes indicadores, para determinar
la calidad del suelo. De acuerdo con la USDA indicadores de calidad del suelo se clasifican en
cuatro categorías que incluyen visuales, físicos, químicos y biológicos. Indicadores visuales pueden
obtenerse en las visitas de campo, la percepción de los agricultores, y el conocimiento local. Estos
se identifican a través de la observación o la interpretación de fotografías, la exposición del
subsuelo, la erosión, la presencia de malas hierbas, color, tipo de cobertura, y por medio de la
comparación entre los sistemas operados con la antropogénico interino no comprobado, lo que da
una idea clara de si la calidad del suelo se ha visto afectada de manera positiva o negativamente
(12). Mairura (2007), informó la integración entre scientist's y FarmerÂ's evaluación en Kenia y
mostró cómo el conocimiento local utilizado como indicadores era válido para la clasificación
consistente de la calidad del suelo (13). Los indicadores físicos están relacionados con la
organización de las partículas y poros, efectos sobre el crecimiento de la raíz, la velocidad de
emergencia de la planta y la infiltración de agua que refleja; que incluyen la profundidad, densidad
aparente, porosidad, estabilidad de los agregados, la textura y la compactación. Los indicadores
químicos son el pH, la salinidad, contenido de materia orgánica, fósforo disponible, capacidad de
intercambio catiónico, el ciclo de nutrientes, y la presencia de contaminantes como los metales
pesados, compuestos orgánicos, sustancias radioactivas, etc. Estos indicadores determinan la
presencia de suelo-planta-relacionada organismos, la disponibilidad de nutrientes, agua para las
plantas y otros organismos, y la movilidad de los contaminantes. Por último, los indicadores
biológicos incluyen mediciones de micro y macroorganismos, sus actividades o funciones.
Concentración o población de lombrices de tierra, nemátodos, termitas, hormigas, así como la
biomasa microbiana, hongos, actinomicetos, o líquenes pueden ser utilizados como indicadores,
debido a su papel en el desarrollo y conservación de los suelos; ciclo de nutrientes y la fertilidad
del suelo específico (14). Los indicadores biológicos también incluyen procesos metabólicos tales
como la respiración, que se utiliza para medir la actividad microbiana relacionada con la
descomposición de la materia orgánica en el suelo, y un índice de uso común: el cociente
metabólico (qCO2), definida como la relación de respiración de la biomasa microbiana, que se
asocia a mineralización del sustrato orgánico por unidad de biomasa microbiana (15). Otros
indicadores biológicos que han sido ampliamente estudiados son los compuestos químicos o de
productos metabólicos de organismos, particularmente enzimas tales como celulasas,
arilsulfatasa, fosfatasas, relacionados con las funciones específicas de la degradación del sustrato o
la mineralización de N orgánico, S o P. enzimática del suelo ensayos de actividad acto como
posibles indicadores de la calidad del ecosistema ser operacionalmente práctica, sensible,
integradora, que se describe como "huellas biológicas" del pasado la gestión del suelo, y se
refieren a la labranza y la estructura (16) del suelo. Determinación de las tasas de descomposición
de los residuos vegetales en bolsas o mediciones de los números de semillas de malas hierbas, o la
presencia y cuantificación de la población de organismos patógenos también puede servir como
indicadores biológicos de la calidad del suelo (17).

1.1 Selección de los indicadores de calidad del suelo

del suelo calidad se calcula mediante la observación o medición de diferentes propiedades o

