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Ministro de Hacienda y Crdito Pblico Ministro de Agricultura y Desarrollo Rural Ministro de Comercio, Industria y Turismo Director del Departamento

Nacional de Planeacin Comit Nacional (perodo 1 Enero/2011 Diciembre 31/2014) lvaro Pelez Gmez Mario Gmez Estrada Carlos Alberto Gmez Buenda Carlos Roberto Ramrez Montoya Luis Javier Trujillo Buitrago Daro James Maya Hoyos Jorge Julin Santos Ordua Fernando Castro Polana Fernando Castrilln Muoz Javier Bohrquez Bohrquez Crispn Villazn de Armas Ivn Pallares Gutirrez Jorge Cala Robayo Camilo Gmez Montero Alfredo Yez Carvajal Gerente General LUIS GENARO MUOZ ORTEGA Gerente Administrativo LUIS FELIPE ACERO LPEZ Gerente Financiero JULIN MEDINA MORA Gerente Comercial ANDRES VALENCIA PINZN Gerente Comunicaciones y Mercadeo LUIS FERNANDO SAMPER GARTNER Gerente Tcnico RICARDO VILLAVECES PARDO Director Programa de Investigacin Cientfica Director Centro Nacional de Investigaciones de Caf FERNANDO GAST HARDERS

Los trabajos suscritos por el personal tcnico del Centro Nacional de Investigaciones de Caf son parte de las investigaciones realizadas por la Federacin Nacional de Cafeteros de Colombia. Sin embargo, tanto en este caso como en el de personas no pertenecientes a este Centro, las ideas emitidas por los autores son de su exclusiva responsabilidad y no expresan necesariamente las opiniones de la Entidad. El uso de nombres comerciales en esta publicacin tiene como propsito facilitar su identificacin y en ningn momento su promocin.

Una publicacin de Cenicaf


Editor: Diseo y Diagramacin Fotografa: Imprenta: Sandra Milena Marn, I.A. Carmenza Bacca R. Gonzalo Hoyos, Nelson Castro, Hernn Daro Menza, Julin Escobar, ngela Mara Castro

Editado en agosto de 2011 3.500 ejemplares FNC- Cenicaf 2011

GERENCIA TCNICA PROGRAMA DE INVESTIGACIN CIENTFICA CENTRO NACIONAL DE INVESTIGACIONES DE CAF "Pedro Uribe Meja"

Ojo de Gallo o gotera del Cafeto


Omphalia flavida
Enfermedad severa en algunas regiones cafeteras de Colombia, asociada a eventos climticos fros como La Nia

Carlos Alberto Rivillas-Osorio* ngela Mara Castro-Toro**

Investigador Cientfico III. Fitopatologa. Centro Nacional de Investigaciones de Caf, Cenicaf. Chinchin, Caldas, Colombia. ** Bacteriloga, MSc. en Fitopatologa. Organizacin de Industrias Unidas S.A. Orius Biotecnologa.

Chinchin - Caldas - Colombia

Introduccin
La enfermedad ojo de gallo o gotera del cafeto fue observada y estudiada por primera vez en Colombia en el ao 1876, por el profesor Nicols Senz de la Universidad Nacional de Bogot, y confirmada cuatro aos ms tarde por C. Michelsen (annimo). En el ao 1881, Cooke, a partir de hojas enfermas provenientes de Venezuela y Costa Rica, la identific como Stilbum flavidum. Posteriormente, la enfermedad se encontr en todas las reas cafeteras del continente americano y de ah su nombre de mancha americana american leaf spot of coffee (26). Esta enfermedad es conocida tambin como candelilla, viruela y ojo de pavo real, y es uno de los disturbios patolgicos que ocasiona ms daos en la planta de caf, de preferencia en las hojas, especialmente en plantaciones con exceso de sombro de especies forestales, alta humedad relativa, baja luminosidad, pocas horas de luz, bajas temperaturas, poca ventilacin y regiones con alta precipitacin y con deficientes sistemas de drenaje (21). El dao principal ocasionado por esta enfermedad en las plantas de caf es la defoliacin, lo cual hace que disminuya notablemente el rea fotosinttica de

Figura 1. Frutos de caf con lesiones profundas (endocarpio) y superficiales (epicarpio) causadas por el hongo (Omphalia flavida).

la planta y se reduzca el crecimiento de la misma y su produccin. Las cerezas formadas, verdes, pintonas y maduras (Figura1), son atacadas por este hongo patgeno produciendo lesiones que en ocasiones afectan solamente la parte externa de los frutos (epicarpio) y, en otras, avanzan hasta el interior del fruto o endocarpio, causndoles dao e induciendo su cada, comprometiendo as la cantidad y calidad de la produccin. En los tallos y ramas tiernas, inicialmente las lesiones son grisceas, pero con el tiempo se oscurecen y se alargan, y llegan a cubrir todo el entrenudo, comprimiendo la superficie de la corteza (7, 12).

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Agente causal
El hongo causante de la enfermedad se caracteriza por presentar dos tipos de cuerpos fructferos: las gemas o cabecitas que corresponden al estado imperfecto o asexual del hongo Omphalia flavida (Maublanc y Rangel), cuyas estructuras son pequeas, mucilaginosas, de color amarillo azufroso, en forma de alfiler, que le permiten al patgeno diseminarse y adherirse a la hoja (Figura 2). Esta estructura consta de dos partes, un pedicelo y una cabeza, la cual al madurar se desprende fcilmente del pedicelo, especialmente con el impacto causado por las lluvias (Figura 3). La enfermedad se propaga a partir de estas estructuras reproductivas del hongo, que pueden dispersarse principalmente por accin del agua y el viento. Su formacin depende de la presencia de luz, con la mxima produccin de cabecitas y pigmento amarillo de las mismas, cuando el hongo se expone a longitudes de onda de 310400 nm. El segundo cuerpo fructfero es el basidiocarpo (Figura 4) correspondiente a la fase sexual o perfecta del hongo Mycena citricolor (Berkeley y Curtis). Esta estructura es ms grande que la gema, tiene forma de sombrilla, es

de color amarillo intenso, mide entre 0,5 y 1,0 mm de dimetro, produce y libera una gran cantidad de basidiosporas. En el campo es difcil encontrar este estado (14). Tanto el micelio como las gemas o cabecitas de O. flavida o el basiodiocarpo de M. citricolor, producen luminiscencia a la sombra, y por eso la enfermedad se conoce tambin como candelilla.