procesos, y, varios de estos indicadores pueden ser utilizados para determinar los índices de
calidad del suelo. De acuerdo con diferentes autores (10, 18), los indicadores deben ser limitadas y
manejables en número por los diferentes tipos de usuarios, simples y fáciles de medir, cubrir las
situaciones más grandes posibles (tipos de suelo), incluyendo la variación temporal, y ser muy
sensibles a medio ambiente cambios y el manejo del suelo (16). La selección de los indicadores
depende, pues, del suelo y de las funciones que se evalúa. Estas características incluyen, entre
otros: el apoyo para el desarrollo de los organismos vivos, el agua y los flujos de nutrientes, la
diversidad y la productividad de las plantas y los animales, la eliminación o la desintoxicación de
contaminantes orgánicos e inorgánicos. Del mismo modo, la selección depende de la sensibilidad
de estas propiedades a la gestión del suelo o cambios en el clima, así como la accesibilidad y
utilidad para los productores, científicos, conservacionistas y los responsables políticos (19, 20). La
selección de indicadores implica conocer las necesidades de investigación, y el poder de
interpretar el indicador: el uso de la tierra, la relación entre el indicador y la función del suelo que
se está evaluando, la facilidad y la fiabilidad de la medición, la variación en el tiempo de la cosecha
, la aplicación de materia orgánica o la rotación de cultivos en relación con el muestreo, la
sensibilidad de la propiedad del suelo que va a medirse contra cambios en el ecosistema (20). Por
otra parte, muchas de las funciones de los ecosistemas del suelo son difíciles de inferir
directamente y, en consecuencia, la calidad del suelo a menudo se infiere de otras propiedades del
suelo fácilmente medibles (21), teniendo en cuenta que la calidad del suelo debe estar orientada
principalmente a la detección de los cambios o tendencias que pueden medirse en el tiempo; sin
embargo, algunos indicadores pueden cambiar más rápido que los demás; por tanto, no sólo los
cambios detectados deben ser reales, pero también lo suficientemente sensible en periodos
cortos de tiempo, por lo que una acción rápida en el agroecosistema se pueden tomar para
corregir los problemas antes de que ocurran situaciones no deseadas o pérdidas irreversibles de la
calidad del suelo. Propiedades generales como estabilidad de los agregados, densidad aparente,
pH, salinidad, capacidad de intercambio catiónico, la biomasa microbiana, la actividad enzimática,
y la respiración basal se utilizan como indicadores de la calidad del suelo (21). De hecho, algunos
autores sugieren que un indicador de la calidad del suelo no es adecuado si no está directamente
relacionada con el usuario de destino. Si el objetivo es un índice de calidad para la producción
agrícola del suelo, a continuación, materia orgánica del suelo, la infiltración, la agregación del
suelo, el pH, la biomasa microbiana, formas de N, densidad aparente, conductividad eléctrica o
salinidad y nutrientes disponibles, representan un grupo de indicadores que pueden ser se utiliza
para describir la mayor parte de las funciones básicas del suelo como la capacidad de aceptar,
retener y liberar agua a las plantas, mantener la productividad y responder a los procesos de
gestión y de erosión (20). De la misma manera, para una mejor interpretación de los indicadores
de calidad del suelo, Segnestam (2002) expresó la necesidad de utilizar una línea de base para la
comparación y determinar si se han producido efectos positivos o negativos en el medio ambiente.
Además, las variaciones en el tiempo y los tipos de cambio, así como los indicadores locales deben
determinarse para definir posibles modelos para las escalas más grandes (22). Por esta razón los
indicadores asociados a la materia orgánica se consideran para determinar la calidad del suelo;
que pueden correlacionarse con diferentes propiedades químicas, físicas y biológicas, algunos de
ellos con una alta sensibilidad, y sus cambios pueden ofrecer a los participantes, las instituciones
políticas o de investigación, los resultados se correlacionaron en poco tiempo y tomar decisiones a
tiempo para un agroecosistema dado.