Sntomas de la enfermedad y diseminacin del patgeno


La enfermedad inicia y se manifiesta siempre por la haz de la hoja y se caracteriza por la formacin de pequeas manchas de color rojo oscuro (Figura 5). Estas lesiones, por lo general, son circulares pero, a veces, pueden ser ovaladas, debido a la delimitacin con las nervaduras de las hojas, o algo irregulares cuando dos o ms manchas se fusionan. Las lesiones jvenes son oscuras y las viejas de color ms claro. Con la llegada de la poca seca, el tejido enfermo se cae. En estados avanzados, la parte afectada presenta un agujero en las hojas cadas (Figura 6). El efecto

Figura 2. Frutos de caf con lesiones causadas por las gemas, estructuras caractersticas del estado asexual del hongo (Omphalia flavida). a. Frutos momificados a causa de la infeccin causada por este hongo. b. Frutos afectados con presencia de agua que contribuye a la germinacin y dispersin del hongo.

Figura 3. Pedicelo y gema o cabezuela de Omphalia flavida.

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de la enfermedad sobre el rendimiento de la planta se debe principalmente a la defoliacin, la cual no depende tanto del nmero de lesiones por hoja, sino de la ubicacin de las mismas, porque una lesin en la vena central, cerca de la base de la hoja, causa epinastia en hojas jvenes y

cada prematura de las hojas adultas. Este fenmeno se debe a la presencia de una enzima oxidativa que impide el flujo normal de auxinas desde la lmina de la hoja hasta el pecolo (26). El patgeno, adems de afectar las hojas, puede atacar ramas y tallos, presentando lesiones

alargadas. En frutos, las lesiones son redondas, hundidas y de diferente tamao (9). Sobre las lesiones, principalmente en perodos lluviosos y en las horas de la maana, se observan pequeas estructuras fungosas, de color amarillo, que corresponden a los coremios o sinemas del estado imperfecto del agente causal de esta enfermedad, el hongo

Figura 4. Presencia de basidiocarpos, caractersticos de la fase sexual del hongo Mycena citricolor.

Figura 5. Lesiones en hojas de caf, producidas por la enfermedad ojo de gallo.


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Figura 6. Hojas de caf desprendidas y perforadas, mostrando un ataque severo de ojo de gallo.

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Omphalia flavida. Estas estructuras reproductivas son muy abundantes, ya que en una sola mancha se pueden producir hasta 100 coremios. Castao (7), hace referencia a la lluvia como el principal agente dispersante de las cabezuelas de O. flavida. El viento tambin juega un papel importante transportando las hojas enfermas desprendidas de los cafetos afectados. As mismo, las vellocidades de cuerpos de los insectos, resultan aptas para desplazar cabezuelas, y el personal de campo, durante las labores culturales, tambin puede contribuir a la diseminacin de la enfermedad.

que captura el calcio de las paredes celulares del hospedero, provocando que el tejido afectado se debilite y permitiendo as la entrada de la hifa. Es probable que al menos en una fase inicial, la lesin causada por O. flavida sea consecuencia de una disminucin en el pH, debido a la presencia del cido oxlico. Esta disminucin tambin puede activar ciertas enzimas como la oxidasa del cido indolactico, celulasa y poligalacturonasa, que a su vez pueden contribuir aun ms a la desintegracin del tejido (26). De igual manera se ha demostrado que el hongo evita el flujo normal de auxinas desde el pecolo hasta el limbo de la hoja (20). Rao y Tewari (19) realizaron estudios histoqumicos en tejidos necrticos de hojas de caf afectadas por M. citricolor, encontrando en el sitio de la infeccin, ms de dos veces, cristales de oxalato de calcio y, ms de tres veces, cido oxlico, comparado con las cantidades en tejidos sanos. Adems, lesiones necrticas similares a las producidas por M. citricolor se desarrollaron al colocar sobre las hojas de caf, gotas de una solucin de cido oxlico. Estos autores sugieren que el cido oxlico juega un papel importante en la patognesis de

Infeccin
En el ao 1925, se descubri la presencia de cristales tetradricos de oxalato de calcio en un medio de cultivo, por debajo de las colonias de O. flavida. Aos ms tarde se observaron de nuevo, tanto en los puntos de infeccin como en el tejido necrtico, lo cual permiti vislumbrar que dichos cristales jugaban un papel importante en la patognesis del hongo. El cido oxlico es liberado por el hongo antes de la penetracin, de tal manera

M. citricolor. En relacin con la penetracin del hongo al tejido de la planta, estudios realizados por Tewari et al. (21), parecieran indicar que el hongo necesita heridas para penetrar. Sin embargo, en el campo ocurren muchas lesiones en hojas que no presentan daos mecnicos visibles. En algunas pruebas realizadas en Costa Rica, en el invernadero y en el campo, se obtuvo infeccin con este hongo cuando se inocul con numerosas cabecitas colocadas irregularmente en la haz de la hoja sin provocar heridas, con mayor infeccin en las plntulas que crecieron en el invernadero. Esto pudo ocurrir debido a que la cutcula sufre resquebrajamientos por efecto de factores ambientales o al hecho de que la penetracin del hongo pueda depender del grosor de la cutcula, la cual puede variar por factores climticos o por estrs de la planta.

Epidemiologa
La enfermedad ojo de gallo la produce un hongo patgeno que prospera bajo condiciones de alta humedad y temperatura relativamente baja, en comparacin con la requerida por otros hongos

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que atacan las plantas de caf (13). En ciertas zonas, donde hay una fuerte precipitacin y pocas horas de sol, la enfermedad puede desarrollarse sin la presencia de sombra. Algunos estudios realizados en El Salvador, Costa Rica y Guatemala, han demostrado que el desarrollo de la enfermedad depende de la fluctuacin estacional de la lluvia y la humedad relativa. Una vez que las lluvias empiezan, el nmero de hojas enfermas y el nmero de lesiones por hoja aumenta rpidamente, desde 1 hasta 75 lesiones por hoja (1). Poco tiempo despus, se inicia la produccin de cabecitas o gemas, que una vez maduran, son desprendidas de su pedicelo y transportadas por el viento o por las gotas de lluvia a tallos, hojas y frutos cercanos, produciendo nuevas infecciones; de ah parece que proviene el nombre de gotera (7). Si se presentan condiciones de humedad, las gemas pueden germinar dentro de la primera hora despus de haber sido depositadas sobre la superficie de la hoja, con la produccin de numerosas hifas infectivas. El mximo de infeccin coincide con los meses de mayor precipitacin y con la mayor densidad de la sombra. La enfermedad empieza a decaer,