2. Papel de la materia orgánica del suelo (MOS) y asociado indicadores

carbono orgánico del suelo (SOC) es una propiedad del suelo considerado como uno de los
indicadores más importantes de la calidad del suelo; tiene efectos positivos sobre las propiedades
físicas del suelo y favorece la infiltración del agua, el almacenamiento y el drenaje (23, 24). Está
directamente relacionado con el mantenimiento de la estructura del suelo, la presencia de
diferentes grupos de microorganismos, la mineralización de la materia orgánica, y la disponibilidad
de nutrientes. Las propiedades del suelo relacionadas con la materia orgánica del suelo (MOS) han
sido reconocidos como indicadores clave (8) y para tener un efecto en otras propiedades. Materia
orgánica del suelo define el suministro de energía para los microorganismos, la disponibilidad y
calidad de los sustratos, y la biodiversidad necesaria para mantener las funciones del suelo. Sin
embargo, el contenido de SOM varía con los cambios en el clima, el suelo y el manejo del cultivo,
siendo mayor en los lugares con mayor precipitación promedio anual, la temperatura media anual
más baja y mayor contenido de arcilla (25, 26). Del mismo modo, el contenido de SOM se ve
afectada por la intensidad de pastoreo intermedia, la incorporación de residuos de cosecha o la
adición de las fracciones de materia orgánica y por las prácticas de manejo del suelo como la
labranza mínima o de conservación. Franzluebbers et al. (2002), las relaciones de estratificación
propuestas de las propiedades del suelo, es decir, N y C piscinas, incluyendo C total y de partículas
orgánicas y N, el suelo la biomasa microbiana C, y el potencial de C y N mineralización para explicar
las diferencias respecto a la calidad del suelo en suelos con labranza convencional y siembra
directa (27). En cuanto a la descomposición SOM, hay factores como la concentración de N y P,
arcilla o polisacáridos contenidos que afectan a su decadencia, alterando las propiedades del suelo
asociados a la calidad del suelo. Algunas fracciones, como el almidón o proteína, son fácilmente
metabolizados mientras que las sustancias húmicas son más resistentes a la descomposición (28);
los últimos participa en los procesos de intercambio de nutrientes, formación de agregados entre
sustancias orgánicas y partículas minerales, y en la inmovilización de materiales tóxicos (29).
Haynes (2000) el estudio de los suelos cultivables y pastoral en Nueva Zelanda, se indica que el
contenido de materia orgánica del suelo se ve afectada por el manejo del suelo, pero los cambios
en el contenido total de SOC de uso de la tierra pueden ser difíciles de detectar; fracciones lábiles,
por tanto, orgánicos, representados por carbono orgánico disuelto (DOC), N o P, son propiedades
más sensibles (30) para cambiar, ya que la fracción de carbono fácilmente mineralizable es la
fuente directa de energía para los microorganismos en el suelo. Chan et al. (2002), encontró que
partículas de materia orgánica es más sensible a los cambios en las prácticas de gestión, que el
carbono orgánico total, está relacionado con agregar estabilidad y la mineralización de nitrógeno
(31).

3. Los indicadores biológicos

Los indicadores biológicos también incluyen propiedades asociadas con la actividad biológica de la
materia orgánica, tales como el carbono de la biomasa microbiana (32) y la respiración del suelo
(17, 33); también incluyen varios índices como la abundancia, la diversidad, las cadenas
alimentarias, la estabilidad de las comunidades (10), y organismos asociados a mesofauna como
lombrices de tierra, nemátodos y artrópodos que se utilizan como la restauración del suelo o
indicadores ecológicos (34). Finalmente, las actividades biológicas tales como actividad de la
enzima (35), nitrógeno potencialmente mineralizada o la producción de CO2 se asocian a este
grupo de indicadores biológicos (10, 36). Los organismos del suelo son indicadores sensibles, y
reflejan la influencia de los cambios en la gestión y el clima humanos. Del mismo modo, los
organismos del suelo se consideran indicadores de la calidad y la salud debido a que la diversidad y
la abundancia pueden estar relacionados con funciones tales como la descomposición de la
materia orgánica, planta y desarrollo de las raíces (la competencia), el secuestro y la
desintoxicación de metales pesados ​(37), pesticidas y otros contaminantes , suelos supresores de
enfermedades, y la presencia de agentes patógenos en el suelo y las plantas (38, 42).

3.1. Lombrices

Para muchas personas los organismos son también una forma de predecir los cambios en las
funciones del suelo. Ayudan a comprender las causas y efectos de las prácticas de gestión y uso de
la tierra sobre la productividad de la planta. Las lombrices de tierra, por ejemplo, han demostrado
ser importantes en la descomposición de la materia orgánica, en particular por el movimiento del
suelo que da lugar a la incorporación y mezcla de residuos. Las lombrices de tierra son reconocidos
como un factor clave en la forma en que muchos de ellos trabajan los ecosistemas terrestres (43).
Ayudan en la estabilidad de los agregados, para mejorar la capacidad de retención de agua,
tamaño de poro y la tasa de infiltración (44). Los estudios realizados por Lapped et al (2009) en la
región agrícola del Sur de Saint-Lawrence Valley-Canadá, describieron la relación entre dos
especies de lombrices endógenos y estabilidad de los agregados del suelo como indicadores de la
calidad del suelo; había una relación entre la presencia de Aporrectodea caliginosa y limo y arcilla
contenidos, mientras Allolobophora presencia chlorotica estaba relacionada con las enmiendas
OM (45). La población total de lombrices fue baja, lo que es común que los suelos agrícolas
cultivados, pero se benefició de la entrada de la OM de compost urbano, una prueba de que la
fertilización basada en residuos orgánicos, tal como se aplica en la agricultura orgánica, es muy
beneficioso para las lombrices de tierra y la calidad del suelo. Cuando la materia orgánica se
incorpora al suelo como enmiendas o residuos orgánicos, las lombrices de tierra pueden ayudar a
regular la temperatura y aireación. Dick (1983), indicó que las lombrices de tierra reducen los
efectos negativos causados ​por el aumento de temperatura cuando se agrega materia orgánica en
los suelos superficiales, durante la primavera. Edwards y Noble (1982) describen que las
poblaciones de lombrices pico a finales de otoño y de nuevo en la primavera lo que permite una
buena mezcla de materia orgánica con un impacto positivo en la aireación del suelo (46, 47). Las
lombrices de tierra se han demostrado como indicadores de uso de la tierra antropogénica. En los
Países Bajos se utilizan como un indicador biológico de la calidad del suelo y en Alemania como un
factor para la clasificación sitio biológica del suelo, una forma práctica para definir el uso de suelo,
sobre la base de la estructura de la comunidad de lombrices, su abundancia y biomasa (48) . Los
experimentos de Mackay y Kladivko (1985) y por Edwards y Lofty (1982), indican que la reducción
de las prácticas de labranza del suelo y la aplicación de pesticidas, y el aumento de la materia
orgánica en el suelo, se tradujo en un aumento de las poblaciones de lombrices (46, 49). Estos
organismos han sido también reconocido tan fácil y simple (para los administradores de tierras)
indicadores de la salud del suelo debido a la alta sensibilidad a los pesticidas y a altas
concentraciones de metales pesados ​como Cu, Cd, Hg, Pb y Zn (50), de metal orgánico compuestos
(pentaclorofenol) y PCB (51, 52); Wang et al. (2009), estudió el carbono lombrices de tierra y
biomasa microbiana del suelo (SMBC), como apoyo de los análisis químicos y bioindicadores de la
contaminación del suelo con metales pesados ​en una mina de cobre abandonada en el este de
Nanjing, China. Las lombrices de tierra de familias Megascolecidae, Moniligastridae y
Lumbricidaewere presente. Hubo una pobre correlación entre las densidades de lombrices o la
biomasa y los parámetros químicos. Los autores desarrollaron varios modelos de regresión lineal
en función de la concentración de metales en los órganos de las lombrices de tierra física del suelo
y las características químicas y, proponiendo el uso de las lombrices de tierra viven en el suelo
como un indicador de la disponibilidad de metal (53). El conocimiento de las lombrices de tierra y
su papel en el suelo va en aumento. Las técnicas de investigación son una herramienta importante
para facilitar el análisis significativo de la micro-escala dentro de un perfil de suelo (por ejemplo
drilosfera efectos) a una escala escala de campo o el paisaje. Además, se requiere un marco
adicional de entendimiento para investigar el papel de las lombrices de tierra en los ciclos
biogeoquímicos. Autores como Barlett et al. (2010), propondrá la integración de métodos
tecnológicamente avanzados en combinación con sistemas basados ​en modelos con el fin de
comprender a escala de paisaje, las funciones de las lombrices de tierra como los individuos y las
poblaciones dentro de sus ecosistemas (43).