produciendo una completa inhibicin en la dispersin de las gemas, al llegar el tiempo seco (27); sin embargo, en algunas reas, especialmente cerca a zonas boscosas, un fuerte roco puede permitir que la enfermedad contine su desarrollo, aun durante un perodo seco. La cantidad de inculo primario juega un papel importante en esta enfermedad, ya que mientras ms alto sea el inculo, ms rpido se alcanza el pico de infeccin, llegando a causar prdidas moderadas, severas y en algunos casos totales (26). No hay evidencias de la dispersin de estructuras de este hongo a largas distancias, por eso se le considera un patgeno de lenta diseminacin por el aire (25). Se considera que esta enfermedad es importante en plantaciones de caf que no son podadas adecuadamente y que estn establecidas bajo sombra excesiva en regiones hmedas, permitiendo que las ramas entren en contacto con arvenses afectadas por el hongo o que ste se encuentre en condicin de saprfito en la materia orgnica que est sobre el suelo en descomposicin. M. citricolor presenta un amplio rango de plantas hospedantes (500 especies), entre las cuales se destacan el nspero (Eriobotrya japonica), el cacao

(Theobroma cacao) y el caf (Coffea arabica), que es su planta favorita (1, 9). Este patgeno ataca al caf en todas sus edades, iniciando desde las chapolas. En Puerto Rico observaron que ataca ms plantas de caf Coffea arabica que Coffea laurentii y C. canephora, y stas son ms atacadas que las plantas de C. liberica (1). Son hospedantes susceptibles a esta enfermedad plantas de las familias Rubiaceae, Apocynaceae, Begoniaceae, Compositae, Crassulaceae, Leguminoseae, Melastomaceae, Plumbaginaceae, Rosaceae, Rufaceae, Araceae, Commelinaceae, Musaceae, Papilonaceae y Mimosaceae. En estas familias se encuentran plantas que en Centroamrica le sirven de sombro al caf como son el guamo churito (Inga vera) y la moca (Andira inermes), generando condiciones y produccin de inculo de Omphalia flavida, el cual debe influir en el inicio de la epidemia en las plantas de caf (23). Afecta anturios (Anthurium spp), geranios (Pelargonium spp.), begonias (Begonia spp.), claveles (Dianthus spp.) y otras plantas ornamentales (Coleus blumei), as como algunas arvenses, las cuales presentan en sus hojas las manchas de esta enfermedad. Dentro de estos

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hospedantes se destacan masiquia (Bidens pilosa), grama (Cynodon dactylon), escoba barbosa (Sida acuta), venturosa (Santana spp.), salvia (Salvia spp.) y helechos (Pteridium aquilinum), entre otros. Es por esta razn que las hojas de las ramas inferiores de los cafetos sanos, prximas a estos hospedantes, fcilmente pueden infectarse (1, 7).

entre los 1.000 y 1.550 m de altitud, donde las temperaturas son fras, sin ser excesivamente heladas, lo cual contribuye probablemente al acortamiento del perodo de latencia. Otros aspectos relacionados con la intensidad de la enfermedad y sus efectos en las plantas de caf son la distancia de Avelino et al. (3), mencionan siembra entre plantas, el que entre variedades de porcentaje y tipo de sombra Coffea arabica han sido expuesta sobre la planta, detectados diferentes grados la altura de la planta y el de susceptibilidad al ataque sistema de poda del cultivo. de M. citricolor, de igual rboles forestales y frutales manera algunas variedades intercalados con caf, derivadas del Hbrido de propician las condiciones Timor son ms susceptibles para la aparicin del hongo. que otras. Tambin se han Aparentemente el nivel de observado mayores ataques fertilizacin no est asociado en Catimor que en otras con la presencia de la variedades. enfermedad. Un aspecto relacionado con esta enfermedad tiene que ver con el topoclima. En Costa Rica se ha observado que la pendiente del terreno es un factor que influye en la presencia de esta enfermedad, debido a que en la poca lluviosa, el costado de la pendiente que recibe mayor brillo solar muestra plantas de caf con menor epidemia causada por M. citricolor que las plantas que se encuentran en la otra pendiente. All, la presencia del hongo se ve favorecida particularmente en regiones Igualmente, en Costa Rica (14) se han realizado estudios de la diversidad de aislamientos de Mycena citricolor, a travs de caracterizaciones moleculares (RAPD) en combinacin con la caracterizacin morfolgica y bioclimtica. En estos trabajos han encontrado que el patrn de crecimiento del micelio fue la variable morfolgica de mayor importancia para la diferenciacin entre aislamientos. Un aislamiento de Honduras (H-26)

present un patrn de crecimiento distinto al patrn de los aislamientos de Costa Rica; sin embargo, el anlisis molecular no detect esas diferencias entre aislamientos. En este estudio, con la tcnica molecular empleada, se encontraron los polimorfismos necesarios para detectar la diversidad gentica en 26 aislamientos de Mycena citricolor. As mismo, encontraron una alta relacin entre variabilidad gentica y el brillo solar. El conocimiento de la diversidad gentica de los organismos patgenos como Mycena citricolor es muy importante para ampliar las estrategias de control de esos organismos.

Impacto econmico
Toda planta de caf severamente atacada por gotera, sufre trastornos fisiolgicos de suma consideracin. El reestablecimiento del follaje, en donde tienen lugar las
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funciones de respiracin y transpiracin, le resta actividades a las funciones reproductoras y, por consiguiente, las cosechas subsiguientes, aun en caso de cambiar las condiciones desfavorables, no sern las ideales, mientras dure su completa reposicin (7). Esta enfermedad es capaz de causar serias prdidas. En Guatemala, determinaron que, cuando la enfermedad es severa, las disminuciones en rendimiento ocurren desde el primer ao de la epidemia, lo cual se puede considerar como prdidas primarias. Este fenmeno puede explicarse por el hecho de que la enfermedad afecta tambin los frutos, provocando su cada. Por otra parte, la defoliacin causada por la enfermedad induce una prdida secundaria, en la cual los efectos se observan sobre la produccin del siguiente ao. Con una incidencia de 49%, las prdidas primarias fueron de 1,3 kg de caf cereza por planta, comparado con una produccin de 6,9 kg con las plantas que estuvieron libres de la enfermedad. Para este mismo nivel de infeccin, se calcularon prdidas secundarias de 3,9 kg en plantas que hubieran producido en el segundo ao 7,8 kg, si hubiesen permanecido sanas
1

en el primero. En total, una prdida de 35% (5,2 kg de caf cereza por planta) es suficiente para justificar el empleo de fungicidas (26). M. citricolor puede causar defoliaciones severas en algunas localidades, produciendo prdidas considerables en la produccin. En varios pases de Centro Amrica, en plantaciones de caf expuestas a altas condiciones de humedad y sembradas bajo sombro, se han estimado prdidas entre 20% y 30%. Sin embargo, algunos autores han estimado prdidas aproximadas de 73% en el cultivo de caf, en algunas regiones de El Salvador a causa de esta enfermedad (25). Igualmente en pases como Puerto Rico y Costa Rica, esta enfermedad ha alcanzado impactos del 80% y 90% sobre la produccin, cuando se recrudece el invierno, favoreciendo que la enfermedad se disemine y alcance niveles de severidad de manera rpida (1, 7).