3.2. Las hormigas y las termitas

Asimismo, otros invertebrados en el suelo, las hormigas, se han utilizado como indicadores
biológicos de la calidad del suelo y manejo del suelo cambios. Las hormigas se han estudiado
debido a su fácil recolección, abundancia (biomasa), la pertinencia en las cadenas alimentarias, y la
sensibilidad a las perturbaciones ambientales. Boulton et al. (2003) estudiaron el efecto de los
nidos de hormigas (Messor andrei) y adyacente, no hormiga, suelo de un pastizal semiárido,
serpentina en California, en los principales grupos de organismos del suelo (bacterias, hongos,
nematodos, eucariotas diversos y microartrópodos) . Encontraron que todos los grupos eran más
abundantes y diversas en los nidos de hormigas que en el suelo no hormiga, y todos los nutrientes
de la tierra se enriquecieron de manera similar en el interior de los nidos, lo que sugiere que estos
nidos de hormigas ejercen efectos significativos sobre la biota del suelo residente a través de los
movimientos de nutrientes a la superficie del suelo. Andersen et al. (2002), explica la importancia
de las hormigas como indicadores biológicos, especialmente en los procesos de restauración
después de impactos (es decir, la industria minera), debido a que su presencia depende de la
diversidad y composición de las comunidades vegetales haciéndolos un mejor predictor de la
biomasa microbiana de la diversidad de especies de plantas ( 54, 55). Por otro lado, a lo largo de
las hormigas con termitas han sido reconocidos como indicadores de la recuperación de tierras, ya
que su presencia probablemente de carbono y aumentar los niveles de nutrientes, especialmente
nitrógeno, fósforo y potasio, así como de calcio y magnesio de cambio durante el transporte y la
descomposición de material fresco por su sistema enzimático (56, 57). . Cammeraat et al (2002),
estudió el efecto de las hormigas de semillas de cosecha (Messor bouvieri) sobre la fertilidad, la
infiltración de lluvia, propiedades estructurales, y la repelencia al agua de los mejores suelos
semiáridos en España; los suelos de los nidos de hormigas tenían un pH más bajo, mayores
concentraciones de carbono orgánico y nutrientes inorgánicos, mayor estabilidad estructural,
significativa infiltración superior y fueron más repelente al agua de las áreas de control. Los nidos
de hormigas actúan como sumideros de agua bajo ligeramente húmedo a condiciones de
humedad, mientras que en condiciones extremadamente secas, que prevalecen en verano y
principios de otoño, la infiltración se reduce considerablemente (58). Las termitas se han utilizado
también como indicadores de calidad del suelo. En el bosque tropical lluvioso de Lopé - Gabón
África, Roose Amsaleg et al. (2005), trabajando con los nidos de termitas del suelo que se
alimentan de Cubitermes de diferentes edades (fresco a madurar a viejo), y los suelos que se
originaron a partir de tres bosques que difieren en cuanto a la edad y la cubierta vegetal,
demostraron que los nidos maduros aumentan significativamente la concentración de potasio y
fósforo, arcilla y limo fino, pH, materia orgánica, capacidad de retención de agua y capacidad de
intercambio catiónico comparación con el control suelos (59). Jiménez et al. (2008), en los
ecosistemas de sabana en Colombia, demostraron que las termitas y las hormigas afectan a la
disponibilidad de recursos del trópico y espaciales para otros organismos, el aumento de OC y
media NH4 en relación con el suelo y sin influencia de las estructuras biogénicas. En la misma
región, Mora et al. (2005), evaluó los cambios en las enzimas del suelo (10 xilanasa, amilasa,
celulasa, α-glucosidasa, β-glucosidasa, β-xilosidasa, N-acetil-glucosaminidasa, fosfatasas
alcalinas y ácidas, y lacasa), para caracterizar la diversidad funcional en el suelo de termitas que se
alimentan (. Ruptitermes sp) y del suelo pellets producidos por dos especies de hormigas
cortadoras de hojas (Acromyrmex landoltiand Atta laevigata) en relación a un suelo control; se
demostró que algunos de los pellets de suelo tienen diferente perfil enzimática que el suelo
control y la diversidad de estas estructuras y especies están relacionadas con las diferentes vías
para la descomposición de la materia orgánica (60, 61).

3.3.

MicroorganismosLos microorganismos son ampliamente utilizados como indicadores de la calidad

del suelo. El suelo contiene una gran variedad de taxones microbianos con una amplia diversidad
de actividades metabólicas (62). Biomasa microbiana del suelo en comparación con la de los
organismos superiores es un indicador más sensible y está influenciada por diferentes factores
ecológicos como la diversidad de plantas, el contenido de materia orgánica del suelo, la humedad
y los cambios climáticos. Los microorganismos desempeñan un papel clave en el ciclo de
nutrientes y el flujo de energía (63) y proporcionan información sobre el impacto de los cultivos
intercalados, la incorporación de materia orgánica, las prácticas de gestión (64), y las actividades
de labranza que contribuye a la estructura del suelo y la estabilización (65). Las comunidades
microbianas responden al estrés ambiental o la perturbación de los ecosistemas, que afecta a la
disponibilidad de compuestos energéticos que apoyan población microbiana (66). El nitrógeno es
el nutriente más limitante de cultivos; fijación de N por lo tanto biológica, sobre todo el desarrollo
de asociaciones productivas de las plantas y las bacterias y posiblemente otros fijadores de vida
libre de N fijadoras de N, tiene el potencial de proporcionar una fuente interminable de costos y
baja de N. Otro nutriente importante para muchos suelos en todo el mundo es el fósforo ( P);
muchos suelos son inherentemente bajos en P y tienen capacidad de adsorción alta P. Esto se ve
agravado por la falta de reemplazo de P cuando se retiran por la cosecha de los cultivos y la
erosión del suelo. A diferencia de la deficiencia de N, lo que potencialmente puede ser corregido
mediante la fijación biológica de N2 atmosférico, deficiencias de P deben ser corregidos mediante
la adición de fuentes de P de los suelos y el aumento de la eficiencia de absorción de P. Además de
la fijación biológica de N2 y P solubilización en la rizosfera, los microorganismos pueden mejorar la
eficiencia de uso de nutrientes mediante el aumento de la superficie de la raíz por ejemplo,
micorrizas, hongos, la promoción de otras simbiosis beneficiosos de la planta huésped, y las
interacciones microbianas. La fijación de nitrógeno y P solubilización son posibles en virtud de las
bajas concentraciones de N y P, lo que significa que la presencia de un proceso simbiótica puede
ser utilizado como indicador de la disponibilidad de N o P en el suelo (67). Sin embargo, es
importante saber que los indicadores microbianos tienen ventajas y desventajas y deben ser
seleccionados en base a la facilidad de la medición, la reproducibilidad y la sensibilidad a las
variables que controlan la calidad y el suelo de la salud. Además, muchos de los grupos
microbianos son independiente del cultivo, lo que hace imprescindible el uso de técnicas
moleculares, que complementan las técnicas de cultivo tradicionales (68).

3.4. Sustancias metabólicas

Hay muchas sustancias metabólicas que pueden ser utilizados como indicadores de calidad del
suelo; que incluyen esteroles, antibióticos, proteínas, enzimas, etc.

-Ergosterol

ergosterol, es el principal esterol endógeno de hongos, actinomicetos y algunas microalgas; su

concentración es un indicador importante de crecimiento de hongos en compuestos orgánicos y la
actividad de mineralización (69). Barajas et al. (2002) demostraron que los metales pesados ​(Cu 80
ppm, 50 ppm de Zn o Cd 10 ppm) y fungicidas (tiram 3 ppm o pentaclorofenol 1,5 ppm) a
concentraciones que reducen la actividad metabólica entre 18% y 53% (culturas pollutantstressed)
no lo hicieron afectar el contenido de ergosterol, mientras que el fungicida Zineb (25 ppm) redujo
significativamente el contenido de ergosterol en base biomasa. Asimismo, Molope et al. (1987),
trabajando con pastos y suelos herbáceos, se encontró una correlación entre hifas de hongos y
cantidad ergosterol y la estabilidad de los agregados del suelo que demuestra por microscopía
electrónica de la importancia de los hongos en tixotropía, un proceso puramente físico que implica
la reorganización de las micelas de arcilla, en el suelo (70 , 71). Puglisi et al., (2003) analizaron el
contenido de colesterol, sitosterol y ergosterol en los suelos agrícolas (avellana en Napoles irrigada
con agua contaminada y la horticultura intensiva en Bari, Italia), la determinación de que la
rotación de cultivos no afecta a la presencia de estos esteroles , pero ergosterol desempeña el
papel más activo en la actividad metabólica del suelo en suelos con contaminación industrial (72).
En la región del Pacífico, Joergensen y Castillo (2001), determinaron correlaciones positivas entre
qCO2 y relación ergosterolto-C de la biomasa y entre biomasa relación C a C en el suelo y el
contenido de arcilla y sugirieron que los problemas clave de la fertilidad del suelo y la calidad del
suelo en Nicaragua, la baja disponibilidad de materia orgánica del suelo y fósforo para los
microorganismos del suelo, que son magnificados por un bajo porcentaje de los hongos,
probablemente la reducción de la capacidad del suelo para proporcionar nutrientes para el
crecimiento de las plantas (73).