y, en fincas de caficultores de esos pases, observaron los graves efectos del ataque de Omphalia flavida en el ao 2010, enfermedad que ocasion una alta defoliacin en las plantaciones de caf, con impactos en la produccin, quizs ms graves a los causados en Colombia por efecto de la roya1.

Control de la enfermedad
Manejo cultural Campos (6), se refiere a la importancia de un manejo integrado para controlar la enfermedad ojo de gallo, basndose principalmente en el manejo cultural. De acuerdo con las apreciaciones de este autor y de otros, se recomienda: Restringir en los germinadores de caf, las semillas provenientes de cafetales afectados por ojo de gallo.

Mantener los platos de Recientemente, en los las plantas de caf libre meses de enero y febrero de arvenses y el suelo del ao 2011, una del cafetal con arvenses comisin de la Federacin nobles. Esta prctica Nacional de Cafeteros de ayuda a eliminar ciertas Colombia visit seis pases plantas hospedantes de Centroamericanos (Mxico, este patgeno. Guatemala, Honduras, Costa Rica, El Salvador y Panam)

Comunicacin verbal Dr. dgar Echeverri, marzo 2011

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Realizar un buen drenaje del suelo para evitar los encharcamientos, y profundizar los drenajes donde el exceso de humedad lo requiera. Hacer podas o desbajeres en los cafetos, para evitar infecciones en las ramas inferiores que entran en contacto con chapolas, hojarasca y arvenses afectadas por gotera (Figura 7). Este manejo, adems de estimular la emisin de nuevo tejido en la planta, tambin favorece la estabilizacin de los rendimientos por unidad de rea. De igual manera, esta prctica permite la aireacin dentro de los cafetales, regulando la humedad relativa, aspecto que contribuye al control de las enfermedades fungosas. Disponer, si las condiciones ambientales del lugar son muy favorables para la enfermedad, de distancias de siembra que no propicien altas densidades de plantas por hectrea. En reas afectadas por ojo de gallo, a menudo se observan cafetales en altas densidades, condicin

Figura 7. Caracterstica de un rbol de caf severamente afectado por Omphalia flavida. Obsrvese la defoliacin de las ramas inferiores y el contacto con la hojarasca.

que proporciona un microclima ideal para el desarrollo de la enfermedad. Establecer el cultivo de caf con una distribucin racional del sombro, de manera que ste no afecte la disponibilidad de luz para las plantas de caf ni intercepte la radiacin solar, sin afectar los procesos fotosintticos de la planta ni aumentar la humedad relativa interna. Adems, el exceso de sombra reduce la velocidad del viento e incrementa la duracin de la humedad en las hojas, lo que facilita el desarrollo del micelio de este hongo (3).

Sustituir en las fincas la sombra nativa, densa e irregular, gradualmente por rboles cultivados, ms adecuados y sembrados de manera regular (16). Inspeccionar peridicamente los cafetales, y donde aparezca un pequeo foco de infeccin, remover los rganos afectados de la planta, recolectar y eliminar las hojas afectadas que se encuentran en el suelo, as como las chapolas y las arvenses hospedantes de este hongo. Realizar una adecuada nutricin de las plantas, ya que la planta con esta buena condicin

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es fuerte y tolera la enfermedad a travs del incremento del follaje, condicin fisiolgica que en ocasiones puede ser ms rpida que la misma epidemia. Despus de un ciclo productivo, las plantas sufren un desgaste fsico como consecuencia del traslado de energa convertida en nutrientes hacia los frutos, situacin que se complica por el ataque de enfermedades foliares que provocan la cada de hojas. Una condicin fitosanitaria de esta naturaleza, demanda la aplicacin de un adecuado programa de nutricin basado en anlisis de suelos. La defoliacin causada por la enfermedad puede ser menos severa cuando el suelo dispone de los nutrimentos necesarios para la planta (3). Usar variedades tolerantes mediante la evaluacin de materiales con caractersticas de tolerancia o resistencia al ataque de M. citricolor.

enfermedad ojo de gallo utilizando Trichoderma spp. y han encontrado que el hongo inhibe la formacin de cabecitas y, adems, utiliza las ya formadas como sustrato de crecimiento, logrando disminuir el potencial de diseminacin del patgeno. Sin embargo, el problema principal de su implementacin comercial, radica en el hecho que existen muchos ecotipos diferentes, que logran establecerse en slo ciertos agroecosistemas (26). Salas (1970), citado por Vargas (24), en condiciones in vitro, determin que diversos aislamientos de Trichoderma fueron capaces de parasitar y provocar la lisis del micelio y de las cabecitas de O. flavida, mediante la produccin de toxinas. Igualmente, Arroyo (1975), citado por Vargas (24), en pruebas realizadas en el campo, obtuvo un mejor control de la enfermedad cuando inocul el micelio en comparacin con las esporas de Trichoderma spp. Vargas (24), en condiciones similares, sobre tejido necrtico afectado por M. citricolor prob la efectividad de Trichoderma harzianum aplicado primero que el fungicida Cobox 88% (oxicloruro de cobre PM), que se aplic una semana despus del hongo antagonista. El fungicida

slo fue poco efectivo debido a que, en el perodo ms hmedo, permiti incrementos del inculo y de la enfermedad. El hongo T. harzianum por s solo no fue eficiente en la eliminacin de cabecitas, a pesar que coloniz las lesiones en un 67,5%. Este hongo biocontrolador se estableci bien en la mayora de las lesiones de ojo de gallo, logrando la mayor reduccin en el nmero de lesiones con cabecitas y en el total de cabecitas, en el tratamiento donde se aplic el hongo y posteriormente el fungicida. Calvo y Vargas (5), encontraron en Costa Rica una bacteria aislada del filoplano de hojas sanas de plantaciones de caf variedad Caturra, que parasita gemas y micelio de O. flavida en 48 horas, pero que, en ausencia de gemas, se mantiene en poblaciones bajas en el filopano. Estos autores evaluaron el efecto de diferentes adhesivos como aceite de linaza y almidn de yuca, y dos formulaciones de la bacteria antagonista para el control de gotera. El tratamiento bacteria + turba + almidn de yuca fue el que present los menores porcentajes de lesiones con cabecitas y hojas enfermas, nmero de lesiones por hoja, nmero de lesiones con cabecitas y nmero de cabecitas.