-Glomalin

Entre estos componentes fúngicos, glomalina, una insoluble y mezcla proteínica hidrófoba de
sustancias (74), es de particular interés. Glomalina como proteína suelo relacionado
glomalina-(GRSP) se ha propuesto para mejorar la estabilidad del suelo, evitando la desagregación
por agua (75, 76). Una fuerte relación entre la concentración de glomalina y la cantidad de
agregados estables al agua (WSA) se ha demostrado sobre la base de la investigación realizada por
Harner et al. (2004), con cronosecuencia de suelos, y las observaciones hechas por Wright y
Upadhyaya (1998); Rillig (2004) propuso que los agregados (y suelos) con alta proteína suelo
relacionado glomalina-concentraciones (GRSP) pueden ser bastante "saturado" con GRSP, tal vez
porque la mayoría de los poros en estos macro-agregados ya han sido parcialmente "sellado" por
el depósito de esta sustancia, lo que frena la penetración de agua en el agregado (77, 78) en
relación glomalina-proteína suelo (GRSP), ha sido estudiado por muchos investigadores como
marcador bioquímico en el suelo (79), especialmente debido a la estabilidad debajo de un cierto
estacionario nivel estatal, a pesar de los efectos de gestión potencialmente negativos sobre los
hongos micorrícicos, como la labranza, la inclusión de barbecho en la rotación de cultivos y la
fertilización con fósforo inorgánico (80). Bedini et al. (2009), el uso de plantas de Medicago sativa,
inoculados con diferentes aislados de Glomus mosseae y Glomus intraradices en un experimento
de microcosmos, que se encuentra significativamente mayor estabilidad de los agregados (como el
diámetro peso medio (DPM) de los agregados macroeconómicos de 1-2 mm de diámetro), en
micorrizas suelos en comparación con las no micorrizadas y la concentración y los agregados del
suelo estabilidad GRSP se correlacionaron positivamente con el volumen raíz de micorrizas y
débilmente correlacionado con el volumen total de las raíces (81)

-.Las actividades enzimáticas

Durante muchos años, los estudios sobre la microbiología del suelo se han basado sólo en la
análisis de la microflora presente en el suelo, ignorando la influencia de enzimas extracelulares
producidas por los microorganismos de la descomposición de la materia orgánica y el flujo
continuo de diferentes elementos en el suelo (82). Enzimas del suelo desempeñan funciones
bioquímicas en el proceso general de descomposición de la materia orgánica en el sistema; que
son importantes para catalizar varias reacciones, necesario para los procesos vitales de los
microorganismos en los suelos, la estabilización de la estructura del suelo, la descomposición de
los residuos orgánicos, la formación de materia orgánica, y el ciclo de nutrientes, proporcionando
una indicación temprana de la historia de un suelo y su cambios en la gestión agrícola (83, 84). Así,
se han estudiado como indicadores de la calidad del suelo a partir de la década de los 80. Las
actividades enzimáticas se han asociado con los indicadores de los ciclos biogeoquímicos, la
degradación de la materia orgánica y los procesos de remediación del suelo, para que puedan
determinar, junto con otras propiedades físicas o químicas, la calidad de un suelo (85). Autores
como Dick (1996), Nielsen y Liquidación (2001), y Eldor (2007), enzimas del informe como buenos
indicadores debido a que: a) están estrechamente relacionados con la materia orgánica,
características físicas, la actividad microbiana y la biomasa en el suelo, b ) proporcionan
información temprana sobre los cambios en la calidad, y se evalúan con mayor rapidez. Sin
embargo, debido a la enzima origen (a partir de bacterias, hongos, plantas y una amplia gama de
macroinvertebrados), ubicaciones diferentes enzimas (intra o extracelulares), asociación matriz
(células vivas o muertas, arcillas o / y moléculas húmicos) y las condiciones de laboratorio de
ensayo, it has been demonstrated that it is of great importance to optimize the procedures for
enzymatic activity determination in order to obtain the best values and indices according to
intrinsic soil properties Because enzymes are difficult to extract from soils and regularly loose their
integrity (86-88) , enzyme activity determination must be made under strict laboratory conditions
paying particular attention to temperature control, incubation time, pH buffer, ionic strength of
the solution, and substrate concentration (89, 90).

β – Glucosidase

It is widely distributed in the environment, and its activity has been detected in soil, fungi and
plants. It has been used as a key soil quality indicator due to its importance in catalytic reactions
on cellulose degradation, releasing glucose as a source of energy to maintain metabolically active
microbial biomass in soil (88, 91). At the same time, it plays an important role in energy availability
in the soil which is directly related to labile C content and with the ability to stabilize soil organic
matter, showing low seasonal variability (92). On the other hand, it has been reported that
enzyme activity could be inhibited by the presence of heavy metals like Cu and Cd (93). As a free
enzyme in soil solution, it normally has a short – lived activity, because they can be rapidly
degraded, denatured or irreversibly inhibited. However, a certain proportion of these free
enzymes may lose stabilization because of adsorption on soil minerals or incorporation into humic
material, which, despite affecting their catalytic potential it may enable enzyme activity to persist
in soil (94, 95).