Manejo biolgico
En Costa Rica se han efectuado estudios sobre el manejo biolgico de la

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Figura 8. Hojas de caf afectadas por O. flavida, ubicadas en cmara hmeda, con el fin de obtener el estado perfecto de este hongo.

Figura 9. Crecimiento in vitro de O. flavida. a. Crecimiento micelial del hongo. b. Desarrollo inicial de las estructuras reproductivas de O. flavida (pedicelo y gemas).

Castro y Rivillas (10), a partir de hojas afectadas por Omphalia flavida (Figura 8) lograron obtener el estado perfecto del hongo causante de esta enfermedad (Mycena citricolor), 14 das despus de permanecer en cmara hmeda. El basidiocarpo obtenido, sembrado en el medio de cultivo PDA (papa-dextrosaagar) permiti el crecimiento micelial y las estructuras reproductivas de O. flavida (Figura 9), momento a partir del cual se pudieron realizar pruebas de antagonismo en condiciones in vitro, con el hongo biorregulador Trichoderma harzianum (ingrediente activo del producto comercial Tricho-D). Despus de 8 das, T. harzianum detuvo el crecimiento del hongo patgeno, y 8 das ms tarde se observ crecimiento micelial y esporulacin del antagonista sobre el micelio de O. flavida (Figura 10).

Figura 10. Detencin del crecimiento e invasin y esporulacin de Trichoderma harzianum sobre O. flavida, 15 das despus de sembrado el hongo antagonista.

Control qumico
Castao (8), seala que es difcil pretender que una medida de control de gotera del cafeto sea de comportamiento universal, debido a la compleja variabilidad de condiciones que la favorecen en los diferentes pases donde se presenta. Sin embargo, hacia el ao 1952, en Colombia, surgi por

Porras (17), determin una actividad antagnica del 70% del hongo Hypocrea (teleomorfo de Trichoderma spp.) sobre el hongo M. citricolor, en condiciones

in vitro. Tambin evidenci una actividad importante de metabolitos voltiles en la inhibicin del crecimiento del hongo patgeno.

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primera vez el uso de arseniato de plomo (Du Pont Un Rexform), como prctica de control qumico de esta enfermedad, con resultados muy efectivos, que no han sido igualados hasta entonces por el caldo bordels, considerado como aquel de mayor eficacia dentro de los fungicidas minerales a base de cobre. No obstante, su uso fue restringido por la acumulacin de residuos txicos en los granos de caf (24). Barriga (4), en ensayos realizados en condiciones de Chinchin (Caldas), en plantas de caf de la variedad Borbn, encontr que los fungicidas que proporcionaron una mejor proteccin contra el ataque de M. citricolor fueron el caldo bordels y el Perenox (xido cuproso 50%), empleando una concentracin de 4 g/L. Rao (18), demostr que el hidrxido de calcio decreci significativamente el nmero y el dimetro de lesiones causadas por M. citricolor. El autor sugiere que el modo de accin del hidrxido de calcio en el control de la enfermedad se debe a la neutralizacin del cido oxlico secretado por el patgeno. Wang y Avelino (26), indican que uno de los

primeros fungicidas que se encontr que tena algn efecto sobre la enfermedad fue el caldo bordels, aplicando 15 g de hidrxido de calcio + 20 g de sulfato de cobre por 1 L de agua. Sin embargo, los productos cpricos no representan una buena alternativa durante los meses de mayor precipitacin. Teniendo en cuenta que M. citricolor produce cido oxlico, se han probado diferentes formulaciones de cal, con el fin de neutralizar dicho cido. Con los resultados obtenidos, la industria de agroqumicos formul un fungicida protector basado en carbonato de calcio, el cual est suspendido en aceite mineral tipo parafnico, permitiendo una mejor adherencia al tejido. Sin embargo, conviene tener en cuenta que a causa del inculo residual, parece ms recomendable empezar el control de la enfermedad a inicios de la poca lluviosa con un fungicida sistmico, para luego continuar con fungicidas protectores.

neutralizacin que ejerce el fungicida sobre el cido oxlico. En Guatemala, Campos (6), sostiene que la eficiencia del control qumico se fundamenta en los resultados del muestreo de la enfermedad en el campo, realizando las aplicaciones en la poca oportuna, con menor inculo residual, y fundamentalmente teniendo en cuenta la informacin pluviomtrica. En este sentido, han obtenido buenos resultados en el control qumico de la enfermedad, mostrando diferencias con las plantas no tratadas aplicando cyproconazol (Alto 100 SL) a la dosis de 440 cm3 de producto comercial por hectrea, realizando cuatro aplicaciones, con intervalos de 20 das en las primeras aplicaciones y de 45 das en las ltimas. Las aplicaciones se realizaron teniendo en cuenta la curva epidemiolgica de la enfermedad.

En Costa Rica, en varias regiones cafeteras, existen Waller (25), menciona que dificultades por parte de los los fungicidas triazoles son caficultores para el manejo efectivos en el control de del ojo de gallo. En este la enfermedad y dentro de pas, se han realizado y stos, el cyproconazol ha se continan los estudios mostrado una alta efectividad sobre el control qumico en pases como Costa de esta enfermedad, Rica. Tambin afirma que encontrando que el fungicida la aplicacin con hidrxido cyproconazole (Atemi 10 SL) de calcio es efectiva para ha sido el ms efectivo (2 reducir los sntomas de cm3/L de agua), realizando esta enfermedad por la aplicaciones con niveles

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de infeccin por debajo del 10%. Este producto, en ocasiones lo potencian aplicndolo con un fungicida bactericida, cuyo ingrediente activo es la validamicina A (Validacin 3% SL), utilizando 5 cm3/L de agua2.