Phosphatase

Phosphorus is an essential nutrient for plant growth and crop yields, however a large portion is
immobilized because of intrinsic characteristics of soils such as pH that affects the availability of
nutrients and the activity of enzymes, altering the equilibrium of the soil solid phase (96). Soil
microorganisms play a key role on phosphate solubilization with the release of low molecular
weight organic acids (97) and production of extracellular enzymes as phosphatases. Phosphatases
are a group of enzymes that catalyze hydrolysis of esters and anhydrides of phosphoric acid. Its
activity depends on extracellular enzymes, which can be free in the soil water phase or stabilized
in the humic fraction or clay soil content (97, 98). In soil, phosphomonoesterases have been the
most studied enzymes probably because they have activity both under acidic and alkaline
conditions, according to its optimal pH, and because they act on low molecular P-compounds
including nucleotides, sugar phosphates and polyphosphates (93); thus they can be used as soil
quality indicators. Turner and Haygarth (2005), evaluated phosphatase activity in temperate
grassland, and found a strong correlation between enzyme activity and soil properties such as pH,
total N, organic P and clay content.

Dehydrogenase

Dehydrogenase enzyme activity determination is attractive due to the fact they are an integral
part of microorganisms and are involved in organic matter oxidation; nevertheless, this activity is
not consistently correlated with other properties of biological systems such as O2consumption,
CO2production or microbial biomass (88). However, it has been considered as a soil quality
indicator, because it is involved in electron transport systems of oxygen metabolism and requires
an intracellular environment (viable cells) to express its activity (99) . Consistently, the activity of
this enzyme is notpresent in extracellular form as hydrolases (β- Glucosidase, urease,
phosphatase), which suggests, that it is not an enzyme that can be used to evaluate the processes
of soil degradation, since its activity fluctuates as microbial activity does, in response to
management practices and/or climatic effects (99). Nevertheless, dehydrogenase activity is bound
to living and active cells, but it depends on the presence of interferences with heavy metals,
catalysis of the assay procedure by extracellular phenol oxidase and other alternative electron
acceptors as nitrate and humic substances (100, 101). Studies by Speir and Ross (2002) and
Kandeler and Dick (2007) suggest that Cu presence could affect enzyme activity when being
assessed.

Urease
 These enzymes are involvedon urea hydrolysis into CO2and NH3 and consequently with soil pH
increase and N losses by NH3volatilization. Due to the role of urea as a fertilizer, focus has been
placed on urease in order to evaluate N supply to plants, however, fertilization practices have
been reported as being very inefficient due to large N losses to the atmosphere by volatilization
mediated by these enzymes (93). On the other hand, new enzymes involved in N-cycle have been
subject of study; in this aspect, there is not a much data available about ammonia monooxygenase
(AMO) activity in soil (102); even though it is not included as quality indicator, this
membrane-bound enzyme could be useful in determining nitrification rates and the effect of
nitrification inhibitors, faster than quantifying nitrate as end product. Gutiérrez et al. (2009)
studied the spatial variability of three hydrolytic enzymes including AMO activity in a rice soil in
Chile; they found very low activities because conditions on which soil samples were collected
(fallow phase, dry soils) but they show a positively correlation with N availability which indicates
that this enzyme can be used to make some inferences about the nitrification process in soil and
determine if nitrogen losses are due to volatilization, nitrification or denitrification. Urease has
been widely used to evaluate changes on soil quality related to management, since its activity
increases with organic fertilization and decreases with soil tillage (103). This enzyme, mostly the
cases is an extracellular enzyme representing up to 63% of total activity in soil. It has been show
that its activity depends on microbial community, physical, and chemical properties of soil (104),
and its stabilityis affected by several factors: organo-mineral complexes and humic substances
make them resistant to denaturing agents such asheat and proteolytic attack (93). Urease activity
is used as a soil quality indicator because it is influenced by soil factors such as cropping history,
organic matter content, soil depth, management practices, heavy metals and environmental
factors like temperature and pH (105). The understanding of urease activity should provide better
ways to manage urea fertilizer, especially in warm high rainfall areas, flooded soils and irrigated
conditions (93).

Final remarks

There are several biological soil properties that can be used as soil quality indicators, alone or in
combination with other chemical or physical properties. However they are far from being universal
and should be chosen according to the situation under consideration. On the other hand there are
several properties difficult to determine and to interpret that many times explain about the same
as simpler and less costly measurements; similarly, only properties that are sensitive to
management changes should be used; Proper sampling strategies and multivariate analysis of the
results are key factors to consider when using biological soil indicators.