Gotera no es de reciente aparicin en Colombia. Es probable que en ciertas pocas, en la historia de la produccin de caf en Colombia, sobre todo en aquellas donde ha predominado el modelo de caficultura con sombro Se recomienda que las denso o por la influencia, aplicaciones de fungicidas en los ltimos aos, de las contra gotera se realicen 15 alteraciones climticas, el das antes del inicio de las hongo Omphalia flavida lluvias, con el fin de eliminar haya podido recobrar parte del inculo residual vigencia e importancia existente y de proteger el econmica. Se conoce follaje contra las nuevas un reporte de tcnicos de infecciones (15). Cenicaf que, en los aos 1958-1959, en una visita Resultados de trabajos tcnica realizada al Valle realizados por tcnicos de del Cauca a los municipios la Universidad Nacional de Bitaco, La Cumbre Agraria de la Selva en Tingo y Restrepo, quedaron Mara (22) indican que los sorprendidos con los fuertes fungicidas cpricos pueden ataques que se presentaron reducir el desarrollo de de gotera (Mycena la enfermedad, as como citricolor) y mal rosado tambin el propineb (Antracol (Corticium salmonicolor, hoy WP 70) y el triadimenol Erythricium salmonicolor), (Bayfidan DC 250), en en las plantaciones de caf. concentraciones de 3,0 g/L y 0,7 cm3/L, respectivamente. En los ltimos aos, la Disciplina de Fitopatologa de Cenicaf ha atendido algunas consultas puntuales sobre gotera, pero ninguna haba tenido la trascendencia como un reporte reciente que se conoci de parte Como se mencion al inicio del Servicio de Extensin de este Boletn Tcnico, la enfermedad conocida como

de Cundinamarca3 sobre el ataque de esta enfermedad en los aos 2005 y 2006, en el municipio de Yacop, y de los altos niveles que registr esta enfermedad en el ao 2010, ocasionando la cada de hojas y de frutos, impactando adems la produccin de caf en las Estaciones Experimentales de Cenicaf en Pueblo Bello (Cesar) y El Tambo (Cauca). Recientemente, en el mes de mayo del ao 2011, el Servicio de extensin de los departamentos de Valle (Sevilla) y Tolima (Dolores) han consultado a Cenicaf sobre el manejo de gotera debido a los ataques severos de esta enfermedad en la variedad Castillo en hojas y frutos. Esto significa que los organismos patgenos evolucionan y se adaptan a nuevas condiciones y aprovechan las condiciones de estrs de las plantas, como en este caso el caf, para desarrollar procesos patognicos ms rpidos y severos, como est ocurriendo con O. flavida, por efecto de la ocurrencia del evento del Fenmeno de La Nia.

Ataques recientes de gotera en Colombia

2 3

Comunicacin escrita Ingeniero Agrnomo Carlos Fonseca, Asistente tcnico particular en Costa Rica, abril 2011 Comunicacin verbal Dr. Francisco Useche, Lder de extensin Comit de Cundinamarca, marzo 2011

Ojo de Gallo o Gotera del Cafeto

Omphalia flavida

15

Este hecho advierte a los caficultores y al Servicio de Extensin, para que no pierdan de vista esta enfermedad en su prevencin y manejo,

y para que informen oportunamente a la Gerencia Tcnica de la Federacin sobre su presencia, para

tratar de activar mecanismos de mitigacin de la misma.

La Guajira

Atlntico

ATAQUES DE GOTERA EN COLOMBIA


Cordoba

Magdalena Cesar

Estacin Experimental de Cenicaf Pueblo Bello

2010

Sucre Bolivar Norte de Santander

Estacin Experimental La Catalina


Choc

2011

2005 y 2006
Yacop
Arauca

Antioquia

Santander

Sevilla, Tulu Trujillo y Riofro

2011

Risaralda Caldas Cundinamarca


Quindio

Boyac

Casanare

Vichada

La Cumbre y Restrepo

1958-1959

Tolima Valle Del Cauca Huila Cauca

Meta

Guainia

Guaviare Nario

2010 Estacin Experimental de Cenicaf El Tambo 2011 La Unin

Vaups Putumayo Caquet

2011 Dolores

Amazonas

Ojo de Gallo o Gotera 16 Omphalia flavida del Cafeto

Caso 1. Estacin Experimental Pueblo Bello


Esta Estacin se localiza en el municipio de Pueblo Bello, en el departamento del Cesar, a 1025 latitud Norte y 73 34 longitud Oeste, a una altitud de 1.134 m. En este sitio el ataque de gotera se present en progenies de caf de la Variedad Castillo y en una parcela de Variedad Castillo Pueblo Bello. Las progenies estn sembradas a 1,0 x 1,5 m (6.666 plantas/ ha), con sombra regulada de guamo, carbonero y algunas eritrinas, y en sitios adyacentes a fuentes de agua. La Variedad Castillo Pueblo Bello est sembrada a 2,0 x 1,0 m (5.000 plantas/ha). En la Estacin Experimental el dao se detect en junio del ao 2010 y se realizaron aplicaciones con oxicloruro de cobre (5 g/L), pero el dao era irreversible. La informacin suministrada indica que en ese mes la enfermedad ocasion una defoliacin en el lote de progenies de 70%, el nivel de produccin se redujo en 41% y los frutos tuvieron una maduracin irregular. En la Figura 11, se observa el comportamiento del clima en el ao 2010. La lluvia fue constante y superior a los registros histricos, desde febrero hasta el

mes de septiembre, con valores mximos entre junio y agosto. Los valores de lluvia del ao 2010 superaron en 1.100 mm el promedio histrico (49% de incremento). El brillo solar igualmente fue inferior a los valores histricos, a partir de febrero y durante el resto del ao. La temperatura mnima no fue tan baja comparada con los valores histricos, pero tampoco tuvo valores altos comparada con esos mismos valores histricos. Con la informacin que se presenta, es claro que las condiciones climticas fueron propicias para la gotera y aunque la densidad de siembra no fue alta, facilit la epidemia de este hongo.

de manejo integrado de la enfermedad al menos 15 das antes del inicio de las lluvias.

En la Estacin Pueblo Bello en los primeros meses del ao 2011 (enero-marzo), continuaron las condiciones climticas del ao 2010; abril, mayo y junio fueron lluviosos, pero en menor proporcin a la lluvia registrada para estos mismos meses en el ao 2010. Julio, volvi a ser muy lluvioso y de menor brillo solar. Estas condiciones climticas continuaron favoreciendo el desarrollo de la enfermedad. En esta Estacin debe precisarse el origen del inculo primario para descartar que el mismo provenga de hospedantes Si la lluvia empez con alternos, situacin que intensidad en febrero, en un cultivo con las caractersticas agravara la condicin de las ya comentadas, la aplicacin plantas de caf. de un fungicida protector despus de 5 meses, fue tarda, ya que se debera haber iniciado un programa

Ojo de Gallo o Gotera del Cafeto

Omphalia flavida

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Pueblo Bello Precipitacin (mm)


600 550 500 450 400 350 300 250 200 150 100 50 0
Lluvia (mm) Histrico Lluvia

Aos 2005 - 2011 1.134 msnm

2005

2006

2007

2008

2009

2010

2011

Horas
350 300 250 200 150 100 50 0
E F M A M J J A

Histrico

Brillo solar

2005

2006

2007

2008

2009

2010

2011

Temperatura C
32 30 28 26 24 22 20 18 16

Figura 11. Informacin climtica, Estacin Pueblo Bello. (Cesar)

14 12 10
E F M

2005

2006

2007

2008

2009

2010

2011

Ojo de Gallo o Gotera 18 Omphalia flavida del Cafeto

Caso 2. Estacin Experimental El Tambo


Esta Estacin se localiza en el municipio de El Tambo, en el departamento del Cauca, a 2 24 latitud Norte y 76 44 longitud Oeste y est situada a una altitud de 1.735 m. En esta Estacin Experimental los ataques de gotera se han presentado en las Variedades Colombia y Castillo y en progenies de caf componentes de la Variedad Castillo. Estos materiales estn sembrados a diferentes distancias de siembra, con una poblacin de 5.000, 6.700 y 10.000 plantas/ha, a libre exposicin y con barreras rompeviento de pltano. Los daos por gotera ocurrieron principalmente en los meses de noviembre y diciembre del ao 2010 y para ello realizaron aplicaciones del fungicida cyproconazole, pero el dao en las hojas y frutos estaba muy avanzado. La informacin suministrada indica que en las plantaciones de caf con mayor densidad, la enfermedad se present en todos los tercios de sta, mientras que en las plantaciones con densidades de 5.000 y 6.700 plantas/ ha sta se present principalmente en el tercio inferior. En ambos casos los niveles de incidencia

pero tampoco tuvo valores altos comparada con estos mismos. Preocupa el hecho que en esta localidad, la La Figura 12 evidencia presencia de Omphalia el comportamiento del flavida se ha desarrollado en clima en el ao 2010. cafetales a libre exposicin, La lluvia se inici en el cuando siempre se ha mes de abril y super los asociado la enfermedad registros histricos en este que causa este hongo a mes y en los siguientes, condiciones de caf con hasta julio; posteriormente sombro y baja temperatura. disminuy en agosto y Esto significa que el hongo luego se increment entre septiembre y diciembre, con evoluciona, se adapta y podra ser un organismo de registros ms altos a los alta diversidad, y que en valores histricos. El valor Colombia, a pesar de existir mximo de lluvia se registr patosistemas diferentes, en el mes de noviembre. Los valores de lluvia del ao la patogenicidad de este hongo est siendo similar, tal 2010 superaron en 125 como se evidencia en estos mm el promedio histrico dos casos, con un hongo (6,3% de incremento). El que est siendo agresivo en brillo solar fue inferior a los condiciones de sistemas de valores histricos, a partir del mes de febrero, y durante produccin de caf a libre exposicin y en una altitud el resto del ao tuvo similar comportamiento, con menos de 1.735 m en El Tambo, a las condiciones de Pueblo horas de brillo solar en los Bello a 1.135 m de altitud, ltimos meses del ao. La donde el hongo afect hojas temperatura mnima no y frutos de plantas de caf fue tan baja comparada con sombro. con valores histricos, estuvieron por encima del 50%.

Ojo de Gallo o Gotera del Cafeto

Omphalia flavida

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Igual que el caso anterior, las aplicaciones de un fungicida sistmico despus de haber transcurrido 5 meses de lluvia resultaron inoportunas y por consiguiente poco efectivas. Se ha observado, que plantaciones de caf de la variedad Caturra, sembrada en sitios cercanos a la Estacin Experimental El Tambo e incluso en otros municipios, presentan ataques de este hongo con menos severidad a la forma como ataca materiales resistentes a la roya. Este hecho, parece que est ligado a las aplicaciones de fungicidas contra la roya del cafeto, dejando ver que algunos de esos fungicidas podran tener efecto contra el hongo que causa la gotera. Lo anterior quiere decir, que en la Variedad Caturra se est apreciando una menor capacidad de Omphalia flavida para atacar las hojas y los frutos de caf, lo cual hasta que no se disponga

de resultados confiables de estudios parasticos de este hongo en otros materiales de caf y en otras condiciones de cultivo, no debe interpretarse como una condicin ligada a la variedad. En lo que va transcurrido del ao 2011 en esta regin cafetera de Colombia, ha persistido la abundante precipitacin, la disminucin del brillo solar y una temperatura media ms alta,

comparada con el histrico, caractersticas climticas que estn generando condiciones muy propicias para que esta enfermedad contine afectando las plantaciones de caf.

Ojo de Gallo o Gotera 20 Omphalia flavida del Cafeto

El Tambo- Aos 2005 - 2011


1.735 msnm
Precipitacin (mm)
Lluvia (mm) Histrico Lluvia

600 500 400 300 200 100 0


E F M A

2005

2006

2007

2008

2009

2010

2011

Horas
250

Histrico

Brillo solar

200

150

100

50

2005

2006

2007

2008

2009

2010

2011

Temperatura C
32 30 28 26 24 22 20 18 16 14 12 10
14 12
E

30

T emp er at ur a C

28

26

24

22

20

18

16

F M A M J J A F M A M J J A

2005

S O N S O N

D D

E E

F F

M M

2006

A A

M M

J J

J J

A A

S S

O O

N N

D D

E E

F F

M M

2007

A M A M

J J

J J

A A

S S

O O

N N

D D

E E

F F

M A M A

2008

M M

J J

J J

A A

S O N S O N

D E D E

M A M J F M A M J

2009

A S O N D E F M A M J J A S O N D E F M A M A S O N D E F M A M J J A S O N D E F M A M

2010

2011

Figura 12. Informacin climtica, Estacin Manuel Meja. (El Tambo, Cauca)

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Amigo caficultor
Con un criterio preciso de por qu y cundo se deben realizar las labores en el cultivo de caf y supervisando frecuentemente el comportamiento de las plantas, en particular cuando se presentan alteraciones en las condiciones climticas, como es el caso del Fenmeno de La Nia, se podr frenar el avance de problemas patolgicos como el de la enfermedad conocida como gotera del cafeto. Alerte al Servicio de Extensin de la Federacin la presencia de sntomas en las plantas de caf similares a los descritos en este documento y siga las recomendaciones para el manejo integrado de Omphalia flavida.

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Agradecimientos
Los autores expresan sus agradecimientos a Hernn Daro Menza y Jos Enrique Baute Coordinadotes de las Estaciones Experimentales El Tambo y Pueblo Bello, respectivamente, por la informacin suministrada sobre la presencia de la enfermedad gotera en esas Estaciones. Igualmente al doctor Francisco Useche, Lder Departamental de Extensin del Comit de Cafeteros de Cundinamarca.

Literatura Citada
1. ALVARADO, J.A. La Gotera en 6. los cafetales. Revista cafetera de Colombia 5(51/53):17261728. 1933. 7. CAMPOS, A.O. Manejo integrado del Ojo de gallo Mycena citricolor. P 4-5. El cafetal: La revista del caficultor. 2010. 31 p CASTAO A., J.J. Principales causas predisponentes para la enfermedad de la Gotera en nuestros cafetales. Revista cafetera de Colombia 10(122):3750-3756. 1951. 11. 2. -------. Enfermedades del cafeto. El caf de El Salvador 7(28/40):162-177. 1937. 3. AVELINO, J.; CABUT, S.; [et al.] Topography and crop management are key factors for the development of american leaf spot epidemics on coffee in Costa Rica. Phytopathology 97(12):15321542. 2007. BARRIGA O., R. Ensayo comparativo de fungicidas para el control de la Gotera del cafeto, Mycena citricolor (Bert & Curt) Sacc. Agricultura tropical 13(3):191-196. 1957. CALVO S.; VARGAS E. Efecto de diferentes adherentes y Formulaciones de una bacteria parastica en el combate del Ojo de Gallo Mycena citricolor (Berk & Curt) Sacc. en el cafeto. patgenos de caf. En: CENICAF. Informe anual de actividades. Chinchin : CENICAF, 2006. FEDERACAFE. Tecnologa del cultivo del caf.. En: Comit departamental de cafeteros de Caldas. Gotera u Ojo de gallo. p 160-161. Chinchin : CENICAF, 1988. 404 p. GONZLEZ, V.M. Cultivo in vitro de Ojo de gallo. Manejo Integrado de Plagas y Agroecologa (Costa Rica) 67: 91-93. 2003. HERNNDEZ P., M. El caf: Sus enfermedades. Revista cafetalera 143:15. 1975. LOPZ, A.A. Caracterizacin molecular y morfolgica de aislamientos del hongo Mycena citricolor colectados

8. -------.El arseniato de plomo (Du pont un rexform) en el control de la Gotera del cafeto. Revista cafetera de Colombia 13(130):36-44. 1957. 9. CASTRO C., B.L. Gotera. p. 128-132. En: GIL V., L.F.; [et al.]. El estudio de las enfermedades del cafeto en Colombia. Chinchin : CENICAF, 2003. CASTRO T., A.M.; RIVILLAS O., C.A. Antagonismo in vitro de Trichoderma harzianum sobre hongos

12.

4.

13.

14.

5.

10.

Ojo de Gallo o Gotera del Cafeto

Omphalia flavida

23

en diferentes zonas cafetaleras de Costa Rica. Turrialba : CATIE, 2001. 106 p. Trabajo de grado: Magister Scientiae. 15. OROZCO M., E.; FIGUEROA, P.; [et al.]. Caractersticas de la enfermedad Ojo de Gallo: Causa daos durante la poca lluviosa pero se puede prevenir durante la poca seca. El cafetal: La revista del caficultor. 3-7. 2010. 23 p. PAZ, M.H. El Caf: Sus enfermedades. Revista cafetalera 143:9-20. 1975. PORRAS, A.A. Evaluacin de la actividad in vitro del gnero Hypocrea contra 2 hongos fitopatgenos de importancia agrcola (Fusarium sp. y Mycena citricolor). Cartago: Instituto Tecnolgico de Costa Rica, 2000. 97 p. Trabajo de grado: Bachiller en Ingeniera en Biotecnologa RAO, D.V. Suppression of the symptoms of american leaf spot of coffee with calcium hydroxide. Plant disease 72(8):688-690. 1988. RAO, D.V.; TEWARI, J.P. Production of oxalic acid by Mycena citricolor, causal agent of the american leaf spot of coffee. Phytopathology 77(6):780-785. 1987. SEQUEIRA, L.; TAYLOR, A. Auxin inactivation and its 21.

relation to leaf drop caused by the fungus Omphalia flavida. Plant physiology. p 11-16. 1953. TEWARI, J.P.; RAO, D.V.; VARGAS E. Estudio preliminar sobre el modo de penetracin de Mycena citricolor en la hoja de cafeto. Agronoma costarricense 10(1/2):199-202. 1986. UNIVERSIDAD NACIONAL AGRARIA DE LA SELVA. Diplomado 2007. Per. 2007 http//diplomado2007unas. blogspot.com URIBE A., H. La Gotera del caf. Revista de la facultad de agronoma de Medelln 26:249-260. 1947 VARGAS, E. Interaccin de tratamiento biolgico y qumico en el combate del ojo de gallo (Mycena citricolor) en el cafeto. Agronoma costarricense 8(2):91-97. 1984.

25.

26.

16.

22.

WALLER, J.M.; BIGGER, M.; HILLOCKS, R.J. American leaf spot. p 192-194 En: WALLER, J.M.; BIGGER, M.; HILLOCKS, R.J. Coffee pest, diseases and their management. Wallingford. Oxfordshire. CAB Internacional, 2007.434 p. WANG, A.; AVELINO, J. El ojo de gallo del cafeto (Mycena citricolor). p 243-260. En: BERTRAND, B.; REPIDEL, B. Desafos de la caficultura en Centroamrica. San Jos : IICA : PROMECAF : CIRAD, 1999. 496 p. WELLMAN, F.L. Dissemination of Omphalia leaf spot of coffee. Turrialba 1(1):12-27. 1950.

27.

17.

23.

24.

18.

19.

20.

